Neurobiologie párových vazeb: pohledy ze sociálně monogamního hlodavce (2011)

Přední Neuroendocrinol. Autorský rukopis; k dispozici v PMC Jan 1, 2012.

Publikováno v posledním editovaném formuláři:

PMCID: PMC3012750

NIHMSID: NIHMS227401

Konečná upravená verze tohoto článku vydavatele je k dispozici na adrese Přední neuroendokrinol

Viz další články v PMC to citovat publikovaný článek.

Přejít na:

Abstraktní

Vytváření trvalých vztahů mezi dospělými kamarády (tj. Párovými pouty) je nedílnou součástí lidského sociálního chování a je zapojeno do fyzického i psychického zdraví. Avšak vzhledem k vlastní složitosti těchto vazeb a relativní vzácnosti, s jakou jsou vytvářeny u jiných savčích druhů, víme překvapivě málo o jejich základní neurobiologii. Během několika posledních desetiletí, prérie vole (Microtus ochrogaster) se objevil jako zvířecí model párového spojení. Výzkum v tomto sociálně monogamním hlodavci poskytl cenné poznatky o neurobiologických mechanismech, které regulují chování párových vazeb. Zde tyto studie zkoumáme a diskutujeme o nervové regulaci tří chování, které je spojeno s párovými vazbami: utváření partnerských preferencí, následný rozvoj selektivní agrese vůči neznámým konspecifikům a bipateriální péče o mladé. Zaměřujeme se na roli vasopressinu, oxytocinu a dopaminu v regulaci těchto chování, ale také diskutujeme zapojení dalších neuropeptidů, neurotransmiterů a hormonů. Tyto studie mohou nejen přispět k porozumění párových svazků u našich vlastních druhů, ale mohou také poskytnout nahlédnutí do základních příčin sociálních deficitů zaznamenaných u několika poruch duševního zdraví.

Klíčová slova: Sociální vazba, agrese, otcovské chování, vasopresin, oxytocin, dopamin, prérie vole, monogamie

1. Úvod

Intenzivní přitažlivost mezi kamarády, často označovaná jako romantická nebo vášnivá láska, je jednou z nejsilnějších sil, která řídí lidské sociální chování, a často předchází formování trvalých selektivních vazeb mezi sexuálními partnery (tj. Párovými pouty). Ačkoli taková sociosexuální připoutanost je nejvíce převládající v industrializovaných kulturách s monogamní sociální organizací, vyskytují se téměř ve všech lidských společnostech, bez ohledu na existenční režim (např. Pastýřský, zemědělský atd.) Nebo strategii páření (např. Polygamie a monogamie) a jsou proto nedílnou součástí lidského sociálního chování. Zatímco definice párové vazby se v celé literatuře liší, je typicky popsána napříč druhy jako trvalé preferenční spojení vytvořené mezi dvěma sexuálně dospělými dospělými a je charakterizováno selektivním kontaktem, příslušností a kopulací s partnerem přes cizince ( preference partnera) [105]. Kromě preference partnera je do tohoto složitého sociálního pouta vnitřně zapojena řada dalších chování. Například párové pouta u lidí, stejně jako u jiných savčích druhů, jsou pravidelně spojovány s ochranou kamarádů (např. Vysoce agresivní chování vůči sexuálním konkurentům) a bi-rodičovskou péčí o mladé [32, 86, 136]. Společný výskyt těchto chování u párově spjatých jedinců má smysl, když se díváme skrz čočku evoluční teorie, což částečně naznačuje, že párové spárování se stalo adaptivním za podmínek, za nichž bylo zapotřebí dalších rodičovských investic, aby se zajistil úspěšný chov mladých [45, 85, 89, 105, 208]. Ve skutečnosti by stejné výběrové tlaky, které vyžadovaly přítomnost obou rodičů pro přežití potomstva, pravděpodobně usnadnily vytvoření partnerství mezi kamarády [86] a mechanismy, pomocí kterých lze udržovat toto partnerství (např. hlídání kamarádů).

Funkční význam párového spojení u lidí byl dokumentován mezikulturně. Párové jednotlivci, zejména ti ve stabilních manželských vztazích, žijí déle než jejich nepárové protějšky, což bylo zjištěno v demografických skupinách [116, 144]. Navíc vysoká úroveň intimity mezi páry byla nepřímo korelována s negativními psychologickými stavy, jako je depresivní nálada, a pozitivně korelovala s imunitní funkcí a kardiovaskulárním zdravím [131, 212]. Další široce uznávanou výhodou párových vazeb u lidí, stejně jako u jiných druhů, je tělesná a psychická pohoda dětí, což je účinek pravděpodobně způsobený společným výskytem párových vazeb s bi-rodičovskou péčí o mladé. Zapojení otců do péče o děti se ve skutečnosti stále více považuje za stejně důležité jako vlivy matek na úspěšný vývoj v dětství. Například v preindustriálních společnostech a rozvojových zemích, kde není jídlo a zdravotní péče snadno dostupné, mají děti monogamně vdaných žen nižší úmrtnost než děti žen, které nejsou manželé nebo jsou v polygynousovém odboru [206]. V průmyslových společnostech zlepšuje přítomnost pečujících otců emoční a kognitivní zdraví a vývoj dětí, což naznačuje vyšší úroveň úspěchu dítěte v různých ukazatelích, včetně akademických výsledků [41, 71, 83, 88, 181, 191] a prevenci a léčbě úzkostných problémů [28], porucha pozornosti / hyperaktivita (ADHD) [75], užívání návykových látek a trestné chování [200].

Přestože trvalé vazby mezi dospělými kamarády jsou důležité pro fyzické a duševní zdraví jednotlivců a jejich dětí a mohou také ovlivnit společenskou stabilitu, víme překvapivě málo o neurobiologii párových vazeb. To je částečně způsobeno skutečností, že tradiční laboratorní hlodavci používané při studiu behaviorální neuroendokrinologie obecně nevykazují behaviorální charakteristiky párové vazby, a proto nemohou být použity jako modelové systémy pro studium párové vazby. Zatímco se objevilo množství netradičních zvířecích modelů, které studovaly toto vzácné chování, včetně opic kosmanů a titi [15, 197] a kalifornské myši [24-26, 59, 189], zaměříme se na ten, který je stále populárnější; prérie vole (Microtus ochrogaster). Začneme popisem terénních a laboratorních studií, které dokumentují chování svazování dvojice vole pair. Poté probereme ranou práci v laboratoři, která popisuje neurální koreláty chování párových vazeb u prérijních hrabošů. Dále budeme hovořit o neurobiologických mechanismech zapojených do tří samostatných chování spojených s párovou vazbou; utváření partnerských preferencí, rozvoj selektivní agrese vůči neznámým konspecifikům a bi-rodičovská péče o mladé - soustřeďující se primárně na péči o otce, protože mateřská péče je společná pro všechny druhy savců a byla rozsáhle přezkoumána jinde [31, 170, 171, 199]. Zaměříme se na zapojení neuropeptidů arginin vasopresinu (AVP) a oxytocinu (OT) a neurotransmiteru dopaminu (DA) do těchto chování, ale také se podíváme na další neurochemikálie, které se podílejí na párování. Nakonec prozkoumáme, jak mohou tyto neurochemikálie spolupracovat při regulaci tvorby a udržování párových vazeb.

2. Prérie vole model

2.1. Terénní studie chování

Prérijní hraboš je společensky monogamní druh hlodavce, který žije především v pastvinách centrálních Spojených států [106]. Bylo navrženo, že přizpůsobení se tomuto drsnému prostředí, s omezenými zdroji potravin a nedostatkem vody [27, 92, 159], možná přispěli k vývoji společensky monogamní životní strategie u tohoto druhu [38, 218].1 Časné terénní studie využívající pastí s vícenásobným zachycením nabídly důkazy, že prérijní hraboši tvoří dlouhodobé pouta a cestují společně v divočině, protože páry samců a samic byly opakovaně zachyceny společně [94]. Dále, použití radiotelemetrie kombinované s opakovaným odchytem umožnilo pozorovat, že páry mužské a ženské spoluobírají hnízda a sdílejí domácí rozsahy během období rozmnožování i chovu [69, 94, 95]. Další studie prokázaly, že takové chovné páry obvykle zůstávají spolu, dokud jeden člen nezemře, a v mnoha případech přeživší partner nespáruje s novým mateří [38, 96, 97]. Dále mužské prérijní hraboši přispívají k ochraně hnízda tím, že vylučují neznámé muže a ženy z okolí hnízda a domácího pohoří a také přispívají k budování hnízda [97, 205]. Ačkoli mužské rodičovské chování bylo obtížné pozorovat v přirozených podmínkách, kvůli výše popsaným nálezům a vysokému stupni otcovských investic nalezených v jiných monogamních druzích, bylo předpovězeno, že mužské prérie jsou velmi otcovské [205, 230] a tato predikce byla potvrzena v následných studiích chování za laboratorních podmínek.

2.2. Laboratorní studie chování

V laboratoři byla značně charakterizována chování lepení páru volirových párů. Sexuálně naivní prérijní hraboše jsou vysoce sociální a vykazují neselektivní afilitní chování vůči konspecifikům [194]. Po rozšířeném soužití a / nebo páření si prérie vole vyvinou sociální a sexuální preference pro svého známého partnera [68, 69, 102, 229]. Tato selektivní příslušnost (Obr. 1A) je doprovázeno selektivní agresí vůči neznámým konspecifikům [8, 99, 100, 124, 223, 224, 231]. Kromě toho spárovaný pár sdílí hnízdo, zůstává spolu během těhotenství a během laktace zobrazuje oboustrannou péči [158, 174]. Níže podrobně popisujeme tato chování a behaviorální paradigma použitá k jejich měření.

Obrázek 1 

Laboratorní charakterizace chování spojených s párováním. (A) Fotografie ilustruje mužské a ženské prérijní hraboše zobrazující kontakt vedle sebe. (B) Tříkomorový přístroj používaný k testování preferencí partnera. Jsou spojeny tři stejné klece ...

Formování preferencí partnera je spolehlivým indexem párových vazeb a je charakterizováno selektivním kontaktem, přidružením a kopulací s partnerem přes cizí osobu [105]. V kontrolovaném prostředí je toto chování studováno pomocí tříkomorového testu preferenčního partnera, který byl poprvé vyvinut v laboratoři Dr. Sue Carterové [229] a následně přijato mnoha dalšími laboratořemi. Zkušební zařízení sestává z centrální klece, která je spojena dutými trubicemi se dvěma identickými klecemi, z nichž jedna obsahuje známé zvíře (partner) a druhé neznámé zvíře (cizinec) (Obr. 1B). Tato dvě stimulační zvířata jsou volně uvázána v příslušných klecích a nesmí mezi sebou interagovat. Během testu preferenčního partnera 3-h se subjekt umístí do centrální komory a nechá se volně pohybovat v celém testovacím zařízení. V některých laboratořích se používá počítačový program přizpůsobený - ve spojení se světelnými senzory fotobeam umístěnými přes duté trubice, které spojují klece - k monitorování množství času, který subjekt stráví v každé kleci, a frekvence vstupů do klecí. Během tohoto testu jsou videokazety sociální chování, včetně páření a vzájemného kontaktu, kvantifikovány a následně kvantifikovány. Formování preferencí partnera je odvozeno, když subjekt tráví výrazně více času vedle sebe s partnerem než s cizincem. U mužských i ženských prérijních hrabošů 24 hodin soužití s ​​pářením spolehlivě indukuje formování preferencí partnera, zatímco 6 hodin společenského soužití v nepřítomnosti páření toto chování nevyvolává [124, 125, 229] (Obr. 1C). Tento vzorec chování byl úspěšně použit v neuroanatomických, neurochemických a farmakologických studiích k prozkoumání neurobiologie tvorby preferencí partnera [216, 237, 245].

Dalším chováním, které se objevuje po páření v prérijních hrabošech, je agrese vůči spřízněným cizincům. Tato agrese je zaměřena na neznámé muže a ženy, ale nikoli na známého partnera, a proto byla nazývána „selektivní agrese“. Selektivní agrese u prérijních hrabošů se v laboratoři hodnotí pomocí paradigmatu rezidentního vetřelce podobného paradigmatu používané u myší [162, 231]. V tomto paradigmatu je neznámé konspecifické zvíře (vetřelec) umístěno do domácí klece subjektu (rezidenta). Behaviorální interakce mezi rezidentem a vetřelcem se natáčejí během 6 – 10 minutového testu a následně se kvantifikuje frekvence a trvání různých agresivních chování. Studie používající toto paradigma prokázaly, že sexuálně naivní mužské prérie vykazují velmi nízké úrovně agresivity vůči vetřelcům [124, 224, 231]. Po 24 hodinách soužití s ​​pářením se však agresivní chování vůči vetřelcům dramaticky zvyšuje [124, 224, 231]. Zatímco tato agrese je zaměřena jak na muže, tak na ženy, intenzivní útočné chování je v tomto časovém bodě zaznamenáno pouze vůči cizím mužům, ale ne cizím ženám [224]. Selektivní agresivita také přetrvává; trvá nejméně dva týdny po vytvoření preferencí partnera [8, 99, 100]. Dále muži spárovaní po tuto delší dobu (tj. Spárovaní muži), na rozdíl od párů spárovaných pouze po dobu 24, vykazují intenzivní útočné chování vůči cizím ženám, dokonce i těm, které jsou sexuálně vnímavé, čímž odmítají potenciální nové kamarády (Obr. 1D) [8, 99, 100]. Proto bylo navrženo, že selektivní agrese nehraje pouze důležitou roli při ochraně partnera a území [37, 38], ale může také fungovat pro zachování existující párové vazby [8, 10] a omezit párování extra párů. Ačkoli selektivní agrese byla systematicky testována pouze u mužských prérijních hrabošů, existují důkazy, které naznačují, že ženy mohou také vykazovat tento vzorec chování [94]. Spolehlivé vyjádření partnerské preference a selektivní agrese pomocí prérijních hrabošů v pečlivě kontrolovaných laboratorních podmínkách zdůrazňuje užitečnost tohoto zvířecího modelu ve studiích neuroendokrinního chování.

Prairie voles, podobný většině druhů, které tvoří párové vazby mezi dospělými kamarády [86], zobrazovat oboustrannou péči o mladé (tj. matka i otec pomáhají chovat potomstvo) (Obr. 1E). Vzhledem k tomu, že mateřská péče je všudypřítomná u savčích druhů, zaměříme naši diskusi o bi-rodičovské péči na roli otce (tj. Péče o otce). V laboratoři bylo pozorováno otcovské chování u prérijních hrabošů pomocí semi-naturalistických krabic [104, 158, 174]. Po narození vrhů otcové vykazují všechny vzorce rodičovského chování vystavené ženám, s výjimkou kojení [174, 205]. Patří sem přímé rodičovské chování, jako je shluknutí (tj. Krčící se), péče, kontaktování a získávání mláďat, jakož i nepřímé chování, jako je budování hnízd a hromadění potravin [104, 174, 205, 230]. Otcové dokonce vykazují otcovskou péči o své potomky po narození dalších vrhů [218, 220]. V přítomnosti mladistvých však otcové proroctví o volejích tráví méně času v rodném hnízdě zobrazováním otcovského chování a více času hledáním potravy [93, 218]. Přítomnost mladistvých může snížit potřebu přímé otcovské péče otcem, protože mladiství, kteří zůstávají v porodním hnízdě po odstavení, často přispívají k péči o další vrh - chování zvané „aloparenting“ [104, 198, 218, 220, 222]. Alloparentní chování u mladistvých a sexuálně naivní dospělých mužských prérijních hrabošů kvalitativně připomíná otcovskou péči o otce [198, 218, 220] a tato otcovská chování jsou umocněna sociální / sexuální zkušeností s nepříbuznou ženou [18]. Důležité je, že přítomnost otce a projev otcovského chování usnadňují fyzický a behaviorální vývoj potomstva [4, 218, 220], nález podobný výše zmíněným prospěšným účinkům otcovské péče na naše vlastní děti. Pochopení mechanismů regulujících otcovské chování by tedy mohlo poskytnout důležité informace o optimální rodičovské péči o druhy savců, které tvoří párové vazby, včetně těch našich.

3. Neurální koreláty vazby dvojice prérijních vole

Rané studie zkoumající nervové korelace párových vazeb porovnávaly neuropeptidové a neurotransmiterové systémy mezi druhy hraboše, které vykazovaly nesourodé životní strategie. Čtyři použité druhy byly prérie, borovice (M. pinetorum), louka (M. pennsylvanicus) a montane (M. montanus) hraboše. Monogamní prérie a hrabě borovice tvoří párové vazby mezi dospělými kamarády a ukazují oboustrannou péči o potomstvo, zatímco promiskuitní louka a horská hraboše netvoří párové vazby a vykazují pouze péči o matku [37, 82, 91, 95, 104, 124, 126, 127, 154, 155, 158, 174, 230]. Úzký taxonomický vztah sdílený těmito druhy, spojený s jejich rozdíly v životní strategii, činí z těchto hlodavců ideální pro srovnávací studie zkoumající sociální chování (přehled viz [237]).

Jak bylo známo, že AVP a OT regulují druhově specifická sociální chování, včetně sexuálního chování (přehled viz [11]), agrese [79] a péče o matku [129, 176, 177], bylo předpovězeno, že tyto neuropeptidové systémy se budou lišit mezi monogamními a promiskuitními druhy [17, 122]. Pro testování této hypotézy byly v mozku hraboše zmapovány distribuční vzorce AVP a OT buněk, vláken a receptorů. U všech zkoumaných druhů hrabošů, bez ohledu na životní strategii, byly neurony AVP imunoreaktivní (AVP-ir) nalezeny v několika oblastech mozku, včetně paraventrikulárních (PVN) a supraoptických (SON) jader hypotalamu, jádra lůžka stria terminalis (BNST), střední amygdala (MeA), přední hypotalamus (AH) a preoptická oblast (POA) [17, 221, 223]. Vlákna AVP-ir byla nalezena v laterálním septu (LS), laterálním habenulárním jádru (LHN), diagonálním pruhu (DB), BNST, střední preoptické oblasti (MPOA) a MeA [17, 223]. OT-imunoreaktivní (OT-ir) buňky a vlákna byly umístěny v několika oblastech mozku u každého druhu, včetně PVN, SON, MPOA a BNST [223] a vlákna OT-ir byla také nalezena v nucleus accumbens (NAcc) [187]. Ačkoli byly nalezeny jemné rozdíly mezi druhy, obecně jsou distribuční vzorce neuronů a vláken AVP-ir a OT-ir vysoce konzervované mezi monogamními a promiskuitními druhy hrabošů [187, 221, 223].

Pozoruhodné druhové rozdíly jsou však zaznamenány v distribučních vzorcích a regionálních hustotách receptorů AVP a OT (OTR). Prairie hraboše mají například vyšší hustoty receptorů AVP-V1a (V1aRs) v BNST, ventrální palidum (VP), centrální (CeA) a bazolaterální (BLA) jádra amygdaly a přídavná čichová žárovka (AOB). jiné regiony, než montane voles, zatímco vyšší hustoty V1aRs jsou zaznamenány v LS a medial prefrontal cortex (mPFC) montane voles než prérie voles [123, 145, 196, 225, 241] (Obr. 2A). Je zajímavé, že když bylo porovnáno více druhů hrabošů, monogamní prérie a hraboše borovice vykazovaly podobný vzorec vazby V1aR, a tento vzor se lišil od vzoru promiskuitní louky a montane hraboše [123, 145], což naznačuje potenciální zapojení regionálně specifických V1aR do kognitivních a behaviorálních funkcí spojených s různými životními strategiemi u hrabošů [123, 145, 196, 241]. Podobně se distribuční vzorce a regionální hustoty OTR liší také mezi monogamními a promiskuitními druhy hrabošů. Například monogamní prérie a hrabě borovice mají vyšší hustotu OTR v BNST, mPFC a NAcc než promiskuitní louky a montane hraboše (Obr. 2D), zatímco opačný vzorec se nachází v hladinách vazby OTR v ventromediální hypotalamu (VMH), LS a přední kortikální amygdale (AcA) [122, 196, 239]. Druhové rozdíly v distribuci V1aR a OTR jsou stabilní po celou dobu životnosti [215, 225] a jsou specifické pro receptory, protože v benzodiazepinových nebo opiátových receptorových systémech neexistují žádné takové rozdíly [122]. Proto se vzhledem k úloze AVP a OT v sociálním chování považují druhové rozdíly ve V1aR a OTR za specificky související s druhovými rozdíly v sociálním chování spojenými s různými životními strategiemi u hrabošů [107].

Obrázek 2 

Regulace tvorby preferenčních partnerů vazopresinem (AVP) a oxytocinem (OT). (A) Druhové rozdíly ve vazebném vazopresinovém receptoru (V1aR) ve ventrálním pallidum (VP) prérijních a montánních hrabošů. Vyšší hustota receptorů je indikována více ...

Výskyt drastických druhů v distribuci neuropeptidových receptorů popsaný výše může být způsoben jemnými druhovými rozdíly pozorovanými v promotorových oblastech V1aR a OTR [239, 240, 242, 243]. Ačkoliv je genetická struktura kódujících oblastí V1aR a OTR nápadně podobná napříč druhy vole [239, 240, 242, 243], prérie a borovice hrabošové nesou několik opakujících se mikrosatelitních DNA sekvencí v promotorové oblasti genu V1aR, které se nenacházejí v loukách nebo montanských hrabošech, a tyto změny sekvencí mohou být základem pro rozdíly v expresi receptoru v druzích [107, 108, 242, 243]. Na podporu této myšlenky myši nesoucí transgen kódující prérie V1aR prérie vykazovaly centrální V1aR vzory podobné prériím vole [243]. Je zajímavé, že když byly injikovány AVP, tyto transgenní myši vykazovaly zvýšenou sociální příslušnost, což naznačuje, že vzorce distribuce receptorů mohou ovlivňovat mozkovou odezvu na endogenní neuropeptidy, a tak mohou modulovat sociální chování [243].

V nedávné době srovnávací studie zkoumaly centrální systémy DA u volejů, protože DA, stejně jako AVP a OT, hraje dobře známou roli v procesech a chováních spojených s párováním, včetně učení a paměti [1, 23, 141, 234], olfaction [164], sexuální chování [22, 117] a rodičovské chování [170, 171]. Tyto studie zaznamenaly rozdíly ve vzorcích distribuce DA buněk a receptorů, jakož i rozdíly v jejich regionálních hustotách mezi monogamními a promiskuitními hrabošemi, které mohou souviset se sociálním chováním.

V souladu s nálezy jiných druhů hlodavců [44, 114, 167, 210], Buňky DA - ty, které označují tyrosinhydroxylázu (TH; enzym omezující rychlost v syntéze katecholaminů) v nepřítomnosti DA beta hydroxylázy (enzym, který přeměňuje DA na norepinefrin) - byly nalezeny ve více regionech v monogamní prérii vole mozek, včetně hlavního jádra BNST (pBNST), posterodorsální MeA (MeApd) a ventrální tegmentální oblasti (VTA) [99, 168]. Kromě toho je v NAcc a kaudátovém putamenu (CP) přítomna vysoká hustota inervace DA terminálu [7] a nedávné experimenty s trasováním traktu u mužů prokázaly, že tyto terminály vznikají z projekčních neuronů ve VTA [101], jak bylo prokázáno u jiných druhů [34, 128, 193]. Promiskuitní louky však obsahují velmi málo, pokud vůbec nějaké, DAergické buňky v pBNST a MeApd [168], což dále demonstruje neuroanatomické rozdíly mezi monogamními a promiskuitními druhy hrabošů.

Distribuce dopaminového receptoru (DAR) v mozku hraboše byla také charakterizována. DAR lze rozdělit do dvou hlavních rodin, D1-like (D1R) a D2-like (D2R) receptory, které jsou rozlišeny podle jejich molekulárních struktur, farmakologických afinit a účinků na intracelulární signální dráhy [163, 166]. U prérijních hrabošů se D1R nacházejí v NAcc, CP a mPFC, jakož i v jiných oblastech mozku [8, 196] (BJ Aragona, Y. Liu a ZX Wang, nepublikovaná data). D2R, i když jsou přítomny ve stejných regionech, lze také nalézt ve VTA a substantia nigra (SN) [8, 196] (BJ Aragona, Y. Liu a ZX Wang, nepublikovaná data). Ačkoli tyto distribuce receptorů jsou podobné distribucím nalezeným u jiných druhů hlodavců, jejich relativní hustoty jsou druhově specifické a mohou korelovat s druhovými rozdíly v sociálním chování [8, 196]. Například monogamní prérijní hraboše mají vyšší hustoty D2R a nižší úrovně D1R v mPFC než promiskuitní louky [196]. Dále, louže voly mají výrazně vyšší hustotu D1Rs v NAcc než prérie prérie, nález myšlenka souvisí s relativně nízkým stupněm sociální příslušnosti zaznamenané u louky vole [8]. Farmakologická blokáda D1R v NAcc ve skutečnosti zvýšila afilační chování u volejských loupeží [8].

Dohromady tyto studie prokázaly rozdíly v systémech AVP, OT a DA mezi druhy hraboše s odlišnými životními strategiemi. V důsledku toho se vědci zaměřili na tyto systémy v mozku prérie, aby systematicky zkoumali neurobiologii chování, které je přirozeně spojeno s párováním, včetně formování preferencí partnera, selektivní agrese a otcovského chování. V následujících sekcích budeme postupně diskutovat o neurobiologické regulaci každého z těchto chování.

4. Neurobiologie formování preferencí partnera

Aktivace mozku 4.1 spojená s vytvářením preferencí partnera

Jedním z běžně používaných přístupů ve studiu interakcí mezi mozkem a chováním je zmapování okamžité časné exprese genu v mozku po behaviorálním testu. Například Fos je proteinový produkt bezprostředního raného genu, fos, který je rychle aktivován v neuronech po aktivaci a může být snadno vizualizován imunocytochemií. Proto se FOS imunoreaktivní barvení (Fos-ir) použilo v experimentech s neuroendokrinním chováním k identifikaci regionální neuronální aktivace v mozku spojené se zobrazením specifického chování.

U prérijních hrabošů vyvolalo heterosexuální párování, soužití a / nebo páření barvení Fos-ir v několika oblastech mozku včetně MeA, BNST a MPOA u mužů i žen [56, 169]. Zejména páření souviselo se zvýšenými hladinami Fos-ir v MeA, BNST, MPOA a gracilním jádru medulla oblongata, což implikovalo tyto mozkové oblasti jako funkční složky pářících obvodů, které mohou přispět k vytvoření preferencí partnera [50, 51, 169]. Role MeA v preferenci partnerů s prériemi byla dále naznačena studiemi lézí, protože axon šetřící léze MeA u mužských prérijních hrabošů snížily jejich afilační chování k známé ženě, ale neměly žádný účinek na průzkumné chování, lokomoce nebo čich vyšetřování [133].

4.2. Neuropeptidová regulace tvorby preferencí partnera

První důkazy naznačující, že AVP a OT mohou hrát důležitou roli při tvorbě preferencí partnerů, přicházely ze studií zkoumajících účinky sociálních a sexuálních zkušeností - předpokladů přirozeně indukované tvorby preferencí partnerů - na tyto neuropeptidové systémy v mozku prérie. U mužských prérijních hrabošů soužití s ​​pářením zvýšilo počet buněk značených AVP mRNA v BNST [214] a snížila hustotu vláken AVP-ir v LS [18]. Jak BNST-AVP neurony projektují na LS [60], tato data naznačují, že páření usnadňuje syntézu AVP při uvolňování BNST a AVP v LS mužských prérijních volů [216]. Protože páření je nezbytné pro tvorbu partnerských preferencí u mužů [124], tato data nabízejí korelační důkaz o zapojení AVP do tvorby preferencí partnera. U žen namísto toho expozice mužským chemosenzorickým narážkám změnila hustotu OTR v AOB, což naznačuje, že OT může hrát roli při tvorbě preferencí partnerů u vole ženských prérijů [233].

Přímým důkazem úlohy AVP a OT při tvorbě preferencí partnera byla farmakologická manipulace těchto systémů. Intracerebroventrikulární (icv) podání antagonisty V1aR blokovalo tvorbu preferencí partnera u mužských prérijních hrabošů, zatímco centrální podávání AVP indukovalo preference partnerů v nepřítomnosti páření [43, 231]. Podobně, icv podávání AVP indukovaných partnerských preferencí u ženských prérijních hrabošů po pouhých 1 hodině soužití s ​​mužem, a tento účinek byl blokován současným podáváním antagonisty V1aR, což naznačuje, že AVP reguluje tvorbu preferencí partnera u obou pohlaví [43]. OT léčba také ovlivnila formování preferencí partnera u obou pohlaví. Konkrétně, podání icv OT vyvolalo partnerské preference u mužů i žen a tyto účinky byly blokovány současným podáváním s antagonistou OTR [43]. I když tato data ukazují, že jak AVP, tak OT regulují tvorbu preferencí partnera u obou pohlaví, je důležité si uvědomit, že účinné dávky neuropeptidů se liší mezi muži a ženami [43].

Místní manipulace od té doby prokázaly několik oblastí mozku důležitých pro AVP a OT regulaci tvorby preferencí partnera. U mužů podání antagonisty V1aR přímo do LS nebo VP, ale ne několika dalších oblastí mozku, inhibovalo vytváření partnerských preferencí vyvolaných párováním, zatímco podávání AVP přímo do partnerských preferencí vyvolaných LS v nepřítomnosti párování (Obr. 2B) [146, 149]. Dále podávání antagonisty OTR do LS mužských prérijních hrabošů také zabránilo tvorbě preferencí partnera vyvolaných párováním [149]. U žen místo toho byly předimbinální kůra (PLC; část mPFC) a NAcc zapojeny do neuropeptidergní regulace tvorby preferencí partnera [150, 244]. Hladiny OT vzrostly v NAcc během sociosexuální zkušenosti s mužem [187]. Navíc injekce OT přímo do partnerských preferencí indukovaných NAcc v nepřítomnosti párování, zatímco blokáda OTR v této oblasti nebo PLC zabránila vytvoření partnerských preferencí vyvolaných párováním (Obr. 2E) [150, 244].

Několik studií využívajících přenos genů zprostředkovaných virovým vektorem k dodání a regulaci exprese požadovaných genů do specifických oblastí mozku podpořilo zjištění, že neurotransmise AVP ve VP a neurotransmise OT v NAcc regulují preference partnerů u volejů mužských a ženských prérií . Například u mužů byl k dodání genu V1aR do VP [1] použit adeno-asociovaný virový vektor.183]. Jak se očekávalo, tato manipulace vedla ke zvýšené hustotě V1aR v této oblasti. Je zajímavé, že tito muži tvořili partnerské preference v nepřítomnosti páření, což podporuje zjištění, že zvýšená neurotransmise AVP ve VP může usnadnit vytváření preferencí partnerů u vole prsou mužů [183] (Obr. 2C). Nadměrná exprese V1aR ve VP samců loukových samců vyvolala u tohoto sociálně promiskuitního druhu tvorbu preferencí partnera [145]. Podobně, nadměrná exprese OTR v NAcc sexuálně naivních ženských prérijních hrabošů urychlila formování preferencí partnera ve srovnání s kontrolami (Obr. 2F), ale toto ošetření nezměnilo formování preferencí partnera u samic lučních volů [188]. Dohromady tyto studie zdůrazňují význam a místně specifické účinky AVP a OT na formování preferencí partnerů u volejských prsou mužů a žen.

4.3. DA regulace formování preferencí partnera

Nedávná práce ukázala, že formování preferencí partnerů u prérijních hrabošů je také regulováno centrálním DA, zejména mezolimbickým DA systémem - skupinou buněk produkujících DA, které pocházejí z VTA a promítají se do NAcc, mPFC a dalších předních oblastí. Předpokládá se, že tento nervový obvod je integrálně zapojen do přiřazování motivační hodnoty environmentálním podnětům, což má za následek generování adaptivního chování zaměřeného na cíl [120, 232]. Například mesolimbic DA se dlouhodobě podílí na přiřazování výzev jako je jídlo a receptivní kamarádi, čímž zprostředkovává chování, jako je krmení a reprodukce, které jsou nezbytné pro přežití [120, 232]. Podobně byl navržen mezolimbický DA, aby se usnadnil výběr partnera, což umožnilo soustředit páření na upřednostňovaná specifika [80], hypotéza podporovaná níže popsanými údaji. Zapojení tohoto systému do vytváření preferencí partnerů má smysl v evolučním kontextu, protože výběrové tlaky, které vyžadují vytvoření partnerství mezi kamarády, by pravděpodobně vedly ke zvýšené motivační hodnotě přiřazené partnerovi a k ​​selektivní příslušnosti, která je charakteristická pro párová vazba.

Časné experimentální důkazy naznačující zapojení DA do tvorby preferencí partnera pocházely z periferních farmakologických manipulací. Připomeňme, že 24 hodin soužití s ​​pářením spolehlivě indukuje partnerské preference v mužských a ženských prérijních hrách. Zatímco tvorba partnerských preferencí nebyla ovlivněna injekcí fyziologického roztoku před párováním, léčba neselektivním DAR antagonistou, haloperidolem, blokovala párové indukované partnerské preference u obou pohlaví [7, 217]. Dále léčba nízkými dávkami apomorfinu, neselektivního DAR agonisty, usnadnila vytvoření partnerských preferencí po pouhých 6 hodinách soužití v nepřítomnosti páření [7, 217]. Celkově tato zjištění naznačují, že aktivace DAR je nezbytná pro tvorbu preferencí partnera u prérijních hrabošů.

Prvním funkčním důkazem implikujícím mezolimbický DA ve formování preferencí partnera bylo zjištění, že páření zvyšuje aktivitu DA v NAcc jak mužských, tak ženských prérijních volů [7, 98]. Například u žen se hladiny extracelulárního DA zvýšily během páření téměř o 51% nad základní hodnotu [98]. Podobně měli páření muži o 33% vyšší obrat DA v této oblasti ve srovnání s pářenými samci [7]. Přímý důkaz o úloze NAcc DA při tvorbě preferencí partnera pocházel z místně specifických farmakologických manipulací s neurotransmisí DA. Mikroinjekce haloperidolu do NAcc zabránila tvorbě partnerských preferencí vyvolaných párováním, zatímco mikroinjekce apomorfinu do této oblasti usnadnila tvorbu preferencí partnera v nepřítomnosti páření [7]. Tyto účinky byly místně specifické, protože manipulace DAR v CP, oblast sousedící s NAcc, která také dostává DAergickou inervaci z oblastí středních mozků, nemění formování preferencí partnera [7].

Další experimenty používaly receptorově specifické agonisty / antagonisty k prokázání, že D1R a D2R v NAcc odlišně regulují tvorbu preferencí partnera (Obr. 3A a B.). Konkrétně se aktivace NAcc D2R usnadnila a zabránila se blokáda D2R, vytvoření preferencí partnera u volejských samců i samic, což naznačuje, že aktivace NAcc D2R je nezbytná a dostatečná pro vytvoření preferencí partnera [8, 98]. Na rozdíl od toho aktivace NAcc D1R zabránila tvorbě partnerských preferencí vyvolaných párováním a agonistou D2R u mužských prérijních hrabošů, což naznačuje inhibiční roli NAcc D1R na toto chování [8]. Důležité je, že tyto manipulace byly účinné pouze tehdy, když byly doručeny do NAcc shellu, ale ne do jádra, což naznačuje subregionální regulaci partnerských preferencí v NAcc [8].

Obrázek 3 

Dopamin (DA) v nucleus accumbens (NAcc) reguluje tvorbu preferencí partnera u prérijních hrabošů. (A) Cartoon ilustruje mezolimbický DA obvod. DA-ergické buňky ve ventrální tegmentální oblasti (VTA) se promítají do NAcc a prefrontální kůry (PFC), ...

DAR-specifická regulace tvorby preferencí partnera v NAcc byla nedávno zkoumána na intracelulární úrovni. D2R a D1R jsou oba 7-transmembránové receptory, jejichž intracelulární účinky jsou zprostředkovány heterotrimerními proteiny vázajícími GTP (G-proteiny) (přehledy viz [163, 166]). Zatímco D2R a D1R mají podobné účinky na některé signální dráhy, odlišně regulují intracelulární cyklickou adenosinovou 3 ′, 5´-monofosfátovou (cAMP) signální kaskádu prostřednictvím alfa podjednotky G-proteinů, se kterými interagují [163, 166](Obr. 3C). D2R se vážou na inhibiční G-proteiny (Gai a Gαo). Když jsou aktivovány D2R, alfa podjednotka Gαi / o inhibuje aktivitu adenylátcyklázy (AC), což vede k inhibici produkce cAMP a ke snížení aktivity proteinové kinázy A (PKA) [163, 166]. D1R se místo toho vážou na stimulační G-proteiny (Gαs a GαOLF). Aktivace D1R vede ke zvýšení AC aktivity, produkce cAMP a aktivace PKA [163, 166]. Protože aktivace D1R a D2R odlišně ovlivňují signalizaci cAMP, bylo navrženo, že tato signální dráha může být základem DAR-specifické regulace tvorby preferencí partnera [9]. Na podporu této hypotézy, snížení aktivity PKA v NAcc shellu, ale ne jádro, usnadnilo vytváření preferencí partnera u mužských prérijních hrabošů, což je výsledek konzistentní s účinky aktivace D2R [8, 9] (Obr. 3D). Dále, ve dvou samostatných experimentech, aktivace stimulačních G-proteinů a aktivace PKA ve skořápce NAcc zabránily vytvoření partnerských preferencí partnerských preferencí, konzistentních s účinky aktivace D1R [8, 9] (Obr. 3D). Důležité je, že tyto manipulace nezměnily párování ani dobu kontaktu během 24 hodin párování, což naznačuje, že zvýšená signalizace cAMP přímo interferuje s vytvářením preferencí partnera. Dohromady tyto experimenty ukazují, že cAMP intracelulární signalizace v NAcc shellu reguluje tvorbu preferencí partnera a může být základem DAR-specifických účinků na toto chování.

5. Neurobiologie selektivní agrese

Jak již bylo zmíněno, po 24 hodinách páření a formování partnerských preferencí vykazují voly mužské prérie vysokou agresivitu vůči specifickým cizincům, zejména cizím mužům, ale nikoli vůči svým partnerům [124, 224, 231]. Navíc, po jednom až dvou týdnech rozšířeného soužití a páření se svým partnerem, párově vázané mužské prérie vykazují intenzivní agresi vůči mužským i ženským vetřelcům, včetně sexuálně vnímavých žen, čímž odmítají potenciální nové kamarády [8, 99, 100, 231]. Tato selektivní agrese je považována za nezbytnou pro ochranu kamarádů, obranu hnízd a udržování existujícího pouta mezi mužem a jeho partnerem [8, 37, 38, 99, 100, 231]. Jak je popsáno níže, studie naznačily více oblastí mozku a zapojení AVP a DA do tohoto chování.

5.1. Aktivace mozku spojená se selektivní agresivitou

Selektivní agrese se podílí na různých oblastech mozku. Například zobrazení tohoto chování bylo spojeno se zvýšenými Fos-ir v MeA, BNST, MPOA, LS a AH (Obr. 4A) [99, 224]. V jedné z těchto oblastí, AH, byla zaznamenána diferenciální aktivace mezi expozicí známému partnerovi a neznámému cizinci [99]. Konkrétně, mužské prérie, které byly spárovány se samicí po dobu dvou týdnů (tj. Párově vázány) a poté byly vystaveny specifickému samci nebo ženskému cizinci, měly v AH významně vyšší hustotu buněk Fos-ir než párově vázané samce znovu vystaveni svému partnerovi. Je zajímavé, že muži vystavení buď mužským nebo ženským vetřelcům také měli v této oblasti mozku významně vyšší hustotu buněk dvojitě označených pro AVP-ir a Fos-ir než muži znovu vystavení svým partnerům, což naznačuje, že AH AVP může regulovat selektivní agresi [99] (Obr. 4B).

Obrázek 4 

Zapojení vazopresinu (AVP) a dopaminu (DA) do selektivní agrese u mužských prérijních hrabošů. (A) Fotomikrograf ukazuje AVP imunoreaktivní (AVP-ir) buněčná těla a vlákna (hnědé cytoplazmatické barvení), Fos imunoreaktivní (Fos-ir) barvení (tmavé jádro) ...

5.2. Regulace selektivní agrese neuropeptidy

Vzhledem ke známé roli AVP v teritoriálních displejích [79] a rozdíly v distribuci AVP receptorů v předních mozkových oblastech mezi monogamními a polygamními hrabošemi [123, 225], Bylo předpokládáno, že AVP se podílí na regulaci selektivní agrese. V prvním experimentu k testování této hypotézy Winslow et al. (1993) zjistil, že injekce antagonisty V1aR, ale nikoli mozkomíšního moku (CSF), do laterální komory během 24 hodin páření zabránila následnému projevu selektivní agrese vyvolané pářením u mužských prérijních hrabošů. Kromě toho infúze AVP do laterálních komor vyvolala agresi vůči vetřelci u sexuálně naivních mužů, kteří nebyli vystaveni ženám. Podobné manipulace OT systému nezměnily agresivní chování, což naznačuje, že centrální AVP, ale ne OT, neurotransmise reguluje selektivní agresi u vole mužských prérijních [231].

Tato hypotéza dále podporovala site-specific manipulace v AH [100]. Sexuálně naivní muži, kteří dostali infúzi AVP přímo do AH, vykazovali výrazně vyšší úroveň agrese vůči nové ženě než muži léčeni vehikulem nebo jak s AVP, tak s antagonistou V1aR, což naznačuje, že neurotransmise AVP v AH může vyvolat agresi v prériích vole (Obr. 4E). Dále, v párově vázaných mužských prérijních volách bylo uvolňování AVP v AH významně vyšší u subjektů exponovaných cizím zvířatům než u exponovaných jejich partnerům (Obr. 4C). Je zajímavé, že velikost uvolňování AVP u těchto zvířat korelovala pozitivně s frekvencí agrese a negativně s dobou trvání příslušnosti. Blokáda V1aR v AH, ale ne v jiných oblastech mozku, navíc zabránila projevu selektivní agrese u párově vázaných mužů, což přímo implikovalo AH AVP v tomto chování (Obr. 4E). Ve stejné studii bylo zjištěno, že muži spárovaní s párem měli signifikantně vyšší hustoty V1aR, ale ne OTR, v AH než sexuálně naivní muži (Obr. 4D), což naznačuje, že zkušenost párových vazeb může způsobit neuroplastické změny v AH AVP systému, které jsou základem vzniku selektivní agrese [100]. Tato hypotéza byla podpořena zjištěním, že umělá nadměrná exprese V1aR přenosem genů zprostředkovaným virovým vektorem, u sexuálně naivní prérie voles zvyšuje agresi vůči novým ženám (Obr. 4F)[100]. Dohromady tyto údaje naznačují, že AVP v AH hraje nedílnou roli v regulaci selektivní agrese u mužských prérijních hrabošů.

5.3. DA regulace selektivní agrese

Mesolimbic DA se také podílí na selektivní agresi, zejména na agresi vystavené párově vázanými muži vůči cizím ženám [8]. Ve dvou samostatných experimentech byly hustoty DAR v mozcích mužských prérijních hrabošů, které byly sexuálně naivní, srovnávány s hustotou samců buď spárovaných se samicí po dobu 24 hodin nebo dvou týdnů (tj. Spárovaných) [8]. Ačkoli nebyly zaznamenány žádné rozdíly v hustotě DAR mezi pohlavně naivními muži a těmi, kteří se spářili se samicí po dobu 24 hodin, měli párově vázaní muži signifikantně vyšší hladiny D1R, ale ne D2R, v NAcc, ale ne CP, než jejich sexuální naivní protějšky (Obr. 4G a H). Jako dva týdny, ale nikoli 24 hodiny, soužití a páření zvýšily NAcc D1R, tyto výsledky naznačují, že tato neuroplastická změna není nezbytná pro počáteční vytvoření partnerských preferencí - výsledek, který je v souladu s D2R, ale nikoli D1R, regulací výše uvedená formace preferencí partnera - ale namísto toho svědčí o dlouhodobých sociosexuálních zkušenostech s partnerem (tj. o úplném založení párové vazby) [8]. Je zajímavé, že toto zvýšení hladin D1R u párově spjatých samců se časově shoduje se vznikem útočné agrese vůči cizím ženám (muži, kteří jsou spárováni se samicí po dobu dvou týdnů, vykazují silnou útočnou agresi vůči cizím ženám [8, 99, 100], zatímco muži, kteří jsou sexuálně naivní nebo mají povoleno párovat se samicí po dobu 24 hodin, [224]). Proto se předpokládalo, že zvýšené hladiny D1R v NAcc párově vázaných samců mohou regulovat selektivní agresi vůči cizím ženám. K testování této hypotézy byla použita místně specifická farmakologická blokáda NAcc D1R. Zatímco muži vázaní párem ošetřeni CSF vykazovali silnou útočnou agresi vůči vetřelci, injekce antagonisty D1R v rámci NAcc tuto agresi odstranila (Obr. 4I). Dohromady tato data naznačují, že NAcc D1R upregulace může být základem důležitého chování, ke kterému dochází u mužských prérijních hrabošů, když postupují od stavu sexuálního naivní k plné párové vazbě, což vede k útočné agresi vůči cizím ženám a udržování zavedená párová vazba [8]. Zajímavou souběžně s tímto zjištěním bylo, že opakovaná expozice běžnému zneužívání drog, amfetaminu, zvýšila agresi vůči specifikům a zabránila vytvoření partnerských preferencí [100, 151]. Důležité je, že tyto změny chování se časově shodovaly s upregulací D1R v NAcc a V1aR v AH, což naznačuje, že drogy zneužívání mohou unést přirozené formy neuroplasticity, která se vyvinula za účelem udržení párových vazeb [100, 151].

6. Neurobiologie otcovského chování

Paternální chování bylo hlášeno u několika nehumánních monogamních druhů savců včetně tamarinů [246], kosmani [5], titis [160, 161], křečci [118], gerbily [182], myši [24] a hraboše [174, 205]. Studie u nelidských primátů se zaměřily na charakterizaci otcovského chování a účinky, které mají manipulace v sociálním prostředí na projevy tohoto chování, a poskytly důležité translační informace pro lidské zdraví. Studie na hlodavcích se místo toho zaměřily na centrální regulaci otcovského chování a poskytly cenné informace týkající se nervových mechanismů, které jsou základem otcovského chování. Přestože kalifornská myš se pro tento účel ukázala jako užitečný model hlodavců [24-26, 59], model vole byl pravděpodobně nejrozsáhleji použit ve studiích neurobiologie otcovského chování a data z těchto studií jsou shrnuta níže.

6.1. Aktivace mozku spojená s otcovským chováním

Stejně jako ve studii formování preferencí partnera a selektivní agrese, rané studie zkoumající otcovské chování o vole použily Fos-ir k mapování mozkových oblastí, které jsou aktivovány expozicí štěněte a projevem otcovského chování. Po vystavení specifickému štěně vykazovaly samice prérijních samic zvýšené barvení Fos-ir v některých předních mozkových oblastech, včetně AOB, MeA, BNST, MPOA a LS, což implikuje zapojení těchto regionů do zpracování podnětů spojených s mláďaty a / nebo v regulace otcovského chování [134, 222]. Role čichového systému a MeA v otcovském chování byla dále potvrzena studiemi lézí u prérijních hrabošů. Muži, kteří dostali bilaterální bulbektomii, vykázali signifikantní pokles otcovského chování spolu s dalšími sociálními chování ve srovnání s muži, kteří dostali simulovanou operaci [135]. Dále léze MeA šetřící axony snižovaly otcovské chování u mužských prérijních hrabošů, aniž by ovlivňovaly jiná chování, jako je průzkum, lokomoce a vyšetřování čichů [133]. Konečně, na rozdíl od prérijních hrabošů, expozice štěňat významně nezvýšila značení Fos-ir v MeA, BNST, MPOA nebo LS samců lučních samců, což dále naznačuje význam těchto oblastí mozku pro regulaci rodičovské péče o muže [222].

6.2. Neuropeptidová regulace otcovského chování

Kromě výše zmíněného chování se centrální AVP a OT podílejí také na rodičovském chování, zejména u žen. Injekce AVP do laterální komory samic potkanů ​​vyvolávají přetrvávající rodičovské chování [177]. Dále, krysy Long-Evans vykazují vynikající rodičovské chování ve srovnání s jejich úzce příbuznými mutantními variantami s deficitem AVP, krysy Brattleboro [227]. OT, jak v periferii, tak v mozku, hraje také důležitou roli v chováních spojených s péčí o matku, včetně kontrakce dělohy při porodu, ejekce mléka během laktace [87, 211] a regulace chování matek u žen [142, 177]. Protože OT a AVP se proto podílejí na rodičovském chování u žen a dalších sociálních chování u žen i mužů, vědci začali hodnotit roli, kterou tyto neuropeptidy hrály v regulaci rodičovského chování mužů.

První důkaz naznačující roli těchto neuropeptidů v otcovském chování byl poskytnut studiemi zkoumajícími vztah mezi otcovskou zkušeností a hustotou vláken AVP-ir nebo expresí mRNA AVP / OT v mozku. Prairiové hraboše, které byly spárovány se samicí dva týdny nebo byly prvními otci, prokázaly výrazně větší otcovské chování a měly nižší hustoty vláken AVP-ir v LS, ale nikoli MPOA, než jejich sexuálně naivní protějšky [17, 18]. Je zajímavé, že tato změna v hustotě vláken LS AVP-ir nebyla nalezena u otců volejských volů - kteří přirozeně vykazují malé až žádné otcovské chování vůči štěňatům - což naznačuje, že změny v LS AVP mohou skutečně hrát roli v prairie vole otcovském chování [17]. AVP v PVN se také podílí na chování otcovských vole, protože značení AVP mRNA v této oblasti se zvýšilo u samců prérijních hrabošů, kteří se v poslední době stali otci, ale nezměnilo se u přirozeně nepatentálních otců volejských vole [226]. Ačkoli je málo známo o roli OT v otcovském chování u prérijních hrabošů, existuje určitý důkaz, že tento neuropeptid může být zapojen. Například mláďata prérijních vole chovaných matkami získávala méně olizování / péče a dozrávala pomaleji ve srovnání s mláďaty chovanými oběma rodiči. V dospělosti vykazovali první z nich méně rodičovské chování zaměřené na štěně a zvýšenou expresi OT mRNA v hypotalamu než ta druhá, ale tyto účinky byly zaznamenány hlavně u žen [4]. Dohromady tato data ukazují, že AVP a OT v různých oblastech mozku mohou regulovat chování otce.

Jen málo studií přímo hodnotilo funkční význam centrálního AVP a OT v otcovském chování. V jedné z těchto studií byly zaznamenány jemné změny v otcovském chování sexuálně naivních mužů po podání icv AVP nebo OT, zatímco kombinovaná icv léčba antagonisty OTR a V1aR ovlivnila otcovské chování v závislosti na dávce [13]. Při nízkých dávkách (každý 1ng) měli antagonisté OTR / V1aR tendenci zvyšovat latenci přístupu ke štěňatům a choulili se, zatímco ve vysokých dávkách (každý 10ng) se otcovské chování významně snížilo a výskyt útoků mláďat se významně zvýšil [13]. I když tato studie ukazuje, že centrální AVP a OT mají skutečně funkční účinky na otcovské chování, je nutné další experimentování, aby se dále porozumělo úloze každého neuropeptidu na specifických otcovských chováních a jejich místech působení v mozku. V jediné studii, která tak dosud učinila, Wang a kol. (1994) zkoumali účinky manipulace s AVP v LS na čtyři nejběžnější otcovské chování, včetně lízání / péče, krčící se / shluknutí, kontaktování a získávání mláďat. Sexuálně naivní mužské prérie, které byly injikovány AVP přímo do LS, strávily podstatně více času zobrazováním otcovských aktivit, konkrétně kontaktováním a krčením se nad mláďaty, než voly, které byly injikovány fyziologickým roztokem. Tyto účinky byly blokovány předběžnou injekcí antagonisty V1aR do LS, což naznačuje, že LS AVP je jak nezbytný, tak dostatečný pro regulaci otcovského chování [213].

Ačkoli lokálně specifické účinky OT na otcovské chování nebyly nikdy testovány, existují důkazy, které naznačují, že může být zapojen NAcc OT. Tento důkaz vychází ze srovnávacích studií prokazujících druhové rozdíly v NAcc OTR hustotách, které korelují s druhovými rozdíly v chování otců [122], význam aktivace OTR u jiných chování spojených s párováním párů u mužů (např. tvorba preferencí partnera) [150, 244] a různé studie dokumentující roli NAcc OTR v rodičovském chování žen. Například hustoty NAcc OTR souvisejí se spontánním mateřským chováním u sexuálně naivní dospělé ženské prérie. Konkrétně ženy, které projevovaly mateřské chování, měly vyšší hustotu OTR v NAcc než ženy, které nevykazovaly mateřské chování ani nenapadly štěňata [173]. Podobná pozitivní korelace byla zaznamenána mezi hustotou OTR hustoty NAcc a aloparentální péčí u mláďat mláďat juvenilní ženy [172]. Dále, hustota OTR v NAcc byla pozitivně spojena s dalšími afilačními chování, včetně formování preferencí partnera [188]. Ačkoli nikdy nebyly přímo testovány u mužů, tato data naznačují, že se NAcc OT může podílet na otcovském chování.

6.3. DA regulace otcovského chování

Zatímco velké množství výzkumů dokumentovalo význam centrálního DA v mateřském chování (viz [171] pro přehled), méně studií zkoumalo roli centrálního DA v otcovském chování. I když je jejich počet omezený, tyto studie poskytly přesvědčivé předběžné důkazy o tom, že DA je zapojena také do rodičovské péče o muže.

V jediném farmakologickém experimentu, který zkoumal DAergickou regulaci otcovského chování u prérijních volů, Lonstein (2002) ilustroval, že blokáda DAR má rozdílné účinky na odlišné aspekty otcovského chování (např. Kontakt, lízání a shlukování nad mláďaty). Konkrétně blokáda DAR neselektivním antagonistou DAR, haloperidolem, narušila některá otcovská chování - včetně kontaktování a olizování mláďat - a ještě více zlepšila další, jako je shluknutí nad mláďaty. Přestože haloperidol při některých dávkách narušuje obecnou motorickou aktivitu [195], byly účinky haloperidolu na některá otcovská chování, zejména olizování štěňat, zaznamenány v dávkách, které nemění celkové skóre aktivity, což naznačuje, že aktivace DAR má primární účinky na otcovské chování. Proto tato data nejen demonstrují roli DA v otcovském chování, ale také ukazují, že DAergická regulace otcovského chování je specifická pro chování [153]. Dosud nebyly použity žádné lokální manipulace k odhalení mozkových oblastí zapojených do DAergické regulace otcovského chování. Experiment mapující aktivaci neuronů v reakci na štěňata však nabídl určitý náhled do této záležitosti. Připomeňme, že mozek prérie obsahuje skupinu DAergických buněk v pBNST a MeApd, která je sexuálně dimorfní - muži mají v těchto oblastech více DAergických buněk než ženy [168] - a tyto buňky jsou potenciálně citlivé na androgeny a estrogeny [40]. Je zajímavé, že tyto buněčné populace jsou aktivovány (indikovány dvojitým označením Fos / TH) v mozku mužské prérie po interakcích se specifickými štěňaty [168], a proto mohou být zapojeni do otcovského chování.

Ačkoli za tímto účelem nebyly dosud provedeny žádné studie, navrhuje se, aby NAcc DA mohl hrát roli také v otcovském chování. Jak bylo popsáno výše, vole NAcc obsahuje husté DA terminály a receptory a NAcc DA hraje důležitou roli v regulaci dalších sociálních chování spojených s párováním, včetně tvorby preferencí partnera a selektivní agrese u vole mužských prérijních [7, 8]. Kromě toho hraje NAcc DA dobře známou roli v chování matek u jiných druhů hlodavců. Například u potkanů ​​je DA uvolňován v NAcc v reakci na podněty štěněte [109] a změny v aktivitě NAcc DA v období po porodu jsou ve vzájemném vztahu se změnami v různých rodičovských chováních od vyhledávání mláďat, kojení, olizování / péče a mateřské paměti [3]. Pro budoucí vyšetřování rodičovského chování mužů by proto mohlo být užitečné prozkoumat možnost, že NAcc DA hraje důležitou roli.

7. Další neurochemikálie / hormony podílející se na párování

Kromě AVP, OT a DA bylo do společenského chování spojeného s párováním párů v prériích zapojeno několik dalších neurotransmiterů a hormonů. Jeden zajímavý příklad zahrnuje neurochemikálie spojené s osou hypotalamo-hypofýza-nadledviny (HPA), systém, který zprostředkovává stresové reakce. Stručně řečeno, během stresoru se faktor uvolňující kortikotropiny (CRF) uvolněný z hypotalamu váže na receptory CRF v přední hypofýze, což vede k syntéze adrenokortikotropního hormonu (ACTH) [143]. ACTH je poté uvolňován do krevního řečiště a působí na kůru nadledvin za vzniku glukokortikoidů, jako je kortikosteron (CORT), který pak může působit na glukokortikoidové receptory (GR) v mozku a zprostředkovat reakce na stres [143]. Prairiové hraboše jsou považovány za hlodavce rezistentní na glukokortikoidy, protože mají přibližně 5- až 10-krát větší bazální plazmu CORT a 3-krát vyšší bazální hladiny ACTH, spolu s 10-krát nižší afinitou GR, zejména typu I I, které jsou vyjádřeny v nižších hustotách v mozku ve srovnání s krysami a promiskuitními hraboši [110, 204].

Data z behaviorálních experimentů ukazují, že účinek CORT na párové párování je sexuálně dimorfní. U ženských prérijních hrabošů soužití s ​​mužem, které vedlo k vytvoření preferencí partnera, významně snížilo hladiny CORT v séru [63]. Dále snížení aktivity GR, a to buď snížením cirkulujícího CORT adrenalektomií [63] nebo ošetřením zvířat antagonistou GR [52], usnadněné vytváření preferencí partnera. Naproti tomu injekce CORT nebo zátěžový test plavání, který zvýšil cirkulující CORT [66], zabránil rozvoji formování preferencí partnerů [63]. Tato data společně naznačují, že snížení aktivity osy HPA usnadňuje vytváření preferencí partnerů u ženských prérijních hrabošů. U mužů naopak adrenalektomie inhibovala tvorbu preferencí partnera a tento účinek byl zvrácen nahrazením CORT [64], což naznačuje, že CORT je nezbytný pro vytvoření preferencí partnera u mužů. V novější studii navíc ztráta vázaného partnera významně zvýšila cirkulující hladiny CORT a hmotnost nadledvin u prérijních mužských volů, což naznačuje, že aktivita osy HPA může zprostředkovat averzní účinky separace partnerů, a tak hrát roli při zachování a údržba existujících párových dluhopisů [29]. Osa HPA je také zapojena do otcovského chování. Samci vystavení plaveckému stresu strávili podstatně více času choulením se nad mláďaty a trendem k delšímu lízání a péči o mláďata než nestresované kontroly [14]. Tyto behaviorální účinky nebyly nalezeny u ženských prérijních hrabošů, což naznačuje, že účinky stresu na rodičovské chování - jako je tvorba partnerských preferencí - mohou být sexuálně dimorfní [14].

CRF se také podílí na chování párování párů. Mužské prérie, které dostaly injekce CRF, vykazovaly partnerské preference v nepřítomnosti páření a toto vyvolané chování bylo blokováno současným podáváním antagonisty receptoru CRF [67]. Byly také identifikovány oblasti mozku zapojené do zprostředkování partnerských preferencí CRF. Lokální injekce CRF do NAcc usnadnily, zatímco antagonisté receptoru CRF inhibovaly, tvorba preferencí partnerů u vole mužských prérijních [148]. Dále párování se samicí vyvolalo zvýšení CRF mRNA v BNST mužských prérijních volů [29]. Konečně, icv podávání urokortinu-II, člena rodiny CRF peptidů, zvýšilo pasivní rodičovské chování u mužských i ženských prérijních hrabošů, ale tato léčba neměla žádný účinek na úzkostné nebo lokomotorické chování [190].

Několik dalších neurochemikálií se také podílí na společenských vazbách prérijních hrabošů. Například u mužských prérijních hrabošů vyvolalo intra-VTA podání NBQX, antagonista receptoru AMPA nebo bikululin, antagonista receptoru GABA, vytvoření preferencí partnera, což implikuje tyto aminokyseliny do selektivní příslušnosti [53]. Podávání selektivního inhibitoru zpětného vychytávání serotoninu, fluoxetinu, zvýšilo latenci k účasti na rodičovském chování u volejských samců i samic prérie, snížilo agresi u mužů a nemělo žádný účinek na nesociální chování [209], což naznačuje, že serotonin může také zprostředkovat sociální chování spojené s párováním. Gonadal steroidy mohou být také přidány do tohoto seznamu. Manipulace s testosteronem nebo estrogenem během prvního nebo druhého týdne života významně změnila následné afilační a / nebo aloparentní chování u mláďat juvenilní prérie [138, 184]. Estrogenový receptor alfa (ERa) může zprostředkovat některé účinky gonadálních steroidů na chování párových vazeb u prérijních hrabošů. Studie prokázaly, že ženy mají více ERα-ir buněk v několika oblastech mozku, včetně MeA, BNST, MPOA a VMH, než mužů, a snížení barvení ERa-ir v BNST, MPOA a VMH žen bylo spojeno s indukcí sexuální vnímavosti [113]. Zvýšená exprese ERa v MeA u mužů transfekcí adenoasociovaného virového vektoru narušila projev aloparentního chování a zhoršila tvorbu preferencí partnera [58]. Podobně muži se zvýšenou expresí ERα v BNST vykazovali sníženou sociální příslušnost [140]. Tato data naznačují inverzní vztah mezi regionálním výrazem ERα a sociálním chováním u prérijních hrabošů. Souhrnně, výše popsané studie zdůrazňují zapojení více neurochemikálií a hormonů do regulace chování párových vazeb u mužských i ženských prérijních hrabošů.

8. Neurochemické / hormonální interakce

Jak je uvedeno výše, do párových vazeb je zapojena řada neurochemických, neurotransmiterů a hormonálních systémů. Je však nepravděpodobné, že tyto systémy budou jednat nezávisle a regulovat toto složité sociální chování. V následující části se podíváme na studie dokumentující známé interakce mezi některými z těchto systémů, včetně CRF, OT, AVP, DA, glutamátu (GLU), kyseliny gama-aminomáselné (GABA) a gonadálních steroidních hormonů, při regulaci párů. spojovací chování, především formování preferencí partnera.

Dva z prvních neurochemikálií, o nichž se navrhuje, aby vzájemně ovlivňovaly regulaci tvorby preferencí partnerů u volejbalů, byly CORT a OT. Připomeňme, že u sexuálně naivní ženy vystavení neznámému muži výrazně zvýšilo centrální uvolňování OT [187] a snížené hladiny CORT v séru [63], myšlenky pro usnadnění vytváření preferencí partnera. Je zajímavé, že injekce icv OT způsobily srovnatelné snížení hladin CORT v séru, což naznačuje, že OT může interagovat s osou HPA za účelem regulace tvorby preferencí partnera [65] - myšlenka, která může zaručit budoucí vyšetřování vzhledem k navrhované interakci mezi OT a CORT v jiných sociálních chováních [6, 39, 42, 132].

Ukázalo se také, že OT interaguje s AVP v regulaci partnerských preferencí, což není překvapivé, vzhledem k tomu, že tyto dva neuropeptidy spolu úzce souvisejí a nejen sdílejí podobné chemické struktury - liší se pouze dvěma aminokyselinami -, ale mohou také interagovat s ostatními receptory [19]. Jak již bylo dříve popsáno, injekce icv AVP nebo OT mohou indukovat partnerské preference u mužských i ženských prérijních hrabošů již po pouhých 1 hodině soužití s ​​druhově závislým zvířetem. Je zajímavé, že účinky AVP na tvorbu preferencí partnera jsou zrušeny v přítomnosti antagonisty OTR a účinky OT jsou zrušeny v přítomnosti antagonisty V1aR, což naznačuje, že AVP a OT mohou interagovat při zprostředkování preferencí partnera [43]. Tyto výsledky dále ukazují, že usnadnění vytváření preferencí partnera může vyžadovat současnou aktivaci jak V1aR, tak OTR [43]. Tato hypotéza podporovala site-specific manipulace v LS mužských prérijních hrabošů. Tvorba preferencí partnera indukovaná mikroinjekcí AVP do LS byla blokována současným podáváním antagonisty OT receptoru [149]. Dohromady tyto studie naznačují, že centrální systémy OT a AVP mohou vzájemně spolupracovat při zprostředkování vytváření preferencí partnerů.

Ukázalo se také, že OT a AVP interagují s jinými neurotransmiterovými systémy, jako je DA, za účelem zprostředkování partnerských preferencí. Například u ženských hrabošů se partnerským preferencím indukovaným aktivací NAcc D2R zabránilo současným podáváním antagonisty OTR [150]. Naopak preference partnerů vyvolané centrálním podáváním OT byly blokovány současným podáváním antagonisty D2R v NAcc [150]. Tyto výsledky naznačují, že současná aktivace obou D2R a OTR v NAcc je nezbytná pro usnadnění partnerských preferencí u ženských prérijních hrabošů. Interakce AVP-DA byly také zapojeny do vytváření preferencí partnera. V nedávné studii obdržely přirozeně promiskuitní samce loukových hrabošů - které by jinak nevytvořily partnerské preference s matkou - přenos viru vektoru V1aR zprostředkovaného prériemi do VP, což vedlo k upregulaci V1aR v této oblasti a formaci partnerských preferencí po 24 hodinách páření [145]. Ve druhém experimentu byly tyto preference vyvolané virovým vektorem blokovány podáním antagonisty D2R před pářením, což naznačuje, že AVP a DA mohou interagovat, aby zprostředkovaly tvorbu párové vazby [145]. Tato hypotéza je podporována dobře známým neuroanatomickým spojením mezi těmito dvěma regiony, protože D2R exprimující středně ostnaté neurony v projektu NAcc přímo k VP [90].

GLU, GABA a CRF byly také navrženy, aby interagovaly s DA v regulaci partnerských preferencí [52, 53]. Blokování receptorů AMPA GLU nebo GABA injekcí NBQX nebo bikukulinu do partnerských preferencí vyvolaných VTA v nepřítomnosti párování. Protože VTA poskytuje hlavní zdroj DAergických aferentů do mezolimbických mozkových oblastí, včetně NAcc, bylo navrženo, že účinky těchto antagonistů na tvorbu preferencí partnera mohou být zprostředkovány jejich účinky na NAcc DAergickou neurotransmise [53]. V oddělené studii vyvolalo periferní podání RU-486, GR antagonisty, partnerské preference u ženských prérijních hrabošů v nepřítomnosti páření [52]. Tyto účinky byly blokovány současným podáváním buď D1R nebo D2R antagonisty do laterální komory, což naznačuje, že účinky GR antagonismu na tvorbu preferencí partnera mohou být zprostředkovány interakcí s centrálními DA systémy [52]. Je nutné další experimentování, aby se podrobně popsala povaha interakcí mezi GLU, GABA, CRF a DA při vytváření preferencí partnera.

Konečně gonadální steroidy hrají důležitou roli při párování a předpokládá se, že interagují s řadou neuropeptidových a neurochemických systémů zapojených do tohoto chování. Například rozšířená expozice samce (nebo mužských chemosenzorických signálů) zvyšuje hladiny cirkulujícího estradiolu a následně i behaviorální estry nebo sexuální vnímavost u ženských prérijních volů [35, 36, 47, 203]. Sexuální vnímavost může být také indukována u ovariektomizovaných žen samotným podáváním estrogenu [35]. Je zajímavé, že zvýšené hladiny sérového estrogenu vyvolané expozicí mužským chemosenzorickým signálům nebo exogenním podáváním estrogenu významně zvýšily vazbu OTR v mozku prérie [233], což naznačuje, že estrogen a OT mohou interagovat za účelem regulace páření - což usnadňuje vytváření partnerských preferencí u žen [228]. U mužů bylo zjištěno, že testosteron ovlivňuje účinky AVP na tvorbu preferencí partnera. Připomeňme, že icv administrace AVP usnadňuje vytváření partnerských preferencí u mužských prérijních hrabošů, které sledují pouze 1 hodinu soužití [43]. Zajímavé je, že správa AVP nevyvolává partnerské preference u dospělých mužských prérijních volusů, které byly kastrovány v den jejich narození, což naznačuje, že pro účinky AVP na formování preferencí partnerů jsou nutné organizační účinky testosteronu [57]. Testosteron a AVP mohou také ovlivňovat regulaci otcovského chování, protože mužské prérie, které byly vykastrovány v dospělosti, měly sníženou hustotu vláken AVP-ir v LS a vykazovaly méně otcovské chování než kontroly s intaktními gonádami [219] (srov. [152, 153]).

9. Shrnutí a další úvahy

Párová vazba v prérijních volách je komplexní sociální chování, které zahrnuje koordinaci několika odlišných chování, včetně selektivní příslušnosti, selektivní agrese a rodičovské péče. Správné vyjádření těchto chování vyžaduje celou řadu kognitivních funkcí, včetně smyslového zpracování, tvorby paměti a individuálního rozpoznávání, stejně jako výstupu motoru. Mnoho mozkových oblastí, jako jsou MeA, BNST, LS, NAcc, PFC a AH, o kterých je známo, že zprostředkovávají tyto procesy, bylo zapojeno do chování párových vazeb u prérijních hrabošů, jak je popsáno výše. Dále je známo, že mnoho neurochemikálií, které se podílejí na chování párových vazeb, včetně AVP, OT, DA, CRF a GLU, působí v těchto oblastech mozku a zprostředkovává procesy nezbytné pro párové vazby. Například AVP v LS [78] a OT v MeA [77] zprostředkovávají sociální uznání u jiných druhů, což je proces vlastní formování a projevování partnerských preferencí u prérijních hrabošů. Jako další příklad hraje DA v NAcc důležitou roli v podmíněném učení odměňování [23, 119], proces, který pravděpodobně přispívá k vytváření preferencí partnerů zprostředkováním naučeného spojení mezi zesilujícími vlastnostmi páření a konkrétním čichovým podpisem mate [8, 10, 245].

Ačkoli pečlivé experimentování odhalilo důležitost každé z těchto samostatných oblastí mozku a neurochemikálií pro chování párových vazeb, každé testované chování je nepochybně regulováno větším obvodem zahrnujícím více oblastí mozku a neurochemikálií. I když dosud nebyly plně prozkoumány voly, data z jiných druhů hlodavců prokázala jasná anatomická spojení mezi mozkovými oblastmi uvedenými výše a tato spojení tvoří nervové obvody s diskrétními funkcemi relevantními pro párové vazby [245]. Například spojení mezi vomeronazálním orgánem (VNO), AOB a MeA hrají důležitou roli při zpracování chemosenzorických podnětů [30, 72, 121, 130, 192] a není divu, že aktivace jak VNO, tak MeA během sociálních a sexuálních zkušeností (když jsou přítomny diskrétní specifické čichové narážky), je nezbytná pro utváření partnerských preferencí [49, 133]. Spojení mezi MeA a AH regulují agresi [33, 202] a aktivace této cesty pravděpodobně reguluje selektivní agresi u prérijních hrabošů [99, 224]. Kromě toho je dobře charakterizovaný systém mezolimbického DA, který se skládá z DAergických buněk ve VTA, které promítají na NAcc a mPFC, regulován vzájemnými GLUergními projekcemi z mPFC na NAcc a VTA [34, 193]. Tento nervový obvod přiřadí motivační důraz na environmentálně relevantní podněty [120, 232], usnadňující adaptivní chování zaměřené na cíl, například kopulaci s vnímavým kamarádem [22, 74, 179, 180] a vyhledávání štěňat [2, 112, 171]. Je důležité poznamenat, že stejně jako stejný systém může zprostředkovat více než jedno chování, jak dokládá druhý příklad, stejný neurochemikál může regulovat více než jedno chování. Například neurotransmise AVP v LS, VP a / nebo AH hraje důležitou roli při tvorbě preferencí partnera, selektivní agresi a otcovském chování. Dále může být jedna behaviorální událost zprostředkována více než jedním nervovým obvodem. Například sociosexuální zkušenost - předpoklad pro vytvoření preferencí partnera - indukuje uvolnění DA i OT v NAcc [98, 187], Vydání AVP v obou LS [216] a VP [245] a také bylo navrženo vydání OT v PFC [245]. Tedy, více nervových obvodů a neurochemikálií spolu spolupracují na regulaci chování spojených s párováním.

A konečně, v diskusi o párování párů v prérijním vole by neměly být přehlíženy rozdíly v pohlaví. Jak bylo uvedeno výše, neurální regulace chování párových párů je v některých případech sexuálně dimorfní (např. CORTova regulace tvorby preferencí partnera [63, 64]). Dále, některé neuropeptidy, jako jsou AVP a OT, mohou mít genderově specifické role v určitých chováních souvisejících s párováním: AVP reguluje selektivní agresi [99, 100] a otcovské chování [149, 213] u mužů, zatímco OT reguluje péči o matku u žen [16, 76, 165, 173, 178]. Navíc se zdá, že se muži a ženy liší ve své citlivosti na AVP a OT. Ačkoli oba neuropeptidy byly zapojeny do tvorby partnerských preferencí u obou pohlaví [43], nižší dávky AVP byly dostatečné k navození partnerských preferencí u mužů než u žen a periferní OT podávání bylo účinné k navození tvorby preferencí partnera pouze u žen, ale nikoli samců, prérijních volů [54]. Sexuální dimorfismy ve fyziologii a nervových substrátech mohou být základem těchto rozdílů v chování. Například, jak se vyskytuje u jiných druhů hlodavců [48, 61, 207], samčí voly mají více buněk značených AVP mRNA v BNST a MeA a vyšší hustotu vláken AVP-ir v LS (nejpravděpodobnější projekce z buněk produkujících AVP v BNST a MeA) než samice volů [17, 221]. Zajímavé je, že 3 dny soužití s ​​konspecifickým opačným pohlavím indukuje zvýšení počtu buněk značených AVP mRNA v BNST a snížení hustoty barvení AVP-ir v LS u mužských, ale nikoli ženských prérijních volů, což naznačuje sexuálně dimorfní účinek sociosexuální zkušenosti na aktivitu AVP, který může zase hrát roli v regulaci chování párů v mužských prérijních volách. Rozdíly v pohlaví byly také nalezeny v populaci TH syntetizujících buněk v anteroventrální periventrikulární preoptické oblasti [139] a rozšířené amygdaly [168] v mozku prérie, je však třeba ještě prozkoumat funkční roli těchto buněk při párování. Je dobře známo, že sexuální dimorfismy ve fyziologii a nervových substrátech mohou být základem rozdílů v chování. Kromě toho rozdíly v pohlaví v mozku mohou umožnit zobrazení podobných chování mezi muži a ženami, a to i přes jejich různé fyziologie [62]. Jinými slovy, sexuálně dimorfní neurochemické systémy mohou mužům a ženám umožnit kompenzační mechanismy, které pracují ve shodě s jejich fyziologií a vytvářejí podobné behaviorální výsledky. Tento návrh je v souladu se studiemi v prérijní vole, které prokazují, že sexuálně dimorfní systémy, jako jsou AVP cesty od MeA a BNST k LS [17], povolit zobrazení rodičovského chování u mužů [216] zatímco OT systémy umožňují stejné chování u žen [16, 173].

10. Závěry a budoucí směry

I když studium vazeb vytvořených mezi páry prérijních volí nám možná neumožňuje plně porozumět složitosti lidských vztahů, mohou určitě poskytnout nahlédnutí do základních nervových mechanismů, které jsou základem přitažlivosti a připoutanosti dospělých. Výše popsaná literatura zahrnovala řadu neuropeptidových, neurotransmiterů a hormonálních systémů do regulace párových vazeb u prérijních hrabošů. V důsledku toho předběžná práce na lidech zahrnovala mnoho z těchto stejných systémů do lidského sociálního chování. Například nedávný výzkum využívající funkční zobrazování magnetickou rezonancí k měření aktivace mozku v reálném čase u lidí naznačil, že DA neurotransmise může být základem volby a připoutání lidského partnera [81]. Tyto studie zjistily, že oblasti bohaté na DA, jako je VTA, byly aktivovány, když účastníci v počátečních stádiích intenzivních romantických vztahů nebo v dlouhodobých hluboce milujících vztazích prohlíželi fotografii své milované, ale ne při prohlížení obrázků jiných známých Jednotlivci [12, 20, 21]. Nedávné studie také zapojily OT systém do interakcí párů lidí. Například v placebem kontrolovaném experimentu, intranazální podání OT - metoda dodávání, která snadno umožňuje přístup neuropeptidů do mozku - významně zvýšila pozitivní komunikaci mezi páry, což je indexováno kontaktem s očima, zvědavostí / péčí a skóre dohody [70]. Navíc bylo zjištěno, že OT zvyšuje důvěru mezi lidmi - předpoklad sociální příslušnosti [137]. AVP se dále podílí na agresivním chování člověka, protože hladiny AVP v mozkomíšním moku mužů a žen byly pozitivně korelovány s životní anamnézou agresivního chování [46]. Dohromady tyto studie zdůrazňují možnost, že podobné nervové mechanismy mohou zprostředkovat sociální chování lidí a savců jiného než lidského původu.

Relativně vysoký stupeň zachování mezi behaviorálními a neurobiologickými aspekty prérie vole a lidským sociálním chováním naznačuje, že model prérie vole může být ideální pro základní a translační výzkum zkoumající neurobiologii sociálního chování. Proto výzkum v prérijních volách nám může nejen umožnit dozvědět se více o faktorech, které jsou základem běžného sociálního chování, ale může nám také umožnit prozkoumat základní příčiny sociálních deficitů zaznamenané u několika poruch duševního zdraví. Pozoruhodný příklad zahrnuje použití modelu prérie vole pro studium poruch autistického spektra [147, 157], ve kterém již byly zahrnuty AVP, OT a DA [111, 115, 156, 236]. Kromě toho byl prérijní hraboš nedávno zaveden jako zvířecí model deprese, konkrétně deprese vyvolaná sociální ztrátou v dospělosti [29, 103]. Konečně, prérie vole byly naposledy využity ke studiu účinků zneužívání drog na párové vazby a tyto studie prokázaly, že dysregulace mezolimbického DA systému může být zapojena do narušení sociálního chování vyvolaného drogami [151, 238]. Tyto a další studie [84] demonstrují užitečnost tohoto zvířecího modelu pro zkoumání nervových mechanismů, které jsou základem normálního a abnormálního sociálního chování, a jejich souvisejících procesů.

Poděkování

Rádi bychom poděkovali C. Lieberwirthovi, K. Leimu, MM Martinovi a AS Smithovi za kritické čtení rukopisu. Děkujeme také AS Smithovi za jeho užitečné diskuse při psaní tohoto rukopisu a za jeho fotografické příspěvky. Děkujeme C. Badlandovi a J. Chalcraftovi za pomoc s údaji. Financování této práce poskytly Národní ústavy zdravotnictví granty DAF31-25570 pro KAY, MHF31-79600 pro KLG a MHR01-58616, MHR21-83128, DAR01-19627 a DAK02-23048, ZW.

Poznámky pod čarou

1Zatímco prérijní hraboši, kteří pocházeli z Illinois, ukazují chování svědčící o monogamní životní strategii v terénu a spolehlivě zobrazují párování-indukované chování párových vazeb v laboratorních podmínkách, je důležité si uvědomit, že prérijní hraboši z Kansasu [55, 186] a Tennessee [175, 235] ukazují jemné rozdíly v některých aspektech jejich chování a fyziologie [185] Tyto rozdíly podporují teorii, že různé ekologické podmínky mohou ovlivnit chování zvířat a strategie páření mezi populacemi stejného druhu [73]. V důsledku této variace jsou proužkové hraboše z Illinois nejčastěji používány v laboratorním studiu neurobiologie párových vazeb. Data z těchto studií jsou předmětem současného přehledu.

Zřeknutí se odpovědnosti vydavatele: Jedná se o soubor PDF s neupraveným rukopisem, který byl přijat k publikaci. Jako službu pro naše zákazníky poskytujeme tuto ranní verzi rukopisu. Rukopis podstoupí kopírování, sázení a přezkoumání výsledného důkazu před jeho zveřejněním ve své konečné podobě. Vezměte prosím na vědomí, že během výrobního procesu mohou být objeveny chyby, které by mohly ovlivnit obsah, a veškeré právní odmítnutí týkající se časopisu.

Reference

1. Abel T, Lattal KM. Molekulární mechanismy získávání, konsolidace a získávání paměti. Curr Opin Neurobiol. 2001; 11: 180 – 187. [PubMed]
2. Afonso VM, Sison M, Lovic V, Fleming AS. Mediální prefrontální léze kortexu u samic potkanů ​​ovlivňují sexuální a mateřské chování a jejich sekvenční organizaci. Behav Neurosci. 2007; 121: 515 – 526. [PubMed]
3. Afonso VM, King S, Chatterjee D, Fleming AS. Hormony, které zvyšují vnímavost matek, ovlivňují dopaminergní reakce v mozku u samic potkanů. Horm Behav. 2009; 56: 11 – 23. [PubMed]
4. Ahern TH, Young LJ. Dopad struktury rodiny v raném věku na sociální připojení dospělých, aloparentní chování a neuropeptidové systémy regulující afilační chování u monogamní prérie vole (Microtus ochrogaster) Front Behav Neurosci. 2009; 3: 17. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
5. Almond RE, Brown GR, Keverne EB. Potlačení prolaktinu nesnižuje kojeneckou péči u běžně žijících samců kosmosů (Callithrix jacchus) Horm Behav. 2006; 49: 673 – 680. [PubMed]
6. Amico JA, Johnston JM, Vagnucci AH. Útlum plazmatických koncentrací kortizolu u kojících žen po porodu. Endocr Res. 1994; 20: 79 – 87. [PubMed]
7. Aragona BJ, Liu Y, Curtis JT, Stephan FK, Wang Z. Kritická úloha pro nucleus accumbens dopamin v tvorbě preferencí partnerů u samčích prérijních voles. J Neurosci. 2003: 23: 3483 – 3490. [PubMed]
8. Aragona BJ, Liu Y, Yu YJ, Curtis JT, Detwiler JM, Insel TR, Wang Z. Nucleus accumbens dopamin odlišně zprostředkovává tvorbu a udržování monogamních párových vazeb. Nat Neurosci. 2006: 9: 133 – 139. [PubMed]
9. Aragona BJ, Wang Z. Odporující regulace tvorby párové vazby signalizací cAMP v jádru accumbens shell. J Neurosci. 2007; 27: 13352 – 13356. [PubMed]
10. Aragona BJ, Wang Z. Dopaminová regulace sociální volby u monogamního hlodavce. Front Behav Neurosci. 2009; 3: 15. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
11. Argiolas A, Melis MR. Centrální kontrola erekce penisu: role paraventrikulárního jádra hypotalamu. Prog Neurobiol. 2005; 76: 1 – 21. [PubMed]
12. Aron A, Fisher H, Mashek DJ, Strong G, Li H, Brown LL. Odměna, motivace a emoční systémy spojené s ranou fází intenzivní romantické lásky. J Neurophysiol. 2005; 94: 327 – 337. [PubMed]
13. Balíky KL, Kim AJ, Lewis-Reese AD, Sue Carter C. Jak oxytocin, tak vasopresin mohou ovlivnit aloparentní chování u mužských prérijních hrabošů. Horm Behav. 2004; 45: 354 – 361. [PubMed]
14. Bales KL, Kramer KM, Lewis-Reese AD, Carter CS. Účinky stresu na rodičovskou péči jsou u prérijních hrabošů sexuálně dimorfní. Physiol Behav. 2006; 87: 424 – 429. [PubMed]
15. Bales KL, Mason WA, Catana C, Cherry SR, Mendoza SP. Neurální koreláty párových vazeb u monogamního primáta. Brain Res. 2007; 1184: 245 – 253. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
16. Bales KL, van Westerhuyzen JA, Lewis-Reese AD, Grotte ND, Lanter JA, Carter CS. Oxytocin má na dávce závislé vývojové účinky na vázání párů a aloparentální péči u ženských prérijních hrabošů. Horm Behav. 2007; 52: 274 – 279. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
17. Bamshad M, Novak MA, odváží AC. Rozdíly v pohlaví a druhu v invazi vazopresinů u sexuálně naivních a rodičovských prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) a louky (Microtus pennsylvanicus) J Neuroendocrinol. 1993; 5: 247-255. [PubMed]
18. Bamshad M, Novak MA, De Vries GJ. Soudržnost mění vasopresinové inervace a otcovské chování u prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) Physiol Behav. 1994; 56: 751 – 758. [PubMed]
19. Receptory Barberis C, Tribollet E. Vasopressin a oxytocin v centrálním nervovém systému. Crit Rev Neurobiol. 1996; 10: 119 – 154. [PubMed]
20. Bartels A, Zeki S. Neurální základ romantické lásky. Neuroreport. 2000; 11: 3829 – 3834. [PubMed]
21. Bartels A, Zeki S. Neurální koreláty mateřské a romantické lásky. Neuroimage. 2004; 21: 1155 – 1166. [PubMed]
22. Becker JB, Rudick CN, Jenkins WJ. Úloha dopaminu v nucleus accumbens a striatum během sexuálního chování u samic potkanů. J Neurosci. 2001; 21: 3236-3241. [PubMed]
23. Berke JD, Hyman SE. Závislost, dopamin a molekulární mechanismy paměti. Neuron. 2000: 25: 515 – 532. [PubMed]
24. Bester-Meredith JK, Young LJ, Marler CA. Druhové rozdíly v otcovském chování a agresi v peromysku a jejich asociace s imunoreaktivitou vasopressinu a receptory. Horm Behav. 1999; 36: 25 – 38. [PubMed]
25. Bester-Meredith JK, Marler CA. Vasopressin a agrese u kalifornských myší s křížovým pěstováním (Peromyscus californicus) a myší s bílou nohou (Peromyscus leucopus) Horm Behav. 2001; 40: 51 – 64. [PubMed]
26. Bester-Meredith JK, Marler CA. Vasopressin a přenos otcovského chování napříč generacemi u spářených, křížově podporovaných Peromyscus myší. Behav Neurosci. 2003; 117: 455 – 463. [PubMed]
27. Birney EC, Grant WE, Baird DD. Význam vegetativního pokryvu pro cykly Microtus populace. Ekologie. 1976; 57: 1043 – 1051.
28. Bogels S, Phares V. Role otců v etiologii, prevenci a léčbě dětské úzkosti: přehled a nový model. Clin Psychol Rev. 2008; 28: 539 – 558. [PubMed]
29. Bosch OJ, Nair HP, Ahern TH, Neumann ID, Young LJ. Systém CRF zprostředkovává zvýšené pasivní zvládání stresu po ztrátě spojeného partnera u monogamního hlodavce. Neuropsychofarmakologie. 2009; 34: 1406 – 1415. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
30. Brennan PA, Hancock D, Keverne EB. Exprese bezprostředně časných genů c-fos, egr-1 a c-jun v doplňkové čichové baňce během tvorby čichové paměti u myší. Neurovědy. 1992; 49: 277 – 284. [PubMed]
31. Mosty RS. Neurobiologie rodičovského mozku. Elsevier Inc; New York: 2008.
32. Buss DM. Od bdělosti k násilí: taktika retence kamarádů u amerických vysokoškoláků. Etologie a socioiobiologie. 1988; 9: 291 – 317.
33. Canteras NS. Mediální hypothalamický obranný systém: hodologická organizace a funkční důsledky. Pharmacol Biochem Behav. 2002; 71: 481 – 491. [PubMed]
34. Carr DB, Sesack SR. Terminály z krysí prefrontální mozkové kůry na neuronech mesoaccumbens VTA. Ann NY Acad Sci. 1999; 877: 676 – 678. [PubMed]
35. Carter CS, Witt DM, Auksi T, Casten L. Estrogen a indukce lordózy u ženských a mužských prérijních hrabošů (Microtus ochrogasterHorm Behav. 1987; 21: 65 – 73. [PubMed]
36. Carter CS, Witt DM, Schneider J, Harris ZL, Volkening D. Mužské podněty jsou nezbytné pro sexuální chování žen a růst dělohy u prérijních volů (Microtus ochrogasterHorm Behav. 1987; 21: 74 – 82. [PubMed]
37. Carter CS, Getz LL. Monogamie a prérie vole. Sci Am. 1993; 268: 100 – 106. [PubMed]
38. Carter CS, DeVries AC, Getz LL. Fyziologické substráty savčí monogamie: model prérie vole. Neurosci Biobehav Rev. 1995: 19: 303 – 314. [PubMed]
39. Carter CS, Altemus M. Integrační funkce laktačních hormonů v sociálním chování a zvládání stresu. In: Carter CS, Lederhendler II, Kirkpatrick B, editoři. Integrativní neurobiologie afilace. MIT Press; Cambridge: 1999. str. 361 – 371.
40. Cavanaugh BL, Lonstein JS. Androgenní a estrogenní vlivy na tyrosinhydroxylázu-imunoreaktivní buňky prérie vole medial amygdala a jádro postele stria terminalis. J Neuroendocrinol. 2010 [PMC bezplatný článek] [PubMed]
41. Cherlin AJ, Furstenberg FF, Jr, Chase-Lansdale L, Kiernan KE, Robins PK, Morrison DR, Teitler JO. Podélné studie o účincích rozvodu na děti ve Velké Británii a Spojených státech. Věda. 1991; 252: 1386 – 1389. [PubMed]
42. Chiodera P, Salvarani C, Bacchi-Modena A, Spallanzani R, doutník C, Alboni A, Gardini E, Coiro V. Vztah mezi plazmovými profily oxytocinu a adrenokortikotropního hormonu během sání nebo stimulace prsu u žen. Horm Res. 1991; 35: 119 – 123. [PubMed]
43. Cho MM, DeVries AC, Williams JR, Carter CS. Účinky oxytocinu a vasopressinu na partnerské preference u mužských a ženských prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) Behav Neurosci. 1999; 113: 1071 – 1079. [PubMed]
44. Ciliax BJ, Heilman C, Demchyshyn LL, Pristupa ZB, Ince E, Hersch SM, Niznik HB, Levey AI. Dopaminový transportér: imunochemická charakterizace a lokalizace v mozku. J Neurosci. 1995; 15: 1714 – 1723. [PubMed]
45. Clutton-Brock TH. Savčí systémy páření. Proc R Soc Lond B Biol Sci. 1989; 236: 339 – 372. [PubMed]
46. Coccaro EF, Kavoussi RJ, Hauger RL, Cooper TB, Ferris CF. Hladiny vazopresinu v mozkomíšním moku: koreluje s agresí a funkcí serotoninu u osob s poruchou osobnosti. Arch Gen Psychiatry. 1998; 55: 708 – 714. [PubMed]
47. Cohen-Parsons M, Carter CS. Samci zvyšují vazbu estrogenu a estrogenového receptoru v mozku samic hrabošů. Physiol Behav. 1987; 39: 309 – 314. [PubMed]
48. Crenshaw BJ, De Vries GJ, Yahr P. Vasopressin inervace sexuálně dimorfních struktur gerbilského předního mozku za různých hormonálních podmínek. J Comp Neurol. 1992; 322: 589 – 598. [PubMed]
49. Curtis JT, Liu Y, Wang Z. Lézie vomeronazálních orgánů narušují párování indukované párové vazby u ženských prérijních volů (Microtus ochrogaster) Brain Res. 2001; 901: 167-174. [PubMed]
50. Curtis JT, Berkley KJ, Wang ZX. Neuronální aktivace v kaudálním mozkovém kmeni spojená s pářením vole. Neurosci Lett. 2003; 341: 115 – 118. [PubMed]
51. Curtis JT, Wang Z. Forebrain výraz c-fos za podmínek vedoucích k párovému párování u ženských prérijních volů (Microtus ochrogaster) Physiol Behav. 2003; 80: 95 – 101. [PubMed]
52. Curtis JT, Wang Z. Zapojení receptorů glukokortikoidů do párových vazeb u ženských prérijních hrabošů: účinky akutní blokády a interakce s centrálními systémy odměňování dopaminu. Neurovědy. 2005; 134: 369 – 376. [PubMed]
53. Curtis JT, Wang Z. Zapojení ventrální tegmentální oblasti do párových vazeb u mužských prérijních hrabošů. Physiol Behav. 2005; 86: 338 – 346. [PubMed]
54. Cushing BS, Carter CS. Periferní pulzy oxytocinu zvyšují partnerské preference u ženských, ale nikoli mužských prérijních hrabošů. Horm Behav. 2000; 37: 49 – 56. [PubMed]
55. Cushing BS, Martin JO, Young LJ, Carter CS. Účinky peptidů na tvorbu preferencí partnera předpovídá stanoviště v prérijních hrabošech. Horm Behav. 2001; 39: 48 – 58. [PubMed]
56. Cushing BS, Mogekwu N, Le WW, Hoffman GE, Carter CS. Kohabitace vyvolala Fos imunoreaktivitu v monogamní prérii. Brain Res. 2003; 965: 203 – 211. [PubMed]
57. Cushing BS, Okorie U, Young LJ. Účinky novorozenecké kastrace na následnou behaviorální odpověď na centrálně podávaný argininový vasopresin a expresi receptorů V1a u dospělých mužských prérijních hrabošů. J Neuroendocrinol. 2003; 15: 1021 – 1026. [PubMed]
58. Cushing BS, Perry A, Musatov S, Ogawa S, Papademetriou E. Estrogenové receptory ve středním amygdale inhibují expresi mužského prosociálního chování. J Neurosci. 2008; 28: 10399 – 10403. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
59. de Jong TR, Chauke M, Harris BN, Saltzman W. Odtud do otcovství: nervové koreláty počátku otcovského chování u kalifornských myší (Peromyscus californicus) Horm Behav. 2009; 56: 220 – 231. [PubMed]
60. De Vries GJ, Buijs RM. Původ vazopresinergní a oxytocinergní inervace mozku potkana se zvláštním odkazem na laterální septum. Brain Res. 1983; 273: 307 – 317. [PubMed]
61. De Vries GJ, Buijs RM, Van Leeuwen FW. Rozdíly ve vasopresinu a dalších neurotransmiterových systémech v mozku. Prog Brain Res. 1984; 61: 185 – 203. [PubMed]
62. De Vries GJ, Villalba C. Mozkový sexuální dimorfismus a sexuální rozdíly v rodičovském a jiném společenském chování. Ann NY Acad Sci. 1997; 807: 273 – 286. [PubMed]
63. DeVries AC, DeVries MB, Taymans S, Carter CS. Modulace párování párů u ženských prérijních volů (Microtus ochrogaster) kortikosteronem. Proc Natl Acad Sci USA. 1995; 92: 7744 – 7748. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
64. DeVries AC, DeVries MB, Taymans SE, Carter CS. Účinky stresu na sociální preference jsou u prérijních hrabošů sexuálně dimorfní. Proc Natl Acad Sci USA. 1996; 93: 11980 – 11984. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
65. DeVries AC, Cho MM, Cardillo S, Carter CS. Society for Neuroscience Abstract. 1997. Oxytocin může potlačit osu HPA u prérijních hrabošů.
66. DeVries AC, Taymans SE, Carter CS. Sociální modulace kortikosteroidních odpovědí u mužských prérijních hrabošů. Ann NY Acad Sci. 1997; 807: 494 – 497. [PubMed]
67. DeVries AC, Guptaa T, Cardillo S, Cho M, Carter CS. Faktor uvolňující kortikotropin vyvolává sociální preference u mužských prérijních hrabošů. Psychoneuroendokrinologie. 2002; 27: 705 – 714. [PubMed]
68. Dewsbury DA. Rozmanitost a adaptace v kopulačním chování hlodavců. Věda. 1975; 190: 947 – 954. [PubMed]
69. Dewsbury DA. Srovnávací psychologie monogamie. Nebraska Symposium on Motivation. 1987; 35: 1 – 50. [PubMed]
70. Ditzen B, Schaer M, Gabriel B, Bodenmann G, Ehlert U, Heinrichs M. Intranazální oxytocin zvyšuje pozitivní komunikaci a snižuje hladinu kortizolu během párových konfliktů. Biol Psychiatry. 2009; 65: 728 – 731. [PubMed]
71. Dubois D, Eitel S, Felner R. Vliv rodinného prostředí a vztahů mezi rodiči a dětmi na přizpůsobení školy během přechodu na časnou adolescenci. J Marr Fam. 1994; 56: 405 – 414.
72. Dudley CA, Rajendren G, Moss RL. Indukce FOS imunoreaktivity v centrálních pomocných čichových strukturách samice krysy po expozici specifickým samcům. Mol Cell Neurosci. 1992; 3: 360 – 369. [PubMed]
73. Emlen ST, Oring LW. Ekologie, sexuální výběr a vývoj systémů páření. Věda. 1977; 197: 215 – 223. [PubMed]
74. Everitt BJ. Sexuální motivace: neurální a behaviorální analýza mechanismů, na nichž jsou založeny chutné a kopulační odpovědi samců potkanů. Neurosci Biobehav Rev. 1990; 14: 217 – 232. [PubMed]
75. Fabiano GA. Účast otce na školení rodičů v oblasti ADHD: přehled a doporučení pro zvýšení inkluze a zapojení. J Fam Psychol. 2007; 21: 683 – 693. [PubMed]
76. Fahrbach SE, Morrell JI, Pfaff DW. Oxytocinová indukce chování matek s krátkou latencí u samic potkanů ​​s nulovou dávkou estrogenu. Horm Behav. 1984; 18: 267 – 286. [PubMed]
77. Ferguson JN, Aldag JM, Insel TR, Young LJ. Oxytocin v mediální amygdale je nezbytný pro sociální rozpoznávání myši. J Neurosci. 2001; 21: 8278 – 8285. [PubMed]
78. Ferguson JN, Young LJ, Insel TR. Neuroendokrinní základ sociálního uznání. Přední Neuroendocrinol. 2002; 23: 200 – 224. [PubMed]
79. Ferris CF, Albers HE, Wesolowski SM, Goldman BD, Luman SE. Vasopressin vstříknutý do hypotalamu vyvolává u zlatých křečků stereotypní chování. Věda. 1984; 224: 521 – 523. [PubMed]
80. Fisher H. Chtíč, přitažlivost a připoutanost v reprodukci savců. Lidská přirozenost. 1998; 9: 23 – 52.
81. Fisher H, Aron A, Brown LL. Romantická láska: studie fMRI nervového mechanismu pro volbu partnera. J Comp Neurol. 2005; 493: 58 – 62. [PubMed]
82. FitzGerald RW, Madison DM. Sociální organizace volně se pohybující populace hrabošů borovicMicrotus pinetorum. Behav Ecol Sociobiol. 1983; 13: 183 – 187.
83. Florsheim P, Tolan P, Gorman-Smith D. Rodinné vztahy, rodičovské praktiky, dostupnost členů mužské rodiny a chování chlapců ve městě v rodinách s jednou matkou a dvěma rodiči. Child Dev. 1998; 69: 1437 – 1447. [PubMed]
84. Fowler CD, Liu Y, Ouimet C, Wang Z. Vliv sociálního prostředí na dospělou neurogenezi u ženské prérie vole. J Neurobiol. 2002; 51: 115 – 128. [PubMed]
85. Fraley RC, Shaver PR. Romantické připoutání dospělých: teoretický vývoj, objevující se diskuse a nezodpovězené otázky. Rev Gen Psych. 2000; 4: 132 – 154.
86. Fraley RC, Brumbaugh CC, Marks MJ. Evoluce a funkce dospělosti: komparativní a fylogenetická analýza. J Pers Soc Psychol. 2005; 89: 731 – 746. [PubMed]
87. Obsah Fuchs AR, Saito S., hypofyzárního oxytocinu a vasopresinu u březích potkanů ​​před, během a po porodu. Endokrinologie. 1971; 88: 574 – 578. [PubMed]
88. Furstenberg FF, Jr, Teitler JO. Přezkoumání účinků narušení manželství. J Fam Iss. 1994; 15: 173 – 190.
89. Geary DC. Evoluce a blízké vyjádření lidské otcovské investice. Psychol Bull. 2000; 126: 55 – 77. [PubMed]
90. Gerfen CR. Neostriatální mozaika: více úrovní kompartmentální organizace. Trendy Neurosci. 1992; 15: 133 – 139. [PubMed]
91. Getz LL. Sociální struktura a agresivní chování v populaci Microtus pennsylvanicus. J Mammal. 1972; 53: 310 – 317.
92. Getz LL. Spekulace o sociální struktuře a populačních cyklech hlodavců. Biolog. 1978; 60: 134 – 147.
93. Getz LL, Cater CS. Sociální organizace v Microtus ochrogaster populace. Biolog. 1980; 62: 1 – 4.
94. Getz LL, Carter SC, Gavish L. Systém páření vole prérie, Microtus ochrogaster: terénní a laboratorní důkazy pro párování. Behav Ecol Sociobiol. 1981; 8: 189 – 194.
95. Getz LL, Hofmann JE. Sociální organizace v volně žijících prérijních volách Microtus ochrogaster. Behav Ecol Sociobiol. 1986; 18: 275 – 282.
96. Getz LL, Mc Guire B. Srovnání života jednotlivě a v párech muž-žena v prérijním voleMicrotus ochrogaster. Etologie. 1993; 94: 265 – 278.
97. Getz LL, Carter CS. Prairie-vole partnerství. Americký vědec. 1996; 84: 56 – 62.
98. Gingrich B, Liu Y, Cascio C, Wang Z, Insel TR. Dopaminové receptory D2 v nucleus accumbens jsou důležité pro společenskou vazbu v ženských prériích voles (Microtus ochrogaster) Behav Neurosci. 2000; 114: 173 – 183. [PubMed]
99. Gobrogge KL, Liu Y, Jia X, Wang Z. Přední hypotalamická nervová aktivace a neurochemické asociace s agresí u párově vázaných prérijních hrabošů. J Comp Neurol. 2007; 502: 1109 – 1122. [PubMed]
100. Gobrogge KL, Liu Y, Young LJ, Wang Z. Přední hypothalamický vazopresin reguluje párovou vazbu a agresivitu vyvolanou léky u monogamního hlodavce. Proc Natl Acad Sci USA. 2009; 106: 19144 – 19149. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
101. Gobrogge KL, Wang ZX. Abstraktní plakát společnosti pro neurovědu #3774. 2009. Neuronové obvody, které jsou základem agresivity vyvolané párovými vazbami v monogamních mužských prériích volách.
102. Grey G, Dewsbury D. Kvantitativní popis kopulačního chování u prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster)Mozek. Behav Evol. 1973; 8: 437 – 452. [PubMed]
103. Grippo AJ, Cushing BS, Carter CS. Depresí podobné chování a stresem indukovaná neuroendokrinní aktivace u vole ženských prérijních exponátů vystavených chronické sociální izolaci. Psychosom Med. 2007; 69: 149 – 157. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
104. Gruder-Adams S, Getz LL. Srovnání páření a otcovského chování v České republice Microtus ochrogaster a Mictrotus pennsylvanicus. J Mammologie. 1985; 66: 165 – 167.
105. Gubernick DJ. Biparentální péče a vztahy mezi muži a ženami u savců. In: Parmigiani S, vom Saal FS, editoři. Kojenecká a rodičovská péče. Harwood Academic Publishers; Chur, Švýcarsko: 1994. str. 427 – 463.
106. Hala ER. Savci v Severní Americe. John Wiley; New York: 1981.
107. Hammock EA, Young LJ. Variace promotoru a exprese vasopresinového receptoru V1a: důsledky pro inter- a intraspecifickou variabilitu sociálního chování. Eur J Neurosci. 2002; 16: 399 – 402. [PubMed]
108. Hammock EA, Young LJ. Funkční mikrosatelitní polymorfismus spojený s divergentní sociální strukturou u vole. Mol Biol Evol. 2004; 21: 1057 – 1063. [PubMed]
109. Hansen S, Bergvall AH, Nyiredi S. Interakce s mláďaty zvyšuje uvolňování dopaminu ve ventrálním striatu matek potkanů: mikrodialyzační studie. Pharmacol Biochem Behav. 1993; 45: 673 – 676. [PubMed]
110. Hastings NB, Orchinik M, Aubourg MV, McEwen BS. Farmakologická charakterizace centrálních a periferních adrenálních steroidních receptorů typu I a II v prérijním vole, hlodavci rezistentním na glukokortikoidy. Endokrinologie. 1999; 140: 4459 – 4469. [PubMed]
111. Heinrichs M, von Dawans B, Domes G. Oxytocin, vasopressin a lidské sociální chování. Přední Neuroendocrinol. 2009; 30: 548 – 557. [PubMed]
112. Hernandez-Gonzalez M, Navarro-Meza M, Prieto-Beracoechea, CA, Guevara MA. Elektrická aktivita prefrontální kůry a ventrální tegmentální oblasti během mateřského chování potkanů. Behav procesy. 2005; 70: 132 – 143. [PubMed]
113. Hnatczuk OC, Lisciotto CA, DonCarlos LL, Carter CS, Morrell JI. Imunoreaktivita estrogenového receptoru ve specifických oblastech mozku prérie vole (Microtus ochrogaster) je změněna pohlavní vnímavostí a genetickým sexem. J Neuroendocrinol. 1994; 6: 89 – 100. [PubMed]
114. Hokfelt T, Martensson R, Bjorklund A, Kleinau S, Goldstein M, Bjorklund A, Hokfelt T. Handbook of Chemical Neuroanatomy. Elsevier; Amsterdam: 1984. Distribuční mapy neuroreaktivních neuronů tyrosin-hydroxylázy v mozku krysy.
115. Hollander E, Bartz J, Chaplin W, Phillips A, Sumner J, Soorya L, Anagnostou E, Wasserman S. Oxytocin zvyšuje retenci sociálního poznání v autismu. Biol Psychiatry. 2007; 61: 498 – 503. [PubMed]
116. Dům JS, Landis KR, Umberson D. Sociální vztahy a zdraví. Věda. 1988; 241: 540 – 545. [PubMed]
117. Hull EM, Rodriguez-Manzo G. Sexuální chování mužů, Horm. Mozek a Behav. 2009; 1: 5 – 65.
118. Hume JM, Wynne-Edwards KE. Kastrace snižuje mužský testosteron, estradiol a teritoriální agresi, ale ne otcovské chování u křečků dvojplošníků (Phodopus campbelli) Horm Behav. 2005; 48: 303 – 310. [PubMed]
119. Hyman SE. Závislost: nemoc učení a paměti. Am J Psychiatry. 2005; 162: 1414 – 1422. [PubMed]
120. Ikemoto S, Panksepp J. Role jádra accumbens dopaminu v motivovaném chování: sjednocující interpretace se zvláštním odkazem na hledání odměn. Brain Res Brain Res Rev. 1999; 31: 6 – 41. [PubMed]
121. Inamura K, Kashiwayanagi M, Kurihara K. Regionalizace imunofarbení Fos v doplňkové čichové baňce, když byl vomeronazální orgán vystaven moči. Eur J Neurosci. 1999; 11: 2254 – 2260. [PubMed]
122. Insel TR, Shapiro LE. Distribuce oxytocinového receptoru odráží sociální organizaci v monogamních a polygamních hrabošech. Proc Natl Acad Sci, USA. 1992; 89: 5981 – 5985. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
123. Insel TR, Wang ZX, Ferris CF. Vzory distribuce mozkového vasopresinového receptoru spojené se sociální organizací u hlodavců. J Neurosci. 1994; 14: 5381 – 5392. [PubMed]
124. Insel TR, Preston S, Winslow JT. Páření v monogamním muži: důsledky chování. Physiol Behav. 1995; 57: 615 – 627. [PubMed]
125. Insel TR, Young LJ. Neurobiologie připoutání. Nat Rev Neurosci. 2001; 2: 129 – 136. [PubMed]
126. Jannett FJ. Sociální dynamika horského vole, Microtus montanus, jako paradigma. Biolog. 1980; 62: 3 – 19.
127. Jannett FJ. Hnízdní vzorce hraboše dospělého, Microtus montanus, v polní populaci. J Mammal. 1982; 63: 495 – 498.
128. Jansson A, Goldstein M, Tinner B, Zoli M, Meador-Woodruff JH, Lew JY, Levey AI, Watson S, Agnati LF, Fuxe K. Na distribučních vzorcích imunoreaktivity tyrozinhydroxylázy a dopaminového transportéru ve ventrálním systému striatum krysy. Neurovědy. 1; 2: 1999 – 89. [PubMed]
129. Kendrick KM, Keverne EB, Baldwin BA. Intracerebroventrikulární oxytocin stimuluje chování matky u ovcí. Neuroendokrinologie. 1987; 46: 56 – 61. [PubMed]
130. Kevetter GA, Winans SS. Spojení corticomedial amygdala ve zlatém křečka. I. Eferenty „vomeronazálního amygdaly“ J Comp Neurol. 1981; 197: 81 – 98. [PubMed]
131. Kiecolt-Glaser JK, Newton TL. Manželství a zdraví: jeho a její. Psychol Bull. 2001; 127: 472 – 503. [PubMed]
132. Kikusui T, Winslow JT, Mori Y. Sociální pufrování: úleva od stresu a úzkosti. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2006; 361: 2215 – 2228. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
133. Kirkpatrick B, Carter CS, Newman SW, Insel TR. Axon šetřící léze středního jádra amygdaly snižují afilační chování v prérijním vole (Microtus ochrogaster): behaviorální a anatomická specifičnost. Behav Neurosci. 1994; 108: 501 – 513. [PubMed]
134. Kirkpatrick B, Kim JW, Insel TR. Exprese limbického systému fos spojená s otcovským chováním. Brain Res. 1994; 658: 112 – 118. [PubMed]
135. Kirkpatrick B, Williams JR, Slotnick BM, Carter CS. Olfactory bulbectomy snižuje sociální chování u mužských prérijních voles (M. ochrogaster) Physiol Behav. 1994; 55: 885 – 889. [PubMed]
136. Kleiman DG. Monogamie u savců. Q Rev Biol. 1977; 52: 39 – 69. [PubMed]
137. Kosfeld M, Heinrichs M, Zak PJ, Fischbacher U, Fehr E. Oxytocin zvyšuje důvěru v člověka. Příroda. 2005; 435: 673 – 676. [PubMed]
138. Kramer KM, Perry AN, Golbin D, Cushing BS. Sexuální steroidy jsou nezbytné ve druhém postnatálním týdnu pro vyjádření mužského aloparentního chování u prérijních volů (Microtus ochragaster) Behav Neurosci. 2009; 123: 958 – 963. [PubMed]
139. Lansing SW, Lonstein JS. Buňky syntetizující tyrosinhydroxylázu v hypotalamu prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster): sexuální rozdíly v anteroventrální periventrikulární preoptické oblasti a účinky dospělých gonadektomií nebo neonatálních gonadálních hormonů. J Neurobiol. 2006; 66: 197 – 204. [PubMed]
140. Lei K, Cushing BS, Musatov S, Ogawa S, Kramer KM. Estrogenový receptor alfa v jádru postele stria terminalis reguluje sociální příslušnost u mužských prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) PLoS One. 2010; 5: e8931. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
141. Lemon N, Manahan-Vaughan D. Dopaminové receptory D1 / D5 brání získávání nových informací prostřednictvím hippocampální dlouhodobé potenciace a dlouhodobé deprese. J Neurosci. 2006; 26: 7723 – 7729. [PubMed]
142. Leng G, Meddle SL, Douglas AJ. Oxytocin a mateřský mozek. Curr Opin Pharmacol. 2008; 8: 731 – 734. [PubMed]
143. Lightman SL. Neuroendokrinologie stresu: nekonečný příběh. J Neuroendocrinol. 2008; 20: 880 – 884. [PubMed]
144. Lillard LA, Waite LJ. „Do smrti jsme součástí: manželské narušení a úmrtnost. American Journal of Sociology. 1995; 100: 1131 – 1156.
145. Lim MM, Wang Z, Olazabal DE, Ren X, Terwilliger EF, Young LJ. Zvýšená preference partnera v promiskuitním druhu manipulací exprese jediného genu. Příroda. 2004: 429: 754 – 757. [PubMed]
146. Lim MM, Young LJ. Nervové obvody závislé na vazopresinu, které jsou základem tvorby párových vazeb v monogamní vole. Neurovědy. 2004; 125: 35 – 45. [PubMed]
147. Lim MM, Bielsky IF, Young LJ. Neuropeptidy a sociální mozek: potenciální modely autismu u hlodavců. Int J Dev Neurosci. 2005; 23: 235 – 243. [PubMed]
148. Lim MM, Liu Y, Ryabinin AE, Bai Y, Wang Z, Young LJ. Receptory CRF v jádře accumbens modulují preferenci partnera v prériích hrabošů. Horm Behav. 2007; 51: 508 – 515. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
149. Liu Y, Curtis JT, Wang Z. Vasopressin v postranním septu reguluje tvorbu svazků párů v mužských prérijních volách (Microtus ochrogaster) Behav Neurosci. 2001; 115: 910 – 919. [PubMed]
150. Liu Y, Wang ZX. Nukleus accumbens oxytocin a dopamin ovlivňují regulaci tvorby párové vazby u ženských prérií. Neurověda. 2003: 121: 537 – 544. [PubMed]
151. Liu Y, Aragona BJ, Young KA, Dietz DM, Kabbaj M, Mazei-Robison M, Nestler EJ, Wang Z. Nucleus accumbens dopamin zprostředkovává amfetaminem indukované zhoršení společenských vazeb u monogamních druhů hlodavců. Proc Natl Acad Sci USA. 2010; 107: 1217 – 1222. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
152. Lonstein JS, De Vries GJ. Rozdíly v sexu v rodičovském chování dospělých panenských prérijních hrabošů: nezávislost na gonadálních hormonech a vasopresinu. J Neuroendocrinol. 1999; 11: 441 – 449. [PubMed]
153. Lonstein JS. Účinky antagonismu dopaminového receptoru s haloperidolem na výchovné chování v biparental pririe vole. Pharmacol Biochem Behav. 2002: 74: 11 – 19. [PubMed]
154. Madison DM. Pohybové indikace reprodukčních jevů mezi hrabošemi ženských luk, jak je odhaleno radiotelemetrií. J Mammol. 1978; 59: 835 – 843.
155. Madison DM. Integrovaný pohled na sociální biologii Microtus pennsylvanicus. Biolog. 1980; 62: 20 – 30.
156. McDougle CJ, Erickson CA, Stigler KA, Posey DJ. Neurochemie v patofyziologii autismu. J Clin Psychiatry 66 Suppl. 2005; 10: 9 – 18. [PubMed]
157. McGraw LA, Young LJ. Prérie vole: nově vznikající modelový organismus pro pochopení sociálního mozku. Trendy Neurosci. 2010; 33: 103 – 109. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
158. McGuire B, Novak MA. Srovnání mateřského chování v louce vole (Microtus pennsylvanicus), prérie vole (M. ochrogaster) a borovice vole (M. pinetorum) Anim Behav. 1984; 32: 1132 – 1141.
159. McGuire B, Getz LL, Hofmann J, Pizzuto T, Frase B. Natal rozptyl a philopatry v prériích voles (Microtus ochrogaster) ve vztahu k hustotě populace, ročnímu období a přirozenému sociálnímu prostředí. Behav Ecol Sociobiol. 1993; 32: 293 – 302.
160. Mendoza SP, Mason WA. Rodičovské dělení práce a diferenciace vazeb u monogamního primáta (Callicebus moloch) Anim Behav. 1986; 34: 1336 – 1347.
161. Mendoza SP, Mason WA. Rodičovství v monogamní společnosti. In: Else JG, Lee PC, editoři. Primární ontogeneze, poznání a sociální chování. Cambridge University Press; Cambridge: 1986. str. 255 – 266.
162. Miczek KA, Winslow JT. Psychofarmakologický výzkum agresivního chování. In: Greenshaw AJ, Dourish CT, editoři. Experimentální psychofarmakologie. Humana Press; Clifton, NJ: 1987. str. 27 – 113.
163. Missale C, Nash SR, Robinson SW, Jaber M, Caron MG. Dopaminové receptory: od struktury po funkci. Physiol Rev. 1998; 78: 189 – 225. [PubMed]
164. Mitchell JB, Gratton A. Mesolimbic uvolňování dopaminu vyvolané aktivací doplňkového čichového systému: vysokorychlostní chronoamperometrická studie. Neurosci Lett. 1992; 140: 81 – 84. [PubMed]
165. Neumann ID. Brain oxytocin: klíčový regulátor emočního a sociálního chování u žen i mužů. J Neuroendocrinol. 2008; 20: 858 – 865. [PubMed]
166. Neve KA, Seamans JK, signalizace receptoru Trantham-Davidson H. Dopamin. J Recept Signal Transduct Res. 2004; 24: 165 – 205. [PubMed]
167. Nirenberg MJ, Chan J, Pohorille A, Vaughan RA, Uhl GR, Kuhar MJ, Pickel VM. Dopaminový transportér: srovnávací ultrastruktura dopaminergních axonů v limbickém a motorickém kompartmentu jádra accumbens. J Neurosci. 1997; 17: 6899 – 6907. [PubMed]
168. Northcutt KV, Wang Z, Lonstein JS. Rozdíly v pohlaví a druzích v buňkách syntetizujících tyrosinhydroxylázu hlodavčí čichové rozšířené amygdaly. J Comp Neurol. 2007; 500: 103 – 115. [PubMed]
169. Northcutt KV, Lonstein JS. Sociální kontakt vyvolává okamžitou časnou expresi genu v dopaminergních buňkách mužské prérie vole rozšířené čichové amygdaly. Neurovědy. 2009; 163: 9 – 22. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
170. Numan M, Insel TR. Neurobiologie rodičovského chování. Springer-Verlag; New York, USA: 2003.
171. Numan M, Stolzenberg DS. Interakce mediální preoptické oblasti s dopaminovými nervovými systémy při kontrole nástupu a udržování mateřského chování u potkanů. Přední Neuroendocrinol. 2009; 30: 46 – 64. [PubMed]
172. Olazabal DE, Young LJ. Druhy a individuální rozdíly v juvenilní ženské aloparentální péči jsou spojeny s hustotou oxytocinového receptoru ve striatu a laterálním septu. Horm Behav. 2006; 49: 681 – 687. [PubMed]
173. Olazabal DE, Young LJ. Receptory oxytocinu v jádru accumbens usnadňují „spontánní“ chování matek u dospělých ženských prérijních hrabošů. Neurovědy. 2006; 141: 559 – 568. [PubMed]
174. Oliveras D, Novak MA. Porovnání otcovského chování v louce vole, Microtus pennsylvanicus, borovice vole, Microtus pinetoruma prérie vole, Microtus ochrogaster. Chování zvířat. 1986; 34: 519 – 526.
175. Ophir AG, Phelps SM, Sorin AB, Wolff JO. Morfologické, genetické a behaviorální srovnání dvou populací hrabošů v terénu a v laboratoři. J Mammal. 2007; 88: 989 – 999.
176. Pedersen CA, Prange AJJ. Indukce mateřského chování u panenských potkanů ​​po intracerebroentrikulárním podání oxytocinu. Proc Natl Acad Sci USA. 1979; 76: 6661 – 6665. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
177. Pedersen CA, Ascher JA, Monroe YL, Prange AJ., Jr Oxytocin indukuje chování matek u panenských samic potkanů. Věda. 1982; 216: 648 – 650. [PubMed]
178. Pedersen CA, Vadlamudi SV, Boccia ML, Amico JA. Deficity mateřského chování u nulových oxytocinových knockoutovaných myší. Genes Brain Behav. 2006; 5: 274 – 281. [PubMed]
179. Pfaus JG, Mendelson SD, Phillips AG. Korelační a faktorová analýza předběžných a konzumních měření sexuálního chování u samců potkanů. Psychoneuroendokrinologie. 1990; 15: 329 – 340. [PubMed]
180. Pfaus JG, Damsma G, Wenkstern D, Fibiger HC. Sexuální aktivita zvyšuje přenos dopaminu v nucleus accumbens a striatum samic potkanů. Brain Res. 1995: 693: 21 – 30. [PubMed]
181. Phares V, Compas BE. Role otců v dětské a adolescentní psychopatologii: vytvořit prostor pro otce. Psychol Bull. 1992; 111: 387 – 412. [PubMed]
182. Piovanotti MR, Vieira ML. Přítomnost otce a rodičovská zkušenost mají diferencované účinky na vývoj mláďat u mongolských gerbilů (Meriones unguiculatus) Behav procesy. 2004; 66: 107 – 117. [PubMed]
183. Pitkow LJ, Sharer CA, Ren X, Insel TR, Terwilliger EF, Young LJ. Usnadnění přidružení a vytvoření párové vazby přenosem genu vasopresinového receptoru do ventrálního předního mozku monogamního hraboša. J Neurosci. 2001; 21: 7392 – 7396. [PubMed]
184. Roberts RL, Zullo A, Gustafson EA, Carter CS. Léčba perinatálními steroidy mění aloparentální a afilační chování u prérijních hrabošů. Horm Behav. 1996; 30: 576 – 582. [PubMed]
185. Roberts RL, Carter CS. Intraspecifická variace a přítomnost otce mohou ovlivnit vyjádření monogamních a společných rysů v prérijních hrabošech. Ann NY Acad Sci. 1997; 807: 559 – 562. [PubMed]
186. Roberts RL, Williams JR, Wang AK, Carter CS. Kooperativní šlechtění a monogamie u prérijních hrabošů: vliv otce a geografické variace. Anim Behav. 1998; 55: 1131 – 1140. [PubMed]
187. Ross HE, Cole CD, Smith Y, Neumann ID, Landgraf R, Murphy AZ, Young LJ. Charakterizace oxytocinového systému regulujícího afilační chování u vole ženských prérií. Neurovědy. 2009; 162: 892 – 903. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
188. Ross HE, Freeman SM, Spiegel LL, Ren X, Terwilliger EF, Young LJ. Variace hustoty oxytocinového receptoru v nucleus accumbens mají rozdílné účinky na afilační chování u monogamních a polygamních hrabošů. J Neurosci. 2009; 29: 1312 – 1318. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
189. Rowley MH, Christian JJ. Intraspecifická agrese Peromyscus leucopus. Behav Biol. 1976; 17: 249 – 253. [PubMed]
190. Samuel PA, Hostetler CM, Bales KL. Urocortin II zvyšuje spontánní rodičovské chování u prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) Behav Brain Res. 2008; 186: 284 – 288. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
191. Sarkadi A, Kristiansson R, Oberklaid F, Bremberg S. Zapojení otců a vývojové výsledky dětí: systematický přehled podélných studií. Acta Paediatr. 2008; 97: 153 – 158. [PubMed]
192. Schellinck HM, Smyth C, Brown R, Wilkinson M. Sexuální zrání vyvolané zápachem a exprese c-fos v čichovém systému juvenilní samice myší. Brain Res Dev Brain Res. 1993; 74: 138 – 141. [PubMed]
193. Sesack SR, Carr DB, Omelchenko N, Pinto A. Anatomické substráty pro interakce glutamát-dopamin: důkaz o specifičnosti spojení a extrasynaptických dějů. Ann NY Acad Sci. 2003; 1003: 36 – 52. [PubMed]
194. Shapiro LE, Dewsbury DA. Rozdíly v afilačním chování, párových vazbách a vaginální cytologii u dvou druhů vole (Microtus ochrogaster a M. montanus) J Comp Psychol. 1990; 104: 268 – 274. [PubMed]
195. Silva MR, Bernardi MM, Felicio LF. Účinky antagonistů dopaminového receptoru na pokračující chování matek u potkanů. Pharmacol Biochem Behav. 2001; 68: 461 – 468. [PubMed]
196. Smeltzer MD, Curtis JT, Aragona BJ, Wang Z. Dopamin, oxytocin a vazopresinový receptor, vázající se v mediálním prefrontálním kortexu monogamních a promiskuitních hrabošů. Neurosci Lett. 2006; 394: 146 – 151. [PubMed]
197. Smith AS, Agmo A, Birnie AK, francouzština JA. Manipulace s oxytocinovým systémem mění sociální chování a přitažlivost u primátů vázajících párCallithrix penicillata. Horm Behav. 2010; 57: 255 – 262. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
198. Solomon NG. Současné nepřímé zdravotní přínosy spojené s filopatií u mláďat mláďat prérie. Behav Ecol Sociobiol. 1991; 29: 277 – 282.
199. Solomon NG, francouzština JA. Studium družstevního chovu savců. In: Solomon NG, francouzští JA, editoři. Kooperativní šlechtění savců. Cambridge University Press; New York: 1997. str. 1 – 10.
200. Stein JA, Milburn NG, Zane JI, Rotheram-Borus MJ. Vliv otců a matek na problémové chování mládeže bez domova a uprchlých dětí. Am J Orthopsychiatry. 2009; 79: 39 – 50. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
201. Stribley JM, Carter CS. Vývojová expozice vasopresinu zvyšuje agresivitu u dospělých prérijních hrabošů. Proc Natl Acad Sci USA. 1999; 96: 12601 – 12604. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
202. Swanson LW. Regulace motivovaného chování mozkové hemisféry. Brain Res. 2000; 886: 113 – 164. [PubMed]
203. Taylor SA, Salo AL, Dewsbury DA. Indukce Estrus u čtyř druhů hrabošů (Microtus) J Comp Psychol. 1992; 106: 366 – 373. [PubMed]
204. Taymans SE, DeVries AC, DeVries MB, Nelson RJ, Friedman TC, Castro M, Detera-Wadleigh S, Carter CS, Chrousos GP. Hypotalamicko-hypofýza-nadledvina prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster): Důkaz rezistence na glukokortikoidy cílové tkáně. Gen Comp Endocrinol. 1997; 106: 48 – 61. [PubMed]
205. Thomas J, Birney EC. Rodičovská péče a systémy páření vole prérie, Microtus orchogaster. Behav Ecol Sociobiol. 1979; 5: 171 – 186.
206. Organizace spojených národů, Ministerstvo mezinárodních ekonomických a sociálních věcí. Socioekonomické rozdíly v dětské úmrtnosti v rozvojových zemích. Spojené národy; New York: 1985.
207. van Leeuwen FW, Caffe AR, De Vries GJ. Vasopresinové buňky v jádru postele stria terminalis krysy: rozdíly v pohlaví a vliv androgenů. Brain Res. 1985; 325: 391 – 394. [PubMed]
208. Van Schaik CP, Dunbar RIM. Vývoj monogamie u velkých primátů: nová hypotéza a některé kritické testy. Chování. 1990; 115: 30 – 62.
209. Villalba C, Boyle PA, Caliguri EJ, De Vries GJ. Účinky selektivního inhibitoru zpětného vychytávání serotoninu fluoxetinu na sociální chování u mužských a ženských prérijních hrabošů (Microtus ochrogasterHorm Behav. 1997; 32: 184 – 191. [PubMed]
210. Voorn P, Jorritsma-Byham B, Van Dijk C, Buijs RM. Dopaminergní inervace ventrálního striata u potkanů: světelná a elektronová mikroskopická studie s protilátkami proti dopaminu. J Comp Neurol. 1986; 251: 84 – 99. [PubMed]
211. Wakerley JB, Clarke G, Summerlee AJS. Vyhození mléka a jeho ovládání. In: Knobil E, Neill JD, editoři. Fyziologie reprodukce. Raven Press; New York: 1994. str. 1131 – 1177.
212. Waltz M, Badura B, Pfaff H, Schott T. Manželství a psychologické důsledky infarktu: longitudinální studie adaptace na chronické nemoci po 3 letech. Soc Sci Med. 1988; 27: 149 – 158. [PubMed]
213. Wang Z, Ferris CF, De Vries GJ. Role septálního vazopresinového inervace v otcovském chování u prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) Proc Natl Acad Sci USA. 1994; 91: 400 – 404. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
214. Wang Z, Smith W, Major DE, De Vries GJ. Rozdíly v sexu a druzích účinků soužití na expresi RNA vasopressin messenger v jádru postele stria terminalis v prériích volách (Microtus ochrogaster) a louky (Microtus pennsylvanicus) Brain Res. 1994; 650: 212-218. [PubMed]
215. Wang Z, Liu Y, Young LJ, Insel TR. Vývojové změny vazby vasopresinového receptoru na prsou v prérijních volách (Microtus ochrogaster) a montane voles (Microtus montanus) Ann NY Acad Sci. 1997; 807: 510 – 513. [PubMed]
216. Wang Z, Young LJ, De Vries GJ, Insel TR. Vole a vasopresin: přehled molekulárních, buněčných a behaviorálních studií párového a otcovského chování. Prog Brain Res. 1998; 119: 483 – 499. [PubMed]
217. Wang Z, Yu G, Cascio C, Liu Y, Gingrich B, Insel TR. Dopamin D2 receptor-zprostředkovaná regulace partnerských preferencí u ženských prérií voles (Microtus ochrogaster): mechanismus párování? Behav Neurosci. 1999; 113: 602 – 611. [PubMed]
218. Wang ZX, Novak MA. Vliv sociálního prostředí na rodičovské chování a vývoj mláďat lučních volů (Microtus pennsylvanicus) a prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) J Comp Psychol. 1992; 106: 163 – 171.
219. Wang ZX, De Vries GJ. Účinky testosteronu na otcovské chování a imunoreaktivní projekce vasopressinu u prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster) Brain Res. 1993; 631: 156-160. [PubMed]
220. Wang ZX, Novak MA. Doplňková péče a vliv přítomnosti otce na mláďata mláďat prérie, Microtus ochrogaster. Anim Behav. 1994; 47: 281-288.
221. Wang ZX. Druhové rozdíly v vazopresin-imunoreaktivních drahách v jádru postele stria terminalis a středním amygdaloidním jádru v prériích volách (Microtus ochrogaster) a louky (Microtus pennsylvanicus) Behav Neurosci. 1995; 109: 305 – 311. [PubMed]
222. Wang ZX, Insel TR. Rodičovské chování u hrabošů. Adv Study Behav. 1996; 25: 361 – 384.
223. Wang ZX, Zhou L, Hulihan TJ, Insel TR. Imunoreaktivita centrálních vazopresinových a oxytocinových cest u mikrotinových hlodavců: kvantitativní srovnávací studie. J Comp Neurol. 1996; 366: 726 – 737. [PubMed]
224. Wang ZX, Hulihan TJ, Insel TR. Sexuální a sociální zkušenost je spojena s různými vzory chování a nervové aktivace u mužských prérijních hrabošů. Brain Res. 1997; 767: 321 – 332. [PubMed]
225. Wang ZX, Young LJ, Liu Y, Insel TR. Druhové rozdíly ve vazbě na vazopresinový receptor jsou patrné na počátku vývoje: srovnávací anatomické studie prérijních a montánních hrabošů. J Comp Neurol. 1997; 378: 535 – 546. [PubMed]
226. Wang ZX, Liu Y, Young LJ, Insel TR. Exprese hypothalamického vasopressinového genu se zvyšuje jak u samců, tak u samic po porodu u biparentálního hlodavce. J Neuroendocrinol. 2000; 12: 111 – 120. [PubMed]
227. Wideman CH, Murphy HM. Vasopressin, mateřské chování a blaho mláďat. Cur Psych: Res Rev. 1990; 9: 285 – 295.
228. Williams JR, Carter CS, Insel T. Vývoj preferencí partnerů u ženských prérijních hrabošů je usnadněn pářením nebo centrální infuzí oxytocinu. Ann NY Acad Sci. 1992; 652: 487 – 489. [PubMed]
229. Williams JR, Catania KC, Carter CS. Rozvoj partnerských preferencí u ženských prérijních hrabošů (Microtus ochrogaster): role sociálních a sexuálních zkušeností. Horm Behav. 1992; 26: 339 – 349. [PubMed]
230. Wilson SC. Rodič-mladý kontakt v prérijních a loukových volejích. J Mammal. 1982; 63: 301 – 305.
231. Winslow JT, Hastings N, Carter CS, Harbaugh CR, Insel TR. Úloha centrálního vazopresinu v párovém spojení v monogamních prériích voles. Příroda. 1993: 365: 545 – 548. [PubMed]
232. Wise RA. Dopamin, učení a motivace. Nat Rev Neurosci. 2004; 5: 483 – 494. [PubMed]
233. Witt DM, Carter CS, Lnsel TR. Vazba receptoru oxytocinu u ženských prérijních hrabošů: endogenní a exogenní stimulace estradiolu. J Neuroendocrinol. 1991; 3: 155 – 161. [PubMed]
234. Wolf ME, Mangiavacchi S, Sun X. Mechanismy, kterými mohou dopaminové receptory ovlivňovat synaptickou plasticitu. Ann NY Acad Sci. 2003; 1003: 241 – 249. [PubMed]
235. Wolff JO, Dunlap AS. Multi-samec páření, pravděpodobnost početí a velikost vrhu v prérijním vole (Microtus ochrogaster) Behav procesy. 2002; 58: 105 – 110. [PubMed]
236. Yirmiya N, Rosenberg C, Levi S, Salomon S, Shulman C, Nemanov L, Dina C, Ebstein RP. Asociace mezi genem argininového vasopresinového 1a receptoru (AVPR1a) a autismem v rodinné studii: zprostředkování prostřednictvím socializačních dovedností. Mol Psychiatry. 2006; 11: 488 – 494. [PubMed]
237. Young KA, Liu Y, Wang Z. Neurobiologie sociální vazby: Komparativní přístup k behaviorálním, neuroanatomickým a neurochemickým studiím. Comp Biochem Physiol C Toxicol Pharmacol. 2008; 148: 401 – 410. [PMC bezplatný článek] [PubMed]
238. Young KA, Gobrogge KL, Wang ZX. Úloha mezokortikoidického dopaminu při regulaci interakcí mezi drogami zneužívání a sociálním chováním. Neurosci Biobehav Rev. 2010 doi: 10.1016 / j.neubiorev.2010.06.004. [PMC bezplatný článek] [PubMed] [Cross Ref]
239. Young LJ, Huot B, Nilsen R, Wang Z, Insel TR. Druhové rozdíly v expresi genu pro centrální oxytocinový receptor: srovnávací analýza promotorových sekvencí. J Neuroendocrinol. 1996; 8: 777 – 783. [PubMed]
240. Young LJ, Waymire KG, Nilsen R, Macgregor GR, Wang Z, Insel TR. Okrajová oblast 5 'genu pro oxytocinový receptor monogamní prérie vole řídí tkáňově specifickou expresi u transgenních myší. Ann NY Acad Sci. 1997; 807: 514 – 517. [PubMed]
241. Young LJ, Winslow JT, Nilsen R, Insel TR. Druhové rozdíly v expresi genů receptoru V1a u monogamních a nehmonogamních hrabošů: behaviorální důsledky. Behav Neurosci. 1997; 111: 599 – 605. [PubMed]
242. Young LJ, cena Frank A. Beach Award. Receptory oxytocinu a vasopresinu a druhově typická sociální chování. Horm Behav. 1999; 36: 212 – 221. [PubMed]
243. Young LJ, Nilsen R, Waymire KG, MacGregor GR, Insel TR. Zvýšená afilační odpověď na vasopresin u myší exprimujících receptor V1a z monogamního hraboša. Příroda. 1999; 400: 766 – 768. [PubMed]
244. Young LJ, Lim MM, Gingrich B, Insel TR. Buněčné mechanismy sociální vazby. Horm Behav. 2001; 40: 133 – 138. [PubMed]
245. Young LJ, Wang Z. Neurobiologie párové vazby. Nat Neurosci. 2004: 7: 1048 – 1054. [PubMed]
246. Ziegler TE, Jacoris S, Snowdon CT. Sexuální komunikace mezi chovnými samčími a samičími bavlněnými tamariny (Saguinus oedipus) a jejich vztah k péči o kojence. Am J Primatol. 2004; 64: 57 – 69. [PMC bezplatný článek] [PubMed]