Frente fisiol. 2014; 5: 111.
Publicado en línea Mar 19, 2014. doi 10.3389 / fphys.2014.00111
Resumen
Si bien se sabe que la ansiedad o la excitación emocional afectan la actividad nerviosa simpática de la piel (SSNA), la respuesta galvánica de la piel (GSR) es el parámetro más utilizado para inferir los aumentos en la SSNA durante el estrés o los estudios emocionales. Recientemente mostramos que el SSNA proporciona una medida más sensible del estado emocional que las respuestas de los órganos efectores. El objetivo del presente estudio fue evaluar si existen diferencias de género en las respuestas del SSNA y otros parámetros fisiológicos como la presión arterial, la frecuencia cardíaca, el flujo sanguíneo de la piel y la liberación de sudor, mientras que los sujetos vieron imágenes neutrales o cargadas emocionalmente de International Sistema de imagen afectiva (IAPS). Los cambios en el SSNA se evaluaron mediante microneurografía en sujetos 20 (10 masculino y 10 femenino). Los bloques de imágenes con carga positiva (erótica) o carga negativa (mutilación) se presentaron de forma casi aleatoria, después de un bloque de imágenes neutrales, cada bloque que contiene imágenes 15 y 2 de duración mínima. Las imágenes tanto de la erótica como de la mutilación causaron aumentos significativos en el SSNA, siendo los aumentos mayores para los machos que vieron erótica y mayores para las hembras que vieron la mutilación. Los aumentos en el SSNA a menudo se combinaron con la liberación de sudor y la vasoconstricción cutánea; sin embargo, estos marcadores no fueron significativamente diferentes de los producidos al ver imágenes neutrales y no siempre fueron consistentes con los aumentos del SSNA. Llegamos a la conclusión de que el SSNA aumenta con imágenes emocionales con carga positiva y carga negativa, aunque las diferencias sexuales están presentes.
Introducción
Las emociones humanas han sido estudiadas durante mucho tiempo, con numerosas teorías propuestas y una amplia gama de métodos utilizados para investigar las reacciones emocionales y el procesamiento. Una de las primeras teorías de la emoción basada en la investigación empírica es la teoría de James-Lange, que propone que las emociones se generen como resultado de eventos fisiológicos; una persona se siente triste porque están llorando y no al revés (James, 1884; Lange, 1885). Sin embargo, la cuestión de la causalidad, así como el conocimiento recién descubierto sobre los procesos emocionales, ha significado que la teoría ha sido abandonada en gran medida (Golightly, 1953). Sigue habiendo un desarrollo continuo de teorías emocionales, aunque ahora está claro que las alteraciones en la actividad de los órganos controlados por el sistema nervioso autónomo (SNA) están involucradas en los cambios del estado emocional (Lacey y Lacey, 1970), como cuando se produce enrojecimiento cutáneo (vasodilatación) en la cara de una persona que se ruboriza cuando está socialmente avergonzada.
La actividad de la ANS y su amplio rango de reacciones fisiológicas ahora se estudian ampliamente durante diferentes estados emocionales o desafíos, sin embargo, aún existe controversia sobre el resultado inequívoco de estas investigaciones (Hare et al., 1970; Callister et al. 1992; Lang et al. 1993; Zorro, 2002; Ritz et al. 2005; Carter et al. 2008; Brown et al. 2012). Hay una percepción común de que existen diferencias de sexo y emoción. De hecho, hay evidencia emergente de diferencias sexuales en el procesamiento emocional, ya que las mujeres son más perceptivas emocionalmente y experimentan emociones con mayor frecuencia e intensidad que los hombres (Whittle et al., 2011), sin embargo, hay muy poca literatura que explora el sexo y la emoción. Si bien se sabe que existen diferencias sexuales profundas en la prevalencia de trastornos de desregulación emocional (Gater et al., 1998), hay resultados mixtos para aquellos estudios que han explorado las diferencias de sexo con respecto a procesos emocionales particulares (Bradley et al., 2001; McRae et al. 2008; Domes et al. 2010; Lithari et al. 2010; Bianchin y Angrilli, 2012).
Por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue ampliar nuestro estudio anterior (Brown et al., 2012) para examinar si las diferencias de sexo tuvieron un impacto en las respuestas autonómicas durante la presentación de estímulos visuales neutros o cargados emocionalmenteuli Al evocar pasivamente la excitación emocional, evitamos el sesgo cognitivo inherente a los estudios que usan estrés mental, como la prueba de color-palabra Stroop o la aritmética mental. Queríamos utilizar registros microneurográficos directos de la actividad del nervio simpático de la piel (SSNA, por sus siglas en inglés) y compararlos con las respuestas de los órganos efectores, como la presión arterial, la frecuencia cardíaca, la respiración y, en particular, la liberación de sudor y el flujo sanguíneo cutáneo, al tiempo que mostramos sujetos neutros o cargados emocionalmente. imágenes del Sistema Internacional de Imágenes Afectivas (IAPS, por sus siglas en inglés): un conjunto ampliamente utilizado de estímulos visuales (Lang et al., 1997). Es empíricamente obvio que los estímulos emocionales evocan la liberación de sudor y reducen el flujo sanguíneo de la piel (es decir, el sudor frío), además de hacer que los pelos se levanten (piel de gallina); estas respuestas de órgano-efector se producen por coactivación de neuronas vasoconstrictor, sudomotor y pilomotor cutáneas. Si bien se han realizado grabaciones de una sola unidad de neuronas vasoconstrictor y sudomotor cutáneas (Macefield y Wallin, 1996, 1999), aunque no durante los estímulos emocionales, las grabaciones directas de SSNA son típicamente grabaciones de múltiples unidades; esto ofrece la ventaja de que se puede medir el flujo simpático total hacia un área de la piel. Como la liberación de sudor a menudo se utiliza para inferir incrementos en el flujo simpático durante los estudios sobre el estrés y las emociones, y sabemos por nuestro estudio anterior que la correlación entre el SSNA y la liberación de sudor es pobre, otro objetivo del estudio fue consolidar aún más la idea de que las grabaciones de SSNA proporcionan una medida más robusta de la salida simpática total a la piel y luego la liberación de sudor solo.
Métodos
Procedimientos generales
Se realizaron estudios en sujetos sanos 10 masculinos y femeninos 10 (edad 20-46 años). Cada sujeto dio su consentimiento informado por escrito antes de participar en el estudio, y se le informó que podían retirarse del experimento en cualquier momento, dado que se les informó que estarían viendo algunas imágenes perturbadoras. Los estudios se llevaron a cabo con la aprobación del Comité de Ética de Investigación Humana de la Universidad de Western Sydney y cumplieron con la Declaración de Helsinki. Los sujetos se reclinaron cómodamente en una silla en una posición semi-reclinada con las piernas apoyadas horizontalmente. Se tuvo cuidado de asegurar un ambiente de calma y tranquilidad para minimizar las respuestas de excitación espontánea. También se mantuvo una temperatura ambiente agradable (22 ° C), ya que el flujo simpático a la piel es susceptible a cambios en la temperatura ambiente. El ECG (0.3 – 1.0 kHz) se registró con electrodos de superficie Ag-AgCl en el tórax, se tomó una muestra a 2 kHz y se almacenó en la computadora con otras variables fisiológicas utilizando un sistema de análisis y adquisición de datos basado en computadora (hardware PowerLab 16SP y software LabChart 7 ; ADInstruments, Sydney, Australia). La presión arterial se registró de forma continua utilizando la pletismografía de pulso digital (Finometer Pro, Finapres Medical Systems, Países Bajos) y se tomaron muestras a 400 Hz. La respiración (DC-100 Hz) se registró utilizando un transductor de medidor de tensión (Pneumotrace, UFI, Morro Bay CA, EE. UU.) Envuelto alrededor del tórax. Los cambios en el volumen sanguíneo de la piel se monitorizaron a través de un transductor piezoeléctrico aplicado a la almohadilla de un dedo; a partir de esta señal, la amplitud del pulso se calculó utilizando la función de mediciones cíclicas en el software LabChart 7. Se usó una disminución en la amplitud del pulso para indicar una disminución en el flujo sanguíneo de la piel. El potencial de la piel (0.1 – 10 Hz; BioAmp, ADInstruments, Sydney, Australia) se midió a través de la palma y el dorso de la mano; Los cambios en el potencial de la piel reflejan la liberación de sudor.
Microneurografia
El nervio peroneo común se localizó en la cabeza del peroné mediante palpación y estimulación eléctrica superficial a través de una sonda de superficie (3 – 10 mA, 0.2 ms, 1 Hz) a través de una fuente de corriente constante aislada (Isoimulus Isolator, ADInstruments, Sydney, Australia). Se insertó percutáneamente un microelectrodo de tungsteno aislado (FHC, Maine, EE. UU.) En el nervio y se avanzó manualmente hacia un fascículo cutáneo del nervio mientras se emitían pulsos eléctricos débiles (0.01 – 1 mA, 0.2 ms, 1 Hz). Un microelectrodo subdérmico no aislado sirvió como electrodo de referencia y un electrodo de Ag-AgCl de superficie en la pierna como electrodo de tierra. Un fascículo cutáneo se definió como tal si la estimulación intraneural provocaba parestesia sin contracciones musculares en las corrientes de estimulación en o por debajo de 0.02 mA. Una vez que se ingresó un fascículo cutáneo, se amplificó la actividad neuronal (ganancia 104, paso de banda 0.3–5.0 kHz) utilizando un escenario de bajo ruido y eléctricamente aislado (NeuroAmpEx, ADInstruments, Sydney, Australia). La identidad del fascículo se confirmó activando mecanorreceptores de umbral bajo, acariciando la piel en el territorio de inervación fascicular. La posición de la punta del microelectrodo se ajustó luego manualmente hasta que se identificaron ráfagas espontáneas de SSNA. Con fines de identificación, se generaron ráfagas individuales de SSNA pidiendo al sujeto que inhalara enérgicamente o, con los ojos cerrados del sujeto, que entregara un estímulo inesperado, como un golpe en la nariz o un grito fuerte. Se adquirió la actividad neuronal (muestreo de 10 kHz) y la actividad del nervio simpático se mostró como una señal procesada con RMS (raíz cuadrada media, promedio móvil de constante de tiempo 200 ms) y se analizó en una computadora usando el software LabChart 7. Si bien el tráfico nervioso simpático directo y el flujo sanguíneo cutáneo y la liberación de sudor se midieron en diferentes áreas del cuerpo, se sabe que las ráfagas de SSNA generalmente aparecen de manera bilateral sincrónica en los nervios del brazo y de la pierna, y que existe una amplia diseminación activación de los sistemas vasoconstrictor y sudomotor en respuesta a estímulos de excitación (Bini et al., 1980).
Estímulos emocionales
Los cambios en el estado emocional se produjeron al ver imágenes estándar del Sistema Internacional de Imágenes Afectivas (IAPS: Lang et al., 1997). Cada imagen utilizada en el sistema ha sido ampliamente probada y clasificada para la valencia (su impacto subjetivo, que va desde extremadamente negativo hasta extremadamente positivo) y la activación. En nuestro estudio, las emociones positivas se evocaban al ver imágenes eróticas con altas calificaciones de valencia positiva, mientras que las emociones negativas se evocaban al ver imágenes de mutilación con alta valencia negativa; ambos conjuntos tenían altas calificaciones de excitación. Una vez que se encontró un sitio intraneural adecuado con SSNA espontáneo y el sujeto se relajó, se registró un período de descanso de 2-min, después de lo cual se mostraron imágenes neutrales de 30, cada una de las cuales duró 8 s, para un total de 4 min. Esto fue seguido por un bloque de imágenes 15 (ya sea eróticas o de mutilación) que duraron 2-min. Las imágenes eróticas o de mutilación se presentaron de forma casi aleatoria en un momento desconocido para los sujetos, con cada bloque 2-min de imágenes cargadas emocionalmente después de un bloque 2-min de imágenes neutrales. En total, cada sujeto vio bloques 3 de bloques eróticos y 3 de mutilación con bloques intermedios 6 de imágenes neutrales. Todos los sujetos fueron ingenuos para las imágenes IAPS.
ECONOMÉTRICOS
Las amplitudes de pico de SSNA, medidas durante épocas consecutivas de 1-s, junto con el número total de ráfagas simpáticas, se midieron en cada bloque 2-min. La inspección visual, junto con el reconocimiento auditivo de la señal neural, se utilizó para identificar las ráfagas individuales de SSNA. Además, la línea base se definió manualmente en la señal procesada por RMS y la computadora calculó la amplitud máxima por encima de la línea base. Se realizó un análisis beat-beat para la frecuencia cardíaca, la presión arterial, el flujo sanguíneo de la piel, el potencial de la piel y la frecuencia respiratoria en cada bloque de 2-min y se derivó un valor medio para cada bloque en cada sujeto. Entonces se podría calcular un valor de grupo medio para cada bloque 2-min y derivar los cambios absolutos. Los cambios absolutos en el potencial de la piel y el flujo sanguíneo de la piel se normalizaron al valor de reposo promedio de los individuos. Además de los cambios absolutos para cada bloque 2-min, los cambios relativos normalizados a neutros se calcularon para el período de reposo y las imágenes positivas y negativas: la media de cada bloque neutral se clasificó como 100%, por lo tanto, los valores para los otros bloques de imágenes se expresaron en relación con ese valor. Los análisis se realizaron en datos agrupados, así como después de dividir los datos en grupos de hombres y mujeres. El análisis estadístico de la varianza de cada parámetro fisiológico en las tres condiciones de estímulo, junto con una prueba de Newman-Keuls para comparaciones múltiples, se utilizó para el análisis estadístico de los datos (Prism 5 para Mac, GraphPad Software Inc, EE. UU.). Además, emparejado t-Se utilizaron pruebas para comparar los cambios relativos (normalizados a neutrales) en varios parámetros fisiológicos para los conjuntos de datos eróticos y de mutilación, y para los grupos masculino y femenino. El nivel de significación estadística se estableció en p <0.05.
Resultados
Registros experimentales de un hombre 21 de un año de edad, que ven imágenes de erotismo y mutilación, se muestran en la figura Figura1.1. Se puede observar que el SSNA aumentó claramente durante ambos estímulos, aunque la respuesta a la erótica fue mayor.
De acuerdo con nuestro estudio anterior (4), cuando los hombres y las mujeres se agruparon, los valores absolutos de presión arterial, frecuencia cardíaca, respiración, flujo sanguíneo cutáneo y liberación de sudor no mostraron cambios significativos durante la visualización de imágenes con carga emocional, en comparación con Viendo imágenes neutrales o en reposo. Sin embargo, el SSNA mostró un aumento significativo al ver imágenes eróticas o de mutilación en comparación con las fases de reposo y neutral, aunque esto fue solo para la frecuencia de ráfaga (p <0.05), no amplitud de ráfaga. Los valores absolutos de presión arterial, frecuencia cardíaca, frecuencia respiratoria y recuento total de ráfagas de SSNA en reposo (sin imágenes), cuando se ven imágenes neutrales y cuando se ven imágenes de erótica o mutilación, se ilustran en la Figura Figura2.2. Del mismo modo, los cambios relativos normalizados a neutros mostraron resultados similares a los de nuestro estudio anterior, y las únicas diferencias significativas se observaron en la amplitud de ráfaga de SSNA p = 0.044; asco p = 0.028) y frecuencia (erotica) p <0.0001; asco p = 0.002) durante la visualización de imágenes con carga positiva y negativa.
Sin embargo, cuando se separaron los sujetos en hombres y mujeres, quedó claro que había diferencias de sexo en la reactividad simpática. Si bien la presión arterial, la frecuencia cardíaca, el flujo sanguíneo cutáneo y la liberación de sudor no mostraron diferencias significativas entre los dos grupos, la amplitud y la frecuencia de estallido del SSNA fueron significativamente diferentes entre hombres y mujeres. Para la amplitud de ráfaga de SSNA, en comparación con los niveles de SSNA obtenidos al ver imágenes neutrales, los hombres solo mostraron un aumento significativo al ver las imágenes cargadas positivamente (p = 0.048), mientras que las hembras tuvieron un aumento significativo solo en las imágenes con carga negativa (p = 0.03). Para la frecuencia de ráfaga de SSNA, nuevamente el grupo masculino solo mostró un aumento significativo al ver las imágenes positivas (p = 0.0006). Sin embargo, el grupo femenino ahora mostró un aumento significativo tanto para lo positivo (p = 0.0064) e imágenes con carga negativa (p = 0.0005), aunque el aumento de las imágenes de mutilación fue mayor que el erótico. Los cambios relativos en el recuento y la amplitud del estallido de SSNA, normalizados a la condición neutral, se muestran tanto para hombres como para mujeres en la Figura Figura33.
Discusión
Este estudio ha demostrado que existen diferencias sexuales en las respuestas simpáticas a los estímulos visuales cargados emocionalmente, aunque solo cuando el SSNA, medido como el recuento total de ráfagas y la amplitud de ráfaga, se mide directamente. No se encontraron cambios significativos en otros parámetros fisiológicos, como la presión arterial, la frecuencia cardíaca o la respiración entre los grupos. Si bien nuestro estudio anterior fue el primero en mostrar aumentos significativos en el SSNA en general al ver imágenes con carga positiva y negativa, El estudio actual muestra que los aumentos en SSNA fueron más pronunciados en los machos al ver imágenes eróticas, mientras que las hembras tuvieron una mayor respuesta a las imágenes de mutilación. Si bien este estudio confirma que los aumentos en la SSNA pueden ser provocados por estímulos emocionales visuales (independientemente de la valencia), indica que existen diferencias de sexo en la respuesta según el tipo de estímulo. Quizás esto no sea sorprendente, pero tales diferencias no podrían discernirse cuando se observan los marcadores indirectos de la salida simpática. Además, el hecho de que no hubo cambios significativos en el flujo sanguíneo cutáneo o la liberación de sudor hace hincapié en la mayor sensibilidad de los registros directos de los nervios en la evaluación de la salida simpática a la piel que las medidas indirectas de la actividad simpática cutánea.
Si bien se sostiene la suposición de que existen diferencias de sexo en el desarrollo emocional y en el procesamiento emocional (las mujeres son más reactivas, perceptivas y expresivas con sus emociones que los hombres), gran parte de la evidencia se proporciona a través de datos autoinformados. Es solo recientemente que, a través de la investigación fisiológica empírica, esta visión parece tener alguna base en la verdad (Kring y Vanderbilt, 1998; Bradley et al. 2001). Sin embargo, a pesar de esta aparición lenta de que las diferencias de sexo y la respuesta de ANS a la emoción están presentes, todavía no hay evidencia clara de diferencias de sexo sorprendentes, ya sea medida por medios directos o indirectos. El uso de mediciones indirectas de la activación simpática, como la liberación de sudor, durante los estímulos emocionales ha arrojado algunos resultados positivos y negativos. Bradley et al. (2001) encontraron que las respuestas de conductancia de la piel mostraron que los hombres eran más reactivos que las mujeres a las imágenes de lo erótico, con Kring y Vanderbilt (1998) encontrando que las mujeres eran más expresivas que los hombres, tanto a expresiones positivas como negativas. Sin embargo, mientras que Bianchin y Angrilli (2012) encontraron una mayor desaceleración en la frecuencia cardíaca en las mujeres para los estímulos visuales agradables, no se encontraron diferencias sexuales en las respuestas de conductancia de la piel. Asimismo, Lithari et al. (2010) examinaron las respuestas de conductancia de la piel y los potenciales de EEG relacionados con eventos (ERP) y encontraron que las hembras respondieron con mayor amplitud en términos de amplitudes de ERP a estímulos desagradables o elevados en relación con los machos, pero no encontraron diferencias de sexo en las respuestas de conductancia de la piel. Esto está de acuerdo con nuestro estudio actual, donde también encontramos que las mediciones indirectas, como la liberación de sudor, no pudieron diferenciar los sexos con imágenes positivas o negativas. Además, para confundir aún más las diferencias sexuales y la emoción, Vrana y Rollock (2002) estudiaron las respuestas emocionales en participantes blancos y negros (afroamericanos), y encontraron diferencias sexuales solo en los participantes blancos. Aunque nuestro estudio no fue diseñado para abordar las posibles diferencias raciales, en el estudio actual, así como en nuestro estudio anterior (Brown et al., 2012), todos los participantes eran caucásicos, mediterráneos o asiáticos; Ninguno era indígena o afroamericano.
En los últimos tiempos, el uso de la neuroimagen funcional ha surgido como una técnica para evaluar el procesamiento emocional. En particular, la investigación de las diferencias sexuales en el funcionamiento neural asociado con los procesos emocionales ha crecido, aunque los hallazgos no siempre son consistentes y existen limitaciones en el estudio (Wrase et al., 2003; Schienle et al. 2005; McRae et al. 2008; Domes et al. 2010). No obstante, hay diferencias emergentes en las diferencias sexuales, ya que las mujeres son más perceptivas desde el punto de vista emocional y experimentan emociones con mayor frecuencia e intensidad que los hombres, mientras que se cree que los hombres son más eficientes en la regulación emocional (Whittle et al., 2011). Con la reactividad a los estímulos emocionales, se acepta ampliamente que los hombres son más sensibles a los estímulos que provocan las emociones sexuales que las mujeres, y esto se ha informado tanto en estudios de neuroimagen como en estudios fisiológicos (Hamann et al., 2004; Allen et al. 2007). Sin embargo, a pesar de que está ampliamente aceptado, está mal documentado, aunque en el presente estudio se observaron diferencias de sexo entre las imágenes con carga positiva y carga negativa. Como grupo, no hubo diferencias en las respuestas de SSNA entre las imágenes cargadas positivamente y las cargadas negativamente, pero, como se señaló anteriormente, las hembras tuvieron una respuesta mayor que las de los hombres a las imágenes de mutilación, mientras que los hombres respondieron más a las imágenes eróticas. Esto sugiere que el uso de mediciones directas de SSNA, obtenidas mediante microneurografía, puede producir resultados más completos y concluyentes que solo el uso de medidas indirectas, como la frecuencia cardíaca, la presión arterial, la liberación de sudor y el flujo sanguíneo de la piel, solo.
Limitaciones
Si bien las variables de rasgos como el temperamento y la personalidad, así como las diferencias culturales, siempre serán una limitación potencial en los estudios de emoción, la mayoría de los sujetos incluidos en el estudio actual consistieron en individuos que no solo eran ingenuos para las imágenes del IAPS, sino También se reportaron reacciones similares a las imágenes. Cuando se les preguntó sobre las reacciones al final del experimento, todos los sujetos informaron que estaban perturbados por las imágenes de mutilación, mientras que la mayoría se sentía bastante neutral hacia las imágenes eróticas, sin que el erotismo ofendiera a ningún sujeto. No obstante, las diferencias de rasgos tienen el potencial de impactar en el grado de respuestas entre individuos.
Otra limitación del estudio de los efectos fisiológicos de las imágenes con carga emocional es el uso de imágenes neutrales entre los bloques de imágenes con carga emocional. Mientras que el bloque anterior de imágenes neutrales se usa para medir el alcance de las respuestas durante las imágenes cargadas emocionalmente, la respuesta a las imágenes neutrales en algunos individuos puede ser mayor que en otras dependiendo de la imagen vista (es decir, la imagen de un avión). en un individuo que tiene miedo de volar). En cuanto a las diferencias sexuales, el ciclo menstrual y su efecto sobre la actividad nerviosa simpática, así como la emoción, es otro factor que debe tenerse en cuenta durante los estudios emocionales, ya que se han encontrado diferencias en el funcionamiento fisiológico durante las diferentes fases del ciclo menstrual (Goldstein et al. 2005; Carter et al. 2013). Para nuestro estudio, sin embargo, esto no fue monitoreado y las respuestas femeninas se presentan juntas independientemente de la fase del ciclo menstrual; bien puede valer la pena examinar los efectos del estado menstrual en futuros estudios.
Conclusiones
Usando microelectrodos intraneurales para grabar directamente desde axones simpáticos posganglionares dirigidos a la piel, hemos demostrado de manera concluyente que existen diferencias sexuales en las respuestas neuronales simpáticas a las imágenes de erotismo y mutilación. Tales diferencias no se pudieron discernir a través de las medidas indirectas del flujo simpático de la piel (liberación de sudor o flujo sanguíneo cutáneo), así como otras medidas autonómicas indirectas, como la frecuencia cardíaca, la presión arterial y la respiración.
Declaracion de conflicto de interes
Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue apoyado por el Consejo Nacional de Salud e Investigación Médica de Australia. Agradecemos la asistencia brindada por Elie Hammam y Azharuddin Fazalbhoy en algunos de los experimentos.
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