Brain Res. 2006 diciembre 18; 1126(1): 56-65. Publicado en línea 2006 Septiembre 15. doi 10.1016 / j.brainres.2006.08.050
Resumen
La neurobiología del comportamiento sexual femenino se ha centrado en gran medida en los mecanismos de acción hormonal en las células nerviosas y en cómo estos efectos se traducen en la visualización de patrones motores copuladores. De igual importancia, aunque menos estudiadas, son algunas de las consecuencias de involucrarse en el comportamiento sexual, incluidas las propiedades gratificantes de las interacciones sexuales y cómo la experiencia sexual altera la eficacia de la copulación. Esta revisión resume los efectos de la experiencia sexual en los procesos de recompensa y la cópula en hámsters sirios femeninos. Los correlatos neuronales de estas interacciones sexuales incluyen cambios celulares a largo plazo en la transmisión de dopamina y vías de señalización postsinápticas relacionadas con la plasticidad neuronal (p. Ej., Formación de la columna dendrítica). En conjunto, estos estudios sugieren que la experiencia sexual mejora las propiedades de refuerzo del comportamiento sexual, lo que tiene el resultado coincidente de aumentar la eficiencia de la copulación de una manera que puede aumentar el éxito reproductivo.
1. Introducción
“¿Por qué se aparean los animales?” Es una pregunta simple que se encuentra en el corazón de la neurobiología del comportamiento sexual femenino. Ninguna pregunta conductual tiene una respuesta simple, ya que existen causas y consecuencias, tanto inmediatas como distales, que plantean sus propias preguntas y tienen sus propias respuestas neurobiológicas. Quizás la respuesta más común a esa pregunta es "Para producir descendencia". Esta puede ser una respuesta en el contexto de una consecuencia distal del comportamiento, pero aun así, tal respuesta es, sin duda, incorrecta [2]. Agmo [2] cita datos de los suecos que indican que solo alrededor del 0.1% de (probablemente) las copulaciones heterosexuales producen hijos. Incluso entre especies como las ratas, en las que un alto porcentaje de apareamientos puede dar lugar a descendencia, tal correlación no implica que el embarazo sea un problema. esperado Consecuencia de la cópula.
Una respuesta a la pregunta de por qué los animales se aparean es una visión directa del comportamiento sexual femenino como una respuesta "reflexiva" a una fisiología reproductiva fluctuante combinada con estímulos de un macho reproductivamente competente. Dichas investigaciones sobre la neurobiología del comportamiento sexual femenino se basaron en la observación de que una secuencia de exposición a la hormona ovárica formaba una condición fisiológica necesaria para que las mujeres respondieran sexualmente a un varón en crecimiento [70]. Para los roedores, varios días de exposición al estradiol son seguidos por una oleada más transitoria de progesterona que coordina la ovulación y la capacidad de respuesta sexual en hembras con ciclismo natural [22]. La lógica subsiguiente fue que la identificación de las regiones del cerebro que contienen receptores para el estradiol y la progesterona proporcionaría puntos focales para el detalle de las vías neuronales que regulan el comportamiento sexual femenino [70]. Además, las acciones de estas hormonas esteroideas en las células nerviosas ofrecerían información sobre los mecanismos celulares y moleculares que median la expresión de la sensibilidad sexual femenina [71]. No hay duda de que este enfoque programático para el estudio del comportamiento sexual femenino ha sido muy exitoso, y los detalles de esta neurobiología en términos de circuitos, neuroquímica y expresión génica están bien establecidos [por ejemplo, 6,71].
Aún así, hay otro aspecto que regula la neurobiología de la conducta sexual que se ocupa de las consecuencias inmediatas ya largo plazo de las interacciones sexuales, es decir, el control motivacional de la conducta sexual y los efectos experienciales sobre la plasticidad neural subyacente a este sistema. Esta neurobiología ha sido revisada para machos, principalmente ratas macho [2]. El objetivo de esta presentación es examinar dichos cambios plásticos en las hembras, centrándose en nuestro trabajo con hámsters sirios femeninos. A partir de este trabajo, es evidente que, si bien las consecuencias distales de la conducta sexual pueden ser hacia la reproducción, la lógica proximal es activar los sistemas motivacionales, que de hecho conducen la conducta.
2. Efectos de la experiencia en los patrones de comportamiento sexual femenino.
Dos especies que ofrecen un buen contraste sobre cómo la ecología social contribuye a los patrones de comportamiento sexual son las ratas de Noruega y los hámsters sirios. Ambas especies viven en sistemas de madrigueras. Dentro de esas madrigueras, las ratas tienen estructuras sociales complejas que consisten en múltiples generaciones de machos y hembras [3], mientras que los hámsters adultos (tanto hombres como mujeres) viven por separado en madrigueras individualess [26].
El sistema social de ratas se presta a múltiples machos y hembras que se aparean simultáneamente [51]. A pesar de este esquema aparentemente caótico, las ratas hembras pueden controlar el patrón de las interacciones sexuales con machos individuales, incluso decidir qué macho contribuirá con una eyaculación durante este proceso de apareamiento masculino múltiple [51]. Por lo tanto, las ratas hembras son participantes activas en el apareamiento y proporcionan un medio eficaz para controlar el patrón de interacciones sexuales, incluida la selección de pareja.
El componente de solicitud del comportamiento sexual femenino en ratas proporciona la evidencia más clara de la forma en que las hembras pueden controlar las interacciones sexuales en curso con los machos. Cuando las ratas macho se acercan a una hembra de estro, la hembra responderá con un patrón locomotor de piernas rígidas en el que saltará en su lugar (es decir, saltando) o impulsándose (es decir, lanzándose) lejos del macho [20,49]. Estas solicitudes, combinadas con la huida del macho, evitan que el macho se monte sobre la hembra hasta que se detenga y permita un contacto copulatorio [49]. Es interesante que las hembras permitan que los machos se monten de nuevo antes de una montura sin intromisión que si la hembra recibiera una intromisión [20,50]. Esta regulación del comportamiento copulatorio del macho por parte de ratas hembra se denomina "estimulación" y tiene claras implicaciones para la progestación y la fertilidad [20,21]. Se cree que el comportamiento de apareamiento estimulado en ratas hembra está bajo el control del núcleo accumbens dopamina [4,28,29,32,33,58,84]. En la superficie, el complejo patrón de estimulación de las ratas hembra sugiere un comportamiento que podría ser modificado por la experiencia. Los limitados datos disponibles, sin embargo, sugieren lo contrario [19] y la conclusión prevaleciente [20] es que "... la estimulación es un componente estable e innato de la respuesta sexual en la rata hembra" (p. 482).
Debido a su solitaria existencia, los hámsters hembras tienen un patrón de apareamiento muy diferente, cuya información se ha derivado de estudios de laboratorio [p. Ej., 46], más que de observaciones naturalistas. Los hámsters hembras (así como los machos) insertan oclusiones en el túnel principal que conduce al sistema de madrigueras [26]. Un hámster hembra recluta activamente a los machos a la madriguera abriendo esa oclusión y colocando un rastro de olor vaginal que conduce a la entrada de la madriguera en anticipación del inicio de su celo conductual [46]. Se desconoce si hay selección de pareja por hámsters hembra para machos o cómo se puede lograr dicha selección de pareja en la naturaleza. Una vez que el macho es secuestrado en la madriguera, el macho y la hembra residen juntos hasta que la hembra alcanza el estado de estro y se inicia el apareamiento [46]. Después de aparearse, el macho es expulsado de la madriguera de la hembra [46].
La inmovilidad de la postura sexual del hámster femenino contrasta con el intercambio abiertamente activo con los machos durante el comportamiento sexual en ratas hembras. Los hámsters femeninos adoptan rápidamente una postura rígida que acompaña a la lordosis, una postura que se puede mantener durante más del 95% de una prueba mínima de 10 [15]. Mientras que la hembra mantiene esta posición, el macho se monta y / o monta con intromisión, aparentemente a su propio ritmo. La conclusión aparentemente obvia extraída de estas observaciones fue que los hámsters hembras, a diferencia de las ratas hembras, no estimulan las interacciones sexuales del macho.
A pesar de la apariencia de inmovilidad, los hámsters femeninos son, de hecho, participantes bastante activos en las interacciones de apareamiento con los machos [46]. Noble [62] señaló por primera vez que los hámsters hembras realizan movimientos perineales activos en respuesta a la estimulación táctil perivaginal de un hámster macho, con la hembra moviendo su perineo en la dirección de la estimulación. La hembra mueve su vagina en la dirección del punto de contacto de los empujes del macho para facilitar la inserción intravaginal por el macho [62]. De hecho, la aplicación de un anestésico tópico al perineo del hámster hembra reduce drásticamente la capacidad del hámster macho para lograr la inserción del pene [63].
En conjunto, las ratas hembras y los hámsters se diferencian en la forma en que buscan regular la copulación. La diferencia entre las ratas hembras y los hámsters radica en la capacidad de estos animales para regular el montaje del macho. Las ratas hembras pueden determinar si un macho montará o no. Los hámsters hembras no controlan la frecuencia de los montajes por parte del macho, pero pueden influir en que el macho intromita con éxito en un intento de montaje en particular. Como tal, la estimulación en ratas se puede observar fácilmente, mientras que es muy difícil cuantificar los movimientos perineales en hámsters durante el apareamiento. Como solución, adoptamos un enfoque indirecto para medir el papel del hámster hembra en la regulación de la intromisión del macho. Razonamos que si el número de monturas que recibe un hámster hembra está determinado por el macho, pero las monturas que culminan en la intromisión están limitadas por el comportamiento de la hembra, entonces el porcentaje de monturas que incluye la intromisión (en la literatura denominada "tasa de aciertos") es realmente Una medida fuertemente dependiente del comportamiento de la hembra.
Para probar esta propuesta, examinamos hámsters hembras que eran sexualmente ingenuas o hembras que previamente habían recibido 6 semanalmente, 10 interacciones sexuales diminutas con machos [8]. Luego dejamos a cada pareja con un hámster macho sexualmente ingenuo y registramos el comportamiento copulatorio. Los machos ingenuos emparejados con hembras con experiencia sexual tuvieron una mayor tasa de aciertos (mayor porcentaje de montajes con intromisión) que los machos ingenuos probados con hembras ingenuas ( ). Además, se observó la misma diferencia en la tasa de aciertos si las hembras fueron analizadas 1 o 6 semanas después de su última prueba de experiencia sexual, lo que sugiere una respuesta aprendida estable.
Un experimento adicional implicó a la dopamina en los efectos de la experiencia sexual de la mujer en el rendimiento copulatorio del hombre [8]. La neurotoxina de dopamina, 6-hydroxydopamine, se inyectó en el cerebro anterior basal, incluido el núcleo accumbens, de hámsters hembras antes de recibir la experiencia sexual. Los machos ingenuos analizados con estas hembras no mostraron la elevada tasa de aciertos caracterizada por el apareamiento con hembras experimentadas (Figura 2 y XNUMX). El impacto de la neurotoxina de la dopamina en las interacciones sexuales fue específico al incremento en la tasa de aciertos asociados con la experiencia sexual, ya que estas lesiones no tuvieron ningún efecto en el comportamiento de parejas de hombres y mujeres sin experiencia.
3. La experiencia sexual tiene consecuencias gratificantes en las mujeres.
Las interacciones sexuales repetidas con los hombres también producen consecuencias de comportamiento a largo plazo para la mujer en el contexto de la recompensa. Preferencia de lugar condicionado [14] ha sido un enfoque útil para descubrir los componentes de refuerzo del comportamiento sexual. En este paradigma, las interacciones sexuales repetidas con un hombre se asocian con un compartimiento de una cámara de varios compartimentos. En ocasiones combinadas, la hembra se coloca sola en un compartimento similar pero distintivo. Antes y después de estas pruebas de acondicionamiento, a la mujer se le ofrece la oportunidad de explorar el aparato (en ausencia de un hombre) para determinar la cantidad relativa de tiempo que la mujer pasa en el compartimento asociado con la cópula. La cópula con el macho se define operacionalmente como un refuerzo si la hembra pasa significativamente más tiempo en el compartimiento asociado con el apareamiento después de las pruebas de comportamiento sexual que antes del condicionamiento.
El resultado claro (aunque quizás sorprendente) de estos estudios en ratas hembras [p. Ej., 65,69] y hámsters [56] es que las interacciones sexuales están reforzando. Los requisitos de estímulo para que ocurra este condicionamiento no eran tan obvios. Para ratas y hámsters no es suficiente el simple despliegue de lordosis durante las pruebas de apareamiento para efectuar la preferencia de lugar condicionado. Como se señaló, las ratas hembras tienen una tasa preferida de contactos sexuales con el macho en crecimiento que tiene consecuencias neuroendocrinas relacionadas con la progestación y la fertilidad. Permitir que las ratas pasen al ritmo de su intervalo preferido es necesario para la adquisición de una preferencia de lugar condicionada, ya que las interacciones sexuales en las que la hembra no camina no producen condicionamiento [25,27,34,67,68]. El patrón temporal aquí es importante, aunque no necesariamente el control de la estimulación, ya que regular la estimulación eliminando e introduciendo un macho en el intervalo preferido de la hembra también conducirá a un condicionamiento de preferencia de lugar [34].
Los hámsters hembra no tienen un requisito temporal para el apareamiento [42], aunque también exhiben preferencia de lugar condicionado al apareamiento [56]. Una forma en que se probó la importancia de los contactos sexuales por parte del hombre para el acondicionamiento de preferencia de lugar en hámsters hembra fue comparar la efectividad de las interacciones sexuales normales con las interacciones sexuales en las cuales se evitó la intromisión intravaginal masculina al ocluir la vagina de la mujer39]. Aquí, el lugar del condicionamiento de preferencia fue evidente independientemente de si la mujer recibió o no estimulación vaginal durante los ensayos de condicionamiento del comportamiento sexual. Este resultado experimental parece violar la observación de que una oclusión vaginal similar previene la elevación de la dopamina accumbens durante las interacciones sexuales con un hombre [40]. Sin embargo, las mujeres eran sexualmente ingenuas en ese estudio de microdiálisis. Parecería que la multitud de propiedades sensoriales se acumularon durante la experiencia sexual, por ejemplo, durante las pruebas de condicionamiento de un paradigma de preferencia de lugar [39], amplía los estímulos sensoriales que contribuyen a la recompensa sexual del papel restringido de la estimulación vaginal en mujeres sexualmente ingenuas [40].
Ha habido poca investigación de los sistemas de neurotransmisores que median el condicionamiento de preferencia de lugar a las interacciones sexuales. En un estudio, la antagonización de la neurotransmisión de los opioides al tratar ratas hembras con naloxona antes de las interacciones sexuales eliminó el condicionamiento de la preferencia de lugar [68]. A la inversa, varios estudios que utilizan antagonistas de los receptores de dopamina han producido resultados mixtos. Pretratamiento de hámsters hembras con antagonistas del receptor D2 de dopamina [57] impidió la adquisición de una preferencia de lugar condicionada a las interacciones sexuales ( ). Un estudio similar en ratas no produjo ningún efecto [30].
4. Neurotransmisor y plasticidad celular después de la experiencia sexual en mujeres.
Existe una rica tradición de investigación sobre los mecanismos de señalización de la dopamina, ya que se relacionan con componentes de conductas motivadas y abuso de drogas [p. Ej., 60]. Tomando prestado de esa literatura, exploramos la posibilidad de que la experiencia sexual pudiera afectar la neurotransmisión de dopamina en la vía mesolímbica y que la plasticidad en ese sistema fuera la base de las consecuencias conductuales de la experiencia sexual; Dentro del sistema de dopamina mesolímbico hay evidencia de activación durante las interacciones sexuales femeninas, así como efectos a largo plazo en la plasticidad estructural y neuroquímica. Los experimentos iniciales de microdiálisis demostraron que los niveles de dopamina extracelular en el núcleo accumbens de las hembras se elevaron durante el apareamiento [55,58]. Para ratas hembras, la liberación de dopamina fue particularmente sensible a las interacciones de apareamiento estimuladas con los machos [4,33,58], y para hámsters hembra (al menos sexualmente ingenuos), las elevaciones de dopamina dependían de la estimulación vaginal recibida durante el apareamiento [40]. En un experimento de seguimiento, adoptamos un enfoque ligeramente diferente, esta vez midiendo la dopamina extracelular en el núcleo accumbens durante el apareamiento en hámsters hembras sexualmente ingenuas o en hembras que tenían experiencia sexual antes de la prueba de microdiálisis [38]. La experiencia sexual produjo un aumento exagerado de la dopamina extracelular que persistió durante toda la interacción sexual con un hombre, en comparación con los niveles de dopamina en mujeres sexualmente ingenuas (Figura 4 y XNUMX). Quizás el aumento de la respuesta de la dopamina en las hembras con experiencia sexual refleja la variedad enriquecida de estímulos asociados de apareamiento a los que los hámsters hembras responden como resultado de esa experiencia.
La elevación en la liberación de dopamina en hámsters con experiencia recuerda los efectos de la exposición repetida de animales a drogas de abuso [75]. En esta literatura, el nivel elevado de dopamina en respuesta a una dosis fija de fármaco se denomina "sensibilización" [75]. La sensibilización al fármaco se acompaña de una variedad de respuestas celulares pensadas para mejorar la eficacia sináptica y el flujo de información a través de la vía mesolímbica [74].
Un punto de entrada al mecanismo a través del cual la experiencia conductual podría alterar la plasticidad neuronal es el nivel de sinapsis. Se ha adoptado un enfoque indirecto a esta pregunta midiendo los cambios dendríticos en las neuronas del cuerpo estriado (incluido el núcleo accumbens) en respuesta a la administración del fármaco o siguiendo la experiencia conductual. La administración repetida de una variedad de sustancias de abuso con diferentes perfiles farmacológicos aumentará la longitud dendrítica y / o la densidad de la columna vertebral en las ramas dendríticas terminales de neuronas espinosas medianas [13,23,44,45,64,76,77,78]. Existen muchos menos ejemplos de experiencias de comportamiento que producen efectos comparables en las dendritas, aunque la inducción del apetito de la sal [79], comportamiento sexual masculino [24] y el comportamiento sexual femenino [59] alterará la morfología dendrítica en neuronas espinosas medias del núcleo accumbens.
La experiencia sexual en hámsters hembra tuvo un impacto diferencial en la densidad de la columna dendrítica [59] dependiendo de la región examinada ( ). En este experimento, los hámsters hembra recibieron nuestro paradigma básico de 6 semanas de experiencia sexual o se mantuvieron sexualmente ingenuos [38]. En el xnumxth En la semana, a todas las mujeres se les administró un régimen de cebado con estradiol y progesterona y se sacrificaron aproximadamente 4 hr después de la inyección de progesterona. Los cerebros se procesaron para la tinción de Golgi y se analizaron rebanadas de 240 μm. Las espinas se contaron a partir de ramas dendríticas terminales de las neuronas piramidales en la corteza prefrontal medial, neuronas espinosas medias del núcleo accumbens (concha y núcleo combinados), o neuronas espinosas medias del caudado dorsal. Dentro de las neuronas espinosas medias del núcleo accumbens, la densidad de la columna dendrítica (normalizada a 10 μm de longitud dendrítica) fue mayor en las mujeres con experiencia sexual que en las sexualmente ingenuas. Lo contrario se encontró en las dendritas apicales de las neuronas de la capa V de la corteza prefrontal. No hubo diferencias grupales en la densidad de la columna vertebral en neuronas espinosas medianas caudadas. Interpretamos que estas diferencias en la densidad de la columna vertebral reflejan la plasticidad en la neurotransmisión excitadora en neuronas que responden a dopaminérgicos [37].
Si tomamos la plasticidad en las espinas dendríticas como un marcador celular distal de la experiencia sexual, podemos suponer una cascada de eventos celulares que son provocados por interacciones sexuales repetidas. En otras palabras, el enfoque debe estar en dos de las clases de respuestas ilustradas por el tratamiento con drogas de abuso [36], es decir, una respuesta exagerada al comportamiento sexual y respuestas celulares alteradas en ausencia de comportamiento sexual. Los eventos de señalización propuestos se representan en . Esta propuesta no es ni nueva ni radical, ya que la plasticidad dendrítica surge de estímulos tan diversos como las hormonas esteroides [54], abuso de drogas [61], o potenciación a largo plazo [1] todos implican los eventos ilustrados. Es debido a que estas vías están tan bien representadas en varios ejemplos de plasticidad neural que parece probable que a medida que se llenen las brechas, lo mismo ocurrirá con los efectos del comportamiento sexual en el núcleo accumbens.
El enfoque de descubrimiento, utilizando microarrays de genes [7], junto con los enfoques experimentales, han comenzado a validar la actividad alterada o la expresión de proteínas en varios puntos de estas vías resultantes de la experiencia sexual. Los factores de transcripción representan un conjunto de eventos moleculares que pueden impactar la estructura dendrítica que conduce a la plasticidad a largo plazo [5,17,52]. Tanto la tinción de c-Fos como la de FosB se examinaron en respuesta a la experiencia sexual y al apareamiento en hámsters sirios hembra. Tras las interacciones sexuales con un hombre, la tinción de c-Fos se elevó en el núcleo del núcleo accumbens, una respuesta que se magnificó en mujeres con experiencia sexual ( ) [9]. La tinción con FosB no se vio afectada de manera detectable por una interacción sexual, aunque los niveles de tinción fueron mayores en el núcleo del núcleo accumbens en hámsters con experiencia sexual en comparación con hembras naïve ( ). Ni el c-Fos ni el FosB se vieron afectados por el comportamiento sexual o la experiencia sexual en la cáscara del núcleo accumbens o el estriado dorsal en estas hembras. En nuestros experimentos, los cambios en c-Fos y FosB ocurren en paralelo, tanto a nivel regional como en función de la experiencia, aunque en otros estudios, las alteraciones en estas proteínas no siempre son covarias [por ejemplo, 12].
Las proteínas Fos se pueden activar a través de varias vías de señalización, incluida la MAP quinasa [18]. ERK es una quinasa descendente en esta vía y examinamos la regulación de ERK después del comportamiento sexual ( ). En transferencias Western, los niveles totales de ERK 2 no se vieron afectados por el comportamiento sexual o la experiencia sexual. En contraste, pERK 2 se elevó en el núcleo accumbens después del comportamiento sexual, pero solo en mujeres con experiencia sexual previa.
La entrada en la ruta de la MAP quinasa puede provenir de varias fuentes, incluida la activación del receptor de glutamato [1], Receptores acoplados a proteína G (por ejemplo, receptores de dopamina) [83], inositol trifosfato [66], ya través de los receptores del factor de crecimiento [16]. Los efectos de la experiencia sexual en estas vías han sido implicados a través de análisis de microarrays [7], pero en realidad no han sido examinados directamente. Un mecanismo que de hecho está regulado por la experiencia sexual es el acoplamiento del receptor de dopamina a la adenilato ciclasa [10]. Los homogenados del núcleo accumbens se tomaron de hámsters hembras con experiencia sexual o sin experiencia. Estos homogenados se estimularon con dopamina y se midió la acumulación de AMPc ( ). La dopamina estimuló la acumulación de AMPc en todos los grupos de tratamiento, con una mayor estimulación en homogeneizados de las hembras con experiencia sexual. Se determinó que estas acciones de la dopamina estaban mediadas por el receptor D1. Aunque un componente de la plasticidad después de la experiencia sexual es presináptico (es decir, aumento del flujo de salida de dopamina durante las interacciones sexuales), es tan claro que hay modificaciones postsinápticas que no son simplemente reflejos del aumento de los niveles sinápticos de dopamina.
5. Resumen y conclusión
Una hipótesis de la función de dopamina mesolímbica es que esta vía es sensible a las propiedades condicionadas asociadas con los comportamientos que ocurren naturalmente de una manera que optimiza las consecuencias funcionales de esos comportamientos [80]. Desde este marco podemos concebir un patrón de comportamiento en el que la estimulación vaginal recibida por las hembras durante la cópula estimula la neurotransmisión de la dopamina. Aunque inicialmente esta respuesta es incondicional [55], con experiencia, las hembras aprenden a producir movimientos perineales sutiles que aumentan la probabilidad de recibir estimulación vaginal del macho [8]. A su vez, hay una mayor activación de la dopamina, que se alimenta hacia adelante para mantener la respuesta de comportamiento. Debido a que la recepción de la estimulación vaginal a través de las intromisiones del hombre en aumento (eyaculación precedente por el hombre) es necesaria para la inducción del estado progestacional que acompaña a la fertilización (y por lo tanto al embarazo exitoso) [42], esta regulación del comportamiento tendría el efecto indirecto de aumentar la eficiencia de la copulación que conduce al éxito reproductivo. La respuesta a la pregunta "¿Por qué las hembras se aparean?" Es recibir estimulación que tiene consecuencias gratificantes en forma de actividad de dopamina en el cerebro anterior. Estos componentes 'placenteros' de la conducta sexual tienen las consecuencias no anticipadas (desde el punto de vista de la mujer), aunque altamente adaptables, de un embarazo exitoso y el nacimiento de la descendencia.
AGRADECIMIENTOS
Nos gustaría agradecer a algunas personas que han contribuido de manera importante a esta investigación, entre ellas, a la Dra. Katherine Bradley, a Alma Haas, a Margaret Joppa, a la Dra. Jess Kohlert, a Richard Rowe y al Dr. Val Watts. Un agradecimiento especial a Paul Mermelstein por su consejo e interés constante en nuestro trabajo. Esta revisión se basa en una charla ofrecida en el Taller 2006 sobre hormonas esteroides y función cerebral, Breckenridge, Co. Agradecemos a la Fundación Nacional de Ciencia (IBN-9412543 y IBN-9723876) y a los Institutos Nacionales de Salud (DA13680) por su Apoyo de esta investigación.
Referencias
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