Dean Sabatinelli, Margaret M. Bradley, Peter J. Lang, Vicent d. Costa, y francesco versace
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- Dirección para solicitudes de reimpresión y otra correspondencia: D. Sabatinelli, PO Box 112766, Universidad de Florida, Gainesville, FL 32611 (Correo electrónico: [email protected])
- Presentada 2 2007 marzo.
- Aceptados 25 2007 junio.
Resumen
Estudios recientes de imágenes funcionales en humanos han relacionado el procesamiento de estímulos visuales agradables con la actividad en estructuras de recompensa mesolímbicas. Sin embargo, no se resuelve si la activación es impulsada específicamente por lo agradable del estímulo o por su prominencia.. HEncontramos en dos estudios que la visualización libre de imágenes agradables de parejas eróticas y románticas provoca aumentos claros y confiables en el núcleo accumbens (NAc) y en la corteza prefrontal medial (mPFC), mientras que las imágenes desagradables igualmente sobresalientes (sobresalientes) y las imágenes neutras, no haga. Estos datos sugieren que, en la percepción visual, la NAc humana y el mPFC son específicamente reactivos a estímulos agradables y gratificantes y no están comprometidos por estímulos desagradables, a pesar de la elevada prominencia del estímulo.
INTRODUCCIÓN
Recientes estudios funcionales de imágenes han vinculado la activación de las estructuras de recompensa humana, incluyendo el núcleo accumbens (NAc) y la corteza prefrontal medial (mPFC), con la percepción de estímulos emocionales agradables, a través de la presentación de uncaras atractivas (Aharon et al. 2001; O'Doherty y col. 2003), fotos de sus seres queridos (Aron et al. 2005; Bartels y Zeki 2004; Fisher et al. 2005), obra de arte estética (Kawabata y Zeki 2004), señales de drogas adictivas (David et al. 2005; Siessmeier et al. 2006), Land erotica (Ferreti et al. 2005; Hamann et al. 2004; Karama et al. 2002). Aunque una similitud de los estímulos visuales citados anteriormente es una valencia agradable, otras características compartidas por estos estímulos pueden estar asociadas con la activación de la NAc humana y la mPFC.
También se ha demostrado que los estímulos salientes no recompensados, operacionalizados como aquellos que provocan o provocan atención, estimulan la actividad ventral del estriado en los humanos (Zink et al. 2003, 2006) y en el modelo animal (Horvitz 2000; Salamone 2005). En estos estudios, la activación del estriado ventral se asocia con estímulos distractores inocuos e infrecuentes, irrelevantes para una tarea central. Debido a que estos estímulos salientes no son agradables, generan respuestas medibles., Se argumenta que el sistema estriado ventral es recompensa no específica.. Desde esta perspectiva, se esperaría que los estímulos de imagen salientes, agradables y desagradables, estimulen una activación ventral equivalente del estriado.
El trabajo anterior ha determinado que los estímulos con imágenes con alta intensidad emocional, ya sean agradables o desagradables, se asocian no solo con una mayor reactividad fisiológica central y periférica (Bradley et al. 2003; Cuthbert et al. 2000; Sabatinelli et al. 2005), pero también con tiempo de visualización extendido, tiempo de reacción secundario retrasado y calificaciones de interés (Bradley et al. 1999; ver Lang y Davis 2006). Este patrón es válido a pesar de las características perceptivas equivalentes (por ejemplo, color, brillo, frecuencia espacial; Junghöfer et al. 2001; Sabatinelli et al. 2005). Por lo tanto, para los fines de este estudio, consideramos que los estímulos agradables y desagradables de las imágenes tienen una calificación de alto nivel de excitación emocional para tener más prominencia que las imágenes neutrales con calificaciones bajas de activación emocional.
Se ha informado que la NAc humana muestra respuestas graduadas a señales de valor predictivo variable, de modo que un mayor cambio de señal se asocia con señales de recompensa más confiables (Abler et al. 2006; Knutson et al. 2005; Preuschoff et al. 2006). La intensidad nominal de los estímulos emocionales se asocia de manera similar con la magnitud de la respuesta fisiológica; p.ej., dados imágenes igualmente apetitivas o aversivas, aquellas calificadas como más intensas provocan una respuesta fisiológica más fuerte (Bradley et al. 2001a; Cuthbert et al. 1996; Lang et al. 1993; Sabatinelli et al. 2005). Por lo tanto, se espera que las imágenes calificadas como más excitantes emocionalmente provoquen una mayor reactividad en NAc.
En la presente investigación, estudiamos a los participantes masculinos y femeninos de forma gratuita viendo imágenes consideradas agradables, neutrales y desagradables. Se informan los hallazgos de dos experimentos separados, un estudio inicial y una posterior replicación y extensión con una nueva muestra de participantes. Se abordan tres cuestiones relacionadas con la reactividad del circuito de recompensa humana. Primero, para investigar la perspectiva de recompensa no específica (o impulsada por la salubridad) de la función mesolímbica, determinamos si las imágenes desagradables activan la NAc y la mPFC en el mismo grado que las imágenes agradables. Incluimos mPFC en este examen porque es un sitio cortical denso de interconexión NAc (Ferry et al. 2000; Roberts et al. 2007) y se correlaciona con la actividad NAc en estudios de recompensa humana (Knutson et al. 2003; Rogers et al. 2004). También examinamos la sensibilidad de NAc a imágenes de igual valencia, pero de excitación emocional variable, para explorar si la capacidad de respuesta gradual de la estructura a los predictores abstractos de recompensa (Abler et al. 2006; Knutson et al. 2005; Preuschoff et al. 2006) se extiende a estímulos inherentes que evocan emociones. Finalmente, considerando que las diferencias de sexo en las calificaciones de excitación (Bradley et al. 2001b; Janssen et al. 2003), conductancia de la piel (Bradley et al. 2001b), y la señal visual dependiente del nivel de oxígeno en la cortical (NEGRA) (Sabatinelli et al. 2004) se han informado en respuesta a estímulos de imagen agradables y desagradables, se evalúan las posibles diferencias paralelas en la reactividad de NAc y mPFC en hombres y mujeres.
FORMAS DE PAGO
Participantes y estímulos.
Cuarenta y ocho estudiantes introductorios de psicología en la Universidad de Florida participaron en la investigación para obtener crédito de curso o una compensación de $ 20.00. Todos los voluntarios aceptaron participar después de leer una descripción del estudio, aprobada por la junta local de revisión de sujetos humanos. Antes de entrar en el taladro del Siemens 3T. Allegra Escáner de resonancia magnética, a los participantes se les colocaron tapones para los oídos y se les dio una bola de presión para el paciente. Se utilizó una almohada de vacío, almohadillas e instrucciones verbales explícitas para limitar el movimiento de la cabeza. Los datos de cuatro participantes no se pudieron utilizar debido al movimiento excesivo de la cabeza, lo que resultó en 44 participantes (21 hombres) en la muestra final. Se realizaron dos experimentos utilizando el mismo diseño de investigación: en el Estudio 1 (22, 11 hombres) los participantes vieron un conjunto de 24 estímulos de imagen; en el Estudio 2 (22, 10 hombres), los participantes vieron un conjunto de 30 estímulos de imagen (descritos posteriormente).
Se pidió a los participantes que mantuvieran la fijación en un punto en el centro de una entrada 7. Pantalla LCD montada directamente detrás de la cabeza (ángulo visual 25 °), visible mediante un espejo montado en bobina (hardware compatible con IFIS MR, Intermagnetics, Latham, NY). Después de tres ensayos de aclimatación en los que se presentaron estímulos de tablero de ajedrez, se presentó una serie corta de estímulos con imágenes en un diseño relacionado con el evento. En el Estudio 1, los estímulos de imagen en escala de grises 24 elegidos del Sistema Internacional de Imágenes Afectivas representaron ocho ejemplares de parejas eróticas, personas neutrales y mutilaciones. Las imágenes eróticas y de mutilación se seleccionaron para ser equivalentes en las calificaciones normativas de la excitación emocional (Lang et al. 2001). En el Estudio 2, los estímulos de imágenes de 30 mostraban cinco ejemplares de parejas eróticas, parejas románticas (vestidas), personas neutrales, escenas dentales, serpientes y personas amenazantes. La serie de imágenes siguió un período de recopilación de imágenes de 28-min, en el que se realizó un paradigma no relacionado. Los cinco ejemplares de personas neutrales y eróticas se eligieron de los estímulos utilizados en el Estudio 1.
Las escenas eróticas, de serpientes y de amenaza se eligieron para ser equivalentes en las calificaciones normativas de la excitación emocional, y las eróticas y románticas se eligieron para ser equivalentes en las calificaciones normativas de la valencia, pero difieren en las calificaciones normativas de la excitación emocional, con la erótica mayor. Todas las categorías de imágenes se combinaron para la luminancia y el tamaño del archivo JPEG de calidad 90 con Adobe Photoshop 7. Cada imagen se presentó para 3 s, seguida de un período de solo reparación de 9 s (12 s en el grupo 2). El orden de las imágenes fue pseudoaleatorio, permitiendo no más de dos presentaciones sucesivas de una categoría de estímulo.
Parámetros de escaneo
Una vez que los participantes se sintieron cómodos dentro del orificio, se recolectó un volumen estructural tridimensional 8-min. La receta especificó cortes sagitales 160, con vóxeles isotrópicos de 1 mm en un campo de visión de 256 mm. Después de la adquisición estructural, se colocó una prescripción funcional que incluía cortes coronales 50 (2.5 mm de espesor, brecha de 0.5-mm), que cubren la corteza completa en la mayoría de los participantes. Los volúmenes de imágenes se recolectaron con resolución temporal de 3 y tamaño de vóxel de 16 ml (TR 3 s, TE 30 ms, ángulo de giro 70 °, FOV 160 mm, 64 x matriz 64). Los parámetros típicos de adquisición de imágenes funcionales (cortes axiales de ∼5 mm de grosor) no son óptimos para las investigaciones de la actividad ventral del estriado ventral y prefrontal porque la proximidad a las cavidades del seno nasal conduce a un artefacto de susceptibilidad excesiva y, por lo tanto, una pérdida de señal (Merboldt et al. 2001).
Análisis de datos
Las series de tiempo funcionales de cada participante se ajustaron en intensidad media, se desviaron linealmente, se filtraron en paso alto a 0.02 Hz y se suavizaron con un filtro espacial de 5 mm utilizando BrainVoyager QX (www.brainvoyager.com). Los ensayos que contenían movimiento de la cabeza (<2%) se excluyeron manualmente de los análisis adicionales. La actividad funcional preprocesada de cada participante se registró de forma conjunta con su volumen estructural, después de la transformación en un espacio de coordenadas de Talairach estandarizado (Talairach y Tournoux 1988). Los análisis de efectos aleatorios identificaron grupos (> 100 ml) de vóxeles que mostraban un mayor aumento de la señal BOLD durante las presentaciones de imágenes agradables en comparación con las neutrales, utilizando un umbral de significación mínimo de P <0.001 (t > 3.8).
Los análisis de la región de interés se llevaron a cabo utilizando ubicaciones de grupos reveladas en los análisis de grupo. Los mapas de contraste de efectos aleatorios se relajaron hasta un umbral de P <0.05 y 1 cm3 el volumen se ubicó en el vóxel de cambio de señal más confiable en el promedio del grupo. A continuación, se muestreó la ubicación de esta agrupación en el volumen estandarizado de cada participante, y el pico de este curso de tiempo (6 s después del inicio del estímulo) se exportó para los análisis ANOVA, incluido el género y la categoría de imagen como factores.
RESULTADOS
Analisis de volumen
Un ANOVA de efectos aleatorios del volumen promedio de 1 del estudio identificó grupos significativos de vóxeles con un mayor cambio de señal BOLD en respuesta a la erótica en relación con las imágenes de personas neutrales. Como se muestra en , se encontró una activación confiable en NAc (A; ± 10, 9, −2) y mPFC (C; −5, 41, 5). El curso temporal relacionado con el evento del cambio de la señal BOLD promediada por el grupo en estos grupos se muestra para cada categoría de imagen en , B y D, e indica un aumento selectivo en la actividad provocada por las imágenes eróticas, pero ningún aumento sobre la línea de base después de la presentación de personas neutrales o imágenes de mutilación. No se encontraron diferencias significativas en la actividad de NAc o mPFC en los contrastes de mutilación y presentaciones de imágenes de personas neutrales.
Estudio 1: actividad funcional durante el procesamiento de imágenes eróticas, en relación con imágenes de personas neutrales. Los análisis de efectos aleatorios revelan núcleo accumbens bilateral (A; ± 10, 9, −2) y corteza prefrontal medial (C; −5, 41, 5) activación que es mayor durante las presentaciones eróticas en comparación con imágenes neutras. Cursos de tiempo relacionados con el evento de cambio de señal de porcentaje de nivel de oxígeno en sangre (BOLD) en el núcleo accumbens (NAc, B) y la corteza prefrontal medial (mPFC, D) revelan que, a diferencia de la respuesta a las imágenes eróticas (amarillas), las imágenes de mutilación (rojas) no provocaron un aumento de señal y no difirieron de la actividad provocada por las imágenes de personas neutrales (azules).
De acuerdo con los datos del estudio 1, un ANOVA de efectos aleatorios del volumen promedio del estudio 2 identificó grupos de voxels en NAc ( A: ± 4, 2, −3) y mPFC ( C; −4, 39, 4) con mayor cambio de señal BOLD durante erotismo y romanticismo en relación con los contenidos de imagen menos excitantes (es decir, personas neutrales y dentales). El curso temporal relacionado con el evento del cambio de señal promedio se muestra para cada categoría de imagen en , B y D, que ilustra un aumento selectivo de la actividad después de las imágenes eróticas y románticas, pero no un aumento con respecto a la línea de base después de la presentación de imágenes neutrales, dentales, de serpientes o amenazantes. No se encontró actividad significativa en NAc o mPFC en los contrastes de contenidos de aversión más excitantes (serpientes, amenaza humana) y presentaciones de imágenes menos excitantes.
Study 2: actividad funcional durante el procesamiento de imágenes eróticas y románticas, en relación con personas neutrales y escenas dentales. Los análisis de efectos aleatorios revelan núcleo accumbens bilateral (A; ± 4, 2, −3) y corteza prefrontal medial (C; −4, 39, 4) activación que es mayor durante las presentaciones eróticas y románticas en relación con personas neutrales y escenas dentales. Cursos de tiempo relacionados con eventos de cambio de señal de porcentaje BOLD en NAc (B) y mPFC (D) revelan que, a diferencia de la respuesta a los contenidos de imágenes eróticas (amarillas) y románticas (blancas), los contenidos de serpientes (magenta) y amenazas humanas (rojas) no provocaron un aumento de señal y no difirieron de la actividad provocada por personas neutrales (azules ) y escenas dentales (azul claro).
Análisis de región de interés.
La modulación de la actividad del Estudio 1 NAc por el contenido de la imagen fue confiable en el análisis muestreado individualmente del cambio máximo de la señal BOLD [F(2,40) = 32.48, P <0.001] y coherente entre hombres y mujeres [Contenido × Género: F(2,40) = 1.93, ns]. Las imágenes desagradables y neutrales no provocaron un cambio de señal BOLD diferencial en NAc [F(1,20) = 1.62, ns]. Se encontró un patrón similar de cambio de señal para la actividad pico de mPFC, donde el cambio de señal fue modulado de manera confiable por el contenido de la imagen [F(2,40) = 28.47, P <0.001] y no interactuó con el género [F(2,40) <1, ns]. Como en NAc, imágenes desagradables y neutrales provocaron reactividad equivalente en mPFC [F(1,20) = 1.28, ns] Tabla 1.
Análisis de la región de interés después de la transformación en el espacio de coordenadas de Talairach estandarizado para el Estudio 1
La modulación de la actividad del Estudio 2 NAc por categoría de imagen fue confiable en el análisis muestreado individualmente del cambio máximo de señal BOLD [F(5,100) = 6.32, P <0.001] y coherente entre hombres y mujeres [Categoría × Género: F(5,100) <1, ns]. Las imágenes desagradables (serpiente y amenaza) y neutrales (personas y dentales) no provocaron un cambio diferencial de señal BOLD en NAc [F(1,20) <1, ns]. Se encontró un patrón similar de cambio de señal para la actividad máxima de mPFC, en el que el cambio de señal se moduló de manera confiable por categoría de imagen [F(5,100) = 8.62, P <0.001] y no interactuó con el género [F(5,100) = 1.09, ns]. Como en NAc, las imágenes desagradables y neutrales provocaron una reactividad equivalente en mPFC [F(1,20) <1, ns] Tabla 2.
Análisis de la región de interés después de la transformación en el espacio de coordenadas de Talairach estandarizado para el Estudio 2
DISCUSIÓN
La percepción agradable de la imagen se asoció con aumentos altamente confiables en la señal NAc y mPFC BOLD. Es poco probable que esta activación sea el resultado de la prominencia de la imagen porque las imágenes de lesiones horribles, serpientes amenazantes o personas agresivas no provocaron aumentos en la señal, ni la actividad en la corteza visual primaria difirió en las categorías de imágenes. La clara distinción entre la actividad de NAc y mPFC provocada por imágenes agradables y todas las demás categorías de imágenes fue evidente a pesar de una breve serie de presentaciones de 24 a 30 ensayos totales. Estudios previos con estímulos prácticamente idénticos han encontrado fuertes indicaciones de orientación y respuestas novedosas a imágenes aversivas, incluido el tiempo de visualización autodeterminado (Lang et al. 1993), la conductancia de la piel (Bradley et al. 2001) y el potencial relacionado con el evento electrocortical (Cuthbert et al. 2000; Sabatinelli et al. 2007). Por lo tanto, estos datos no apoyan la perspectiva de que la reactividad del estriado ventral humano está impulsada por la prominencia, en lugar de la recompensa. La activación selectiva de NAc y mPFC a estímulos visuales agradables (un efecto de valencia) contrasta con los aumentos confiables de la señal BOLD provocados por estímulos visuales agradables y desagradables (un efecto de excitación) en la amígdala (Breiter et al. 1996; Garavan et al. 2001; Sabatinelli et al. 2005), cingulado anterior (Britton et al. 2006; Bush et al. 2000), y la corteza visual temporal inferior (Bradley et al. 2003; Sabatinelli et al. 2005; Vuilleumier et al. 2001) y sugiere un rol dedicado de NAc y mPFC en el procesamiento de recompensas.
La magnitud de la señal de NAc y mPFC no difería en función de si las imágenes mostraban contenido erótico o romántico, a pesar de las claras diferencias en las calificaciones normativas de la activación emocional. Estos datos sugieren que durante la percepción de la imagen, la NAc humana y el mPFC reaccionan específicamente a la simpatía del estímulo, en lugar de a la excitación emocional. Esta relativa insensibilidad a la activación nominal de las imágenes es diferente a los patrones de reactividad observados en una variedad de medidas fisiológicas periféricas y centrales, incluida la conductancia de la piel y la electromiografía facial (Bernat et al. 2006; Lang et al. 1993), la modulación del reflejo de parpadeo de sobresalto (Bradley et al. 2001; Cuthbert et al. 1996), la amplitud del potencial positivo tardío electrocortical (Cuthbert et al. 2000; Schupp et al. 2003), y en el cambio de señal BOLD en la corteza visual ventral y la amígdala (Bradley et al. 2003; Phan et al. 2004; Sabatinelli et al. 2005; Winston et al. 2005). Cabe señalar que los estímulos agradables utilizados aquí, parejas eróticas y románticas, fueron variantes sobre un tema de oportunidad sexual, una explícita y otra implícita. Por lo tanto, será importante volver a examinar el problema cuando se procesen otros estímulos agradables (pero no sexuales).
No se observaron diferencias entre hombres y mujeres en la subcortical NAc o mPFC cortical, en ninguna de las muestras. Parece que a nivel del circuito de recompensa mesolímbica, tanto hombres como mujeres son receptivos a este tipo de señal agradable. Diferencias de sexo observadas previamente en las medidas sensoriales corticales, fisiológicas periféricas y de autoinforme (Bradley et al. 2001; Costa et al. 2003; Janssen et al. 2003; Karama et al. 2002; Lang et al. 1998; Sabatinelli et al. 2004) y la sensibilidad asociada a las variaciones en la excitación emocional puede ocurrir en circuitos descendentes o paralelos.
Consistente con estudios previos utilizando estímulos visuales agradables (Kawabata y Zeki 2004; O'Doherty y col. 2003), el curso temporal de la actividad de mPFC después del inicio agradable de la imagen indicó un claro incremento en la señal BOLD, en los Estudios I y II. Sin embargo, los estímulos de imagen neutros y desagradables aparentemente evocan una disminución en la señal de mPFC BOLD, en relación con la línea de base prepicture. De hecho, las pruebas de cambio de señal mPFC revelan disminuciones confiables en la intensidad de la señal después de imágenes neutrales y desagradables en el Estudio 1 [F(1,21) = 29.30, P <0.001] y Estudio 2 [F(1,21) = 8.81, P <0.01]. Aunque la naturaleza de la disminución de la señal BOLD se comprende menos que el aumento de BOLD, y puede reflejar una interrupción de la actividad "predeterminada" en curso (Gusnard et al. 2001), este patrón de reactividad en mPFC puede ser el resultado de una expectativa insatisfecha de una presentación agradable de imagen (recompensa) (Knutson et al. 2003; Rogers et al. 2004; Schultz 1998), similar a las respuestas observadas en los estudios de condicionamiento en los que no aparecen estímulos no condicionados y gratificantes predichos (Abler et al. 2006; Pessiglione et al. 2006). Claramente, la posibilidad de disminuir la señal BOLD en función de la entrega de recompensas no satisfechas requerirá diseños de investigación más enfocados.
En resumen, el NAc humano y el mPFC son reactivos selectivamente a contenidos de imagen agradables, relativos a neutros o desagradables. Además, la magnitud de la señal BOLD se determinó específicamente por la valencia emocional de las imágenes y no por la excitación.. Tno es posible distinguir las imágenes eróticas altamente excitantes de las imágenes románticas moderadas, ni se encontraron diferencias entre los contenidos de imágenes desagradables, lo que sugiere que a diferencia de muchas otras estructuras neuronales estudiadas en la investigación de imágenes, la NAc y la mPFC son particularmente sensibles a la simpatía de la imagen y No a intensidad emocional. Finalmente, estos efectos parecen ser de género general porque no se encontraron diferencias entre hombres y mujeres en las muestras sustanciales de participantes estudiados en dos experimentos. En general, estos datos sugieren que la activación del sistema de recompensa mesolímbica humana (es decir, NAc y mPFC) no se ve reforzada por la prominencia (activación, captura de atención) de los contenidos de la escena visual durante la visualización libre, sino que es específicamente una reacción a la simpatía de la imagen.
SUBVENCIONES
Esta investigación fue apoyada por el Instituto Nacional de Salud Mental Grant P50-MH-072850.
Notas a pie de página
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Referencias
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