La excitación sexual condicionada en un primate no humano (2011)

Horma Behav. Manuscrito del autor; Disponible en PMC Mayo 1, 2012.

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Resumen

El condicionamiento de la excitación sexual se ha demostrado en varias especies desde peces hasta humanos, pero no se ha demostrado en primates no humanos. Existe controversia sobre si los primates no humanos producen feromonas que despiertan el comportamiento sexual. Aunque los titíes comunes copulan a lo largo del ciclo ovárico y durante el embarazo, los hombres exhiben signos de comportamiento de activación, muestran un aumento de la activación neural del hipotálamo anterior y el área preóptica medial y tienen un aumento de la testosterona sérica después de la exposición a olores de hembras ovulantes novedosas que sugieren un despertar sexual feromona Los machos también han aumentado los andrógenos antes de la ovulación de su pareja. Sin embargo, los hombres que presentan olores de hembras ovulantes demuestran la activación de muchas otras áreas del cerebro asociadas con la motivación, la memoria y la toma de decisiones. En este estudio, demostramos que los titíes masculinos se pueden condicionar a un olor novedoso, arbitrario (limón) con observación de erecciones y una mayor exploración de la ubicación en la que previamente experimentaron una hembra receptiva, y un mayor rasguño en la prueba de poscondicionamiento sin una hembra presente. Esta respuesta condicionada se demostró hasta una semana después del final de los ensayos de condicionamiento, un efecto del condicionamiento mucho más duradero que el reportado en estudios de otras especies. Estos resultados sugieren además que los olores de las hembras ovulantes no son feromonas, hablando estrictamente, y que los machos de tití pueden aprender las características específicas de los olores de las hembras, lo que proporciona una posible base para la identificación de parejas.

Palabras clave: Condicionamiento sexual, excitación sexual, feromonas, titíes comunes, unión de parejas

Introducción

Uno de los enigmas de la investigación sobre el condicionamiento sexual es por qué los procesos evolutivos deberían permitir que los organismos respondan a señales no naturales para la excitación sexual. Sin embargo, algunos estudios han demostrado que el condicionamiento sexual en realidad aumenta el éxito reproductivo y la condición física. En el pescado, gouramis azul (Trichogaster trichopterus), Hollis y colegas (Hollis et al, 1989, 1997) encontraron que la señalización condicionada pavloviana antes de la presentación de una pareja inhibía la agresión territorial y aumentaba el comportamiento de cortejo y apaciguamiento. Como resultado, los machos condicionados aparecieron antes que las hembras, las hembras se unieron más a menudo y produjeron más ejemplares supervivientes que los machos que no tenían señal de llegada de pareja. Domjan et al. (1998) demostraron que las codornices macho condicionadas para esperar a una hembra después de la presentación de plumas de color naranja produjeron mayores volúmenes de eyaculación y un mayor número de espermatozoides que las codornices de control, lo que también sugiere una ventaja adaptativa al condicionamiento sexual.

La excitación sexual condicionada o la inhibición sexual condicionada también han tenido un interés considerable en la investigación por posibles razones terapéuticas para aumentar o disminuir la excitación sexual o proporcionar modelos de cómo las respuestas sexuales pueden ser redirigidas a otros objetivos. Gran parte del trabajo básico se ha llevado a cabo con animales no humanos. Por ejemplo, Crowley et al. (1973) usaron un tono combinado con una descarga eléctrica leve para estimular la cópula en ratas macho que no responden sexualmente, de modo que estimulen el comportamiento sexual al estímulo tonal solo. Zamble y colegas (1985, 1986). colocaron ratas macho en recipientes distintivos adyacentes a hembras receptivas y encontraron latencias disminuidas a la eyaculación. También demostraron que 6-9 eran necesarios para el acondicionamiento y que las ratas también estaban condicionadas a los estímulos de fondo. Kippin et al. (1998) emparejó un olor a almendra supuestamente neutral (pero ver más abajo) con acceso a ratas hembras sexualmente receptivas y descubrió una preferencia de eyaculación aprendida para esa hembra con el olor condicionado. Domjan et al. (1988) encontrado que las codornices japonesas (Coturnix japonica) demostraron tanto el comportamiento de acercamiento condicionado como el comportamiento de copulación condicionado en la cabeza y el cuello de una hembra adornada con plumas naranjas. Johnston et al. (1978) aversión pareada que induce cloruro de litio con exposición a secreciones vaginales femeninas en hámsters machos (Mesocricetus auratus) y encontró una mayor latencia para oler las secreciones y montar una hembra después del entrenamiento de aversión. En un estudio sobre hámsters hembras. Meisel y Jope (1994) encontraron una preferencia de lugar condicionado para el compartimiento en el que habían tenido relaciones sexuales con un hombre. McDonnell et al. (1985) desarrollado un modelo de disfunción sexual en sementales (Equus caballus) usando entrenamiento aversivo dependiente de la erección y podría revertir estos efectos con Diazepam. Estas son ilustraciones del tipo de investigación del condicionamiento sexual, para facilitar o disuadir conductas sexuales, realizadas con animales no humanos. Para más comentarios ver Pfaus et al. (2001 (2004) y Akins (2004).

Se han hecho estudios similares con humanos, con algunos ejemplos que se revisan aquí. Letourneau y O'Donohue (1997) no se pudo encontrar evidencia de excitación sexual condicionada en las mujeres cuando se emparejó una luz ámbar con cintas de video eróticas. Lalumière y Quinsey (1998) estudiaron a los hombres usando imágenes de mujeres con poca ropa emparejadas con una cinta erótica de relaciones sexuales y encontraron un aumento modesto, 10%, en la activación genital al estímulo objetivo presentado solo después del condicionamiento. Hoffmann et al. (2004) presentó a hombres y mujeres imágenes del abdomen del sexo opuesto frente a imágenes de una pistola con tiempos de exposición subliminales y supraliminales. Ambos sexos demostraron una mayor excitación genital a las imágenes subliminales del abdomen que a las armas, pero curiosamente las mujeres mostraron una mayor excitación condicionada a la presentación supraliminal de las imágenes de las armas en lugar de a las imágenes del abdomen. Ambos et al. (2004) midió las respuestas genitales y subjetivas a las películas neutrales frente a las sexuales y pidió a los participantes que rastrearan los deseos sexuales, las fantasías y las actividades sexuales reales para el día siguiente a la exposición. Tanto los hombres como las mujeres mostraron una excitación genital y reportaron sentimientos subjetivos de excitación y lujuria después de ver la película sexual y estos participantes también tuvieron tasas más altas de pensamientos, fantasías y actividades sexuales en el día siguiente al estudio. Lo que es digno de mención de estos estudios en humanos es la incapacidad de encontrar condicionamientos fuertes para los estímulos neutros y el uso generalizado de los estímulos eróticos como estímulos condicionados e incondicionados. Estos estudios difieren notablemente de los estudios de condicionamiento apetitivo en animales que han utilizado entornos físicos neutros, estímulos visuales arbitrarios, tonos u olores como estímulos de condicionamiento.

Aunque una amplia gama de taxones desde peces a aves, roedores y sementales a humanos han exhibido alguna forma de condicionamiento sexual, no hemos localizado ningún estudio previo de condicionamiento sexual con primates no humanos. Un examen del condicionamiento sexual en primates no humanos es valioso no solo para una mayor taxonomía, sino también para proporcionar datos empíricos sobre una controversia relacionada con los mecanismos de activación sexual en primates no humanos.

En un papel hito en Naturaleza Michael y Keverne (1968) defendió el papel de las feromonas (los olores que liberan respuestas de comportamiento innatas en los receptores) en la comunicación del estado sexual y la inducción de la excitación sexual en primates no humanos. Su investigación sugirió que la presencia de una señal quimiosensorial de los ácidos alifáticos en las secreciones vaginales de los macacos rhesus varió a lo largo del ciclo ovulatorio y que promovió la excitación sexual en los hombres. Goldfoot (1982) rechazó la noción de una feromona vaginal en los macacos y descubrió que los ácidos alifáticos alcanzaron su punto máximo de concentración durante la fase lútea y, en contradicción con una hipótesis de la feromona, los hombres en sus estudios parecían tener parejas preferidas individualmente, se aparearían con mujeres ovariectomizadas , y se sintieron atraídos por el novedoso olor a feromonas de los pimientos verdes. Goldfoot (1982) sugirió que los ácidos alifáticos vaginales no servían como una excitación sexual y que las mujeres, no los hombres, regulaban el comportamiento copulatorio. Además, sugirió que los hombres aprendieron varias características sensoriales de las mujeres preferidas, aunque no demostró ningún comportamiento sexual condicionado.

Los primates calitrícidos, los titíes y los tamarinos, son monos que crían cooperativamente en el Nuevo Mundo, donde los machos y las hembras forman parejas y copulan a lo largo del ciclo ovárico e incluso durante el embarazo. Durante mucho tiempo se pensó que la ovulación estaba oculta, pero Ziegler et al. (1993) demostrado que los tamarinos de algodón (Saguinus oedipus) se excitaron sexualmente mostrando un aumento de erecciones y un aumento de las monturas en sus parejas cuando se les presentaron los olores de una novela, ovulando a la hembra. Después, Smith y Abbott (1998) demostrado que los titíes comunes masculinos (Callithrix jacchus) discriminaron entre los olores de titíes hembra peri-ovulatorios y anovulatorios. Además, los machos de tamarina de algodón muestran respuestas hormonales anticipatorias a las señales ovulatorias posparto de su propia pareja (Ziegler et al. 2004). Usando métodos de imagen de resonancia magnética funcional (fMRI), Ferris et al. (2001) mostraron que los olores de las nuevas hembras periovulatorias produjeron aumentos significativos en la activación neural en el área preóptica medial (MPOA) y en el hipotálamo anterior (AH), áreas en las cuales las lesiones llevaron a una disminución del comportamiento sexual (Lloyd y Dixson, 1988).

A pesar de que los titíes comunes son socialmente monógamos, los estudios en cautiverio (Anzenberger, 1985, Evans, 1983) encontraron que los machos fuera de la vista de sus parejas demostrarían un comportamiento de cortejo a hembras novedosas, y en la naturaleza Digby (1999) y Lazaro-Perea (2001) se encontraron conductas sexuales frecuentes entre los titíes de diferentes grupos que involucraban a todos menos a las hembras reproductoras en cada grupo. Así, a pesar de la monogamia social, los titíes masculinos parecen estar listos para aparearse con hembras novedosas, especialmente en la ovulación. Estos hallazgos fueron apoyados en parte por Ziegler et al. (2005) que encontró que los titíes masculinos solos y alojados en parejas demostraron interés en el comportamiento y la excitación en los olores de las nuevas hembras peri-ovulatorias, como lo demuestra el aumento de las tasas de inhalación y erecciones y una elevación significativa de los niveles séricos de testosterona en relación con los olores de control del vehículo. Estos hallazgos sugieren que, tal vez en contraste con los hallazgos de Goldfoot (1982) en monos rhesus, en los titíes, puede haber un efecto estimulante directo de los olores periovulatorios femeninos y la excitación sexual masculina.

Sin embargo, hay algunos resultados contradictorios que sugieren precaución en esta interpretación. En Ziegler et al. (2005) un grupo adicional de varones que eran padres en el momento de la prueba no respondieron conductualmente y mostraron una respuesta hormonal mínima a los olores de las hembras novovulatorias novedosas. De ahí que algo sobre ser padre afectó la respuesta al olor. Además, análisis adicionales de las respuestas neuronales a los olores periovulatorios durante la IRMf (Ferris et al. 2004) mostraron que se activaron muchas áreas del cerebro además del MPOA y AH. Estos incluyen un aumento de la señal positiva dependiente del nivel de oxígeno en la sangre (BOLD) a los olores periovulatorios en el estriado, el hipocampo, el tabique, el periacquuctal gris y el cerebelo y el aumento de la señal BOLD negativa a los olores anovulatorios en la corteza temporal, la corteza cingulada, el putamen, el hippocampus, la substantancia nigra MPOA y cerebelo. Muchas de estas áreas están involucradas en la evaluación sensorial, la toma de decisiones y / o la motivación. El hecho de que los padres sean menos sensibles a los olores periovulatorios de las hembras novedosas y que las múltiples áreas del cerebro más allá de las involucradas en la excitación sexual sugieren que los olores de las hembras periovulatorias no están actuando como una verdadera feromona o que una verdadera respuesta neuroendocrina solo ocurre cuando los machos se presentan con un olor socialmente relevante, es decir, el compañero de uno con los machos de la familia y una novela femenina con machos no vinculados a la pareja.

Si los titíes que no son padres pueden ser condicionados a ser despertados sexualmente por un olor nuevo y arbitrario, es probable que los machos no respondan automáticamente a los olores femeninos, pero que de hecho puedan identificar características olfativas específicas asociadas con el apareamiento. Si el condicionamiento a un olor arbitrario es exitoso, podría explicar por qué los padres no responden y por qué las áreas del cerebro involucradas en la evaluación y la motivación son activadas por los olores femeninos, además de las áreas directamente involucradas en la excitación sexual.

En el presente estudio intentamos condicionar a los hombres a anticipar la cópula con una hembra periovulatoria sexualmente receptiva que utiliza extracto de limón como un estímulo condicionado no relacionado con señales endógenas no condicionadas de la excitación sexual. Seleccionamos el extracto de limón con estímulo condicionado porque (1) nuestros sujetos no tenían experiencia previa con este aroma y (2) limón (limoneno) mostró un nivel bajo de activación BOLD BAL en comparación con otros olores, especialmente almendra (benzaldehído) que produjo activación espontánea en muchas regiones corticales y subcorticales (Ferris et al., en revisión).

Materiales y Métodos

Asignaturas y alojamiento

Probamos cuatro titíes machos adultos de edades comprendidas entre 3.5 y 6. Dos de los machos eran hermanos alojados juntos sin experiencia sexual previa o exposición a una hembra ovulada que no fuera su madre. Los otros dos machos se alojaron con parejas femeninas cuyos ciclos ovulatorios se controlaron utilizando 0.75 a 1.0 μg Estrumate, un análogo de prostaglandina F2α (cloprostenol sódico). Los dos hermanos y uno de los otros varones fueron sujetos en nuestros estudios previos de imágenes de resonancia magnética funcional de respuestas a olores femeninos (Ferris et al., 2001, 2004).

Usamos hembras peri-ovulatorias nuevas de 14 (ninguna de ellas familiar para los machos sujetos) para facilitar la actividad copulatoria con los machos sujetos. Los ciclos ováricos de todas estas hembras se monitorizaron mediante el examen de los niveles de progesterona en suero (Saltzman et al. 1994) fueron controlados con Estrumate administrado durante la fase lútea del ciclo. El período periovulatorio posterior ocurrió dentro de 8 – 11 días después de este tratamiento. Las hembras se dividieron en cuatro cohortes programadas para alcanzar el estado periovulatorio dentro de 1 – 2 días entre sí. Recolectamos muestras de suero de cada hembra tres veces por semana y analizamos la progesterona para confirmar que cada hembra estaba en la fase periovulatoria en el momento deseado.

Todos los animales se alojaron como parejas en jaulas que eran 0.6 × 0.91 × 1.83 m (WXLXH). Los pares se alojaban en cuartos de colonias donde podían ver, oír y oler otros titíes. Los animales se alimentaron al mediodía y no se realizaron pruebas por la tarde hasta al menos 1.5 horas después de la alimentación del mediodía. Las condiciones adicionales de colonias y cría han sido descritas por Saltzman et al. (1994).

Diseño

Las pruebas de comportamiento consistieron en fases 5 ( ): Dos fases de habituación, fase de prueba de preacondicionamiento, fase de acondicionamiento y fase de prueba de acondicionamiento posterior. Durante todas las fases, se retiró la jaula-compañero de la jaula y se instalaron cortinas sobre las jaulas de otros animales en la habitación para evitar que los machos de prueba vieran otros titíes para reducir las exhibiciones territoriales y maximizar la atención en las pruebas de acondicionamiento. La primera habituación se llevó a cabo durante tres días sucesivos e involucró la remoción del compañero, la colocación de cortinas y la adición de la caja de estímulo vacía a la jaula. La segunda habitación incluyó la remoción del compañero, la colocación de cortinas y la caja de estímulos y la adición de un observador, y se llevó a cabo durante cuatro días sucesivos.

Figura 1 y XNUMX 

Línea de tiempo de habituación y pruebas.

En la fase de prueba de preacondicionamiento, cada macho recibió seis pruebas mínimas de 20 después de la exposición a discos de madera saturados con aroma de limón y seis pruebas mínimas de 20 después de la exposición a discos de madera de control (sin olor) en un diseño aleatorio de contrabalanceado. La caja de estímulo estaba vacía, sin presencia femenina durante las observaciones.

Durante la fase de acondicionamiento, cada macho recibió doce ensayos (hasta 15 min) con preexposición con aroma a limón, seguido de acceso a una hembra periovulatoria liberada de la caja de estímulos. Una prueba de acondicionamiento con limón se terminó inmediatamente después de la cópula masculina a la eyaculación (antes de que pudiera ocurrir el aseo o la agresión post-copulatoria) o 15 min, lo que ocurrió primero. Las pruebas de limón se compensaron con las pruebas de control con diez olores mínimos de 15 sin olor a limón, donde una hembra periovulatoria siempre estaba en la caja de estímulos pero no fue liberada. Las pruebas de condicionamiento se equilibraron por igual entre la sesión de la mañana y la de la tarde y todas se completaron durante 9 días consecutivos.

Las pruebas de poscondicionamiento comenzaron 5 días después del final de las pruebas de acondicionamiento y fueron similares a la prueba de preacondicionamiento con seis pruebas mínimas de 20 después de la exposición al olor a limón y seis pruebas de control mínimas de 20. Al igual que en la fase de prueba de pre-acondicionamiento, no había mujeres presentes en la caja de estímulos durante la fase de prueba de post-acondicionamiento. Los ensayos de prueba de pre-acondicionamiento y post-acondicionamiento contra-balanceados con cada estímulo se llevaron a cabo durante un período de días de 4 ya sea inmediatamente antes de la fase de acondicionamiento o al comenzar con 5 días después.

Procedimiento

Cada mañana, durante todas las fases, la jaula se retiró y no se devolvió hasta que se completaron las pruebas del día. Antes de realizar cualquiera de las pruebas de comportamiento, cada macho fue retirado de su jaula de origen y transportado en una caja de acero inoxidable limpia a una habitación separada donde los orificios de ventilación de la caja de nido se alinearon junto a una tira que contenía cuatro discos de madera. En las pruebas de aroma de limón, cada disco contenía 100 μl de extracto de limón y en las pruebas de control se presentaron discos de madera sin perfume. Los machos permanecieron al lado de los discos durante cuatro minutos y luego el macho fue retirado manualmente de la caja y regresó a la jaula de la casa mientras se mantenía un disco perfumado de limón o un disco sin perfume (según la condición) debajo de su nariz.

Para los ensayos de acondicionamiento, la caja de estímulos se colocó en la jaula del macho durante la exposición con olor y siempre contenía una hembra periovulatoria. La puerta de la caja de estímulos se aseguró con un clip que contenía un disco de madera, ya sea con aroma a limón o sin aroma. Tres minutos después de que se devolvió el macho, se retiró el clip y se colocó en una bolsa Zip-loc sellada para contener el olor. En las pruebas de control, inmediatamente reemplazamos el clip con otro clip sin disco y la hembra periovulatoria permaneció en la caja nido. En las pruebas de limón, la puerta permaneció abierta y las hembras inmediatamente abandonaron la caja nido. Registramos datos de comportamiento en el macho para 15 min después de que se cambió el clip de la caja de estímulo, o hasta que se produjo una eyaculación (solo en ensayos con limón). Los datos fueron recolectados continuamente usando un programa de computadora portátil con marca de tiempo por un observador experimentado. Al final de cada prueba de condicionamiento o eyaculación, las hembras y la caja de estímulos se retiraron de inmediato y la propia caja de nidos del macho se devolvió con la puerta abierta. Se usaron cajas de estímulo frescas y limpias en cada camino. Al final de las pruebas del día, se quitaron las cortinas y se devolvió el macho de jaula del macho.

Los machos recibieron al menos un ensayo de condicionamiento de limón y uno de control por día y en cada ensayo de condicionamiento se presentó al macho una hembra nueva. Ningún hombre y mujer fueron emparejados más de una vez. Una hembra fue utilizada en un sendero de acondicionamiento de limón solo una vez al día. Para cada macho, una hembra sirvió en un ensayo de control antes de estar en un ensayo de acondicionamiento de limón, de modo que un macho nunca se encontraría en un ensayo de control con una hembra que había copulado previamente ese día.

Para los ensayos de prueba de preacondicionamiento y postcondicionamiento, no hubo hembras en la caja de estímulo. La caja de estímulo se colocó en la jaula de la casa y, después de 3 min, se reemplazó el clip con el disco de madera perfumado o de control de limón por otro clip y se registraron los datos de comportamiento de 20 min.

Recopilación de datos de comportamiento y análisis

Durante todas las fases de la prueba, un observador experimentado codificado en el tiempo: actor del comportamiento en una computadora portátil con software personalizado. Todos los animales estaban habituados a la presencia del observador. Para los ensayos de prueba de preacondicionamiento y postcondicionamiento (no había mujeres presentes), registramos la frecuencia de los comportamientos de estímulo dirigido a la caja de mirar, oler o tocar el cuadro que se sumaron en una sola medida del comportamiento dirigido por cuadro. También registramos la actividad locomotora basada en la frecuencia de cruce del cuadrante dentro de la jaula, la frecuencia de rascado como una medida de la ansiedad (Cilia y Piper, 1997; Barros et al., 2000) y sobre una base ad lib (dependiendo de la visibilidad de los genitales) si se observó o no una erección. Durante las pruebas de acondicionamiento con limón, recopilamos datos sobre estas medidas, así como sobre el comportamiento sexual, incluida la cópula a la eyaculación. Los datos se analizaron utilizando pruebas t comparadas de dos colas correlacionadas de prueba con alfa establecido en 0.05. No se utilizó ningún conjunto de datos en más de una comparación.

Resultados

Todos los machos y hembras copularon a la eyaculación en cada prueba de acondicionamiento de limón. No hubo diferencia entre el control y los olores a limón en los actos dirigidos a la caja nido durante la fase de prueba de pre-acondicionamiento (Media ± SEM limón 2.03 ± 0.48, control 1.95 ± 0..50, t(3) = 0.151, ns) pero una diferencia significativa entre el limón y las condiciones de control en la fase de prueba de acondicionamiento posterior (limón 17.5 ± 3.4, control 1.75 ± 0.85, t(3) = 4.70, p = 0.018, Figura 2 y XNUMX). En contraste con el comportamiento dirigido por la caja, no hubo diferencias en la locomoción entre los ensayos con limón y sin limón en el preacondicionamiento (limón 28.5 ± 5.83, control 29.1 ± 7.43, t (3) = 0.130, ns) o fases de acondicionamiento (limón 23.1 ± 4.97, control 28.9 ± 9.52, t (3) = 0.764, ns, Figura 3 y XNUMX). Nunca observamos erecciones en ningún ensayo de acondicionamiento previo ni en los ensayos de control de acondicionamiento posterior. Sin embargo, se observaron erecciones en una media de 79.2 ± 14.4% de los senderos de limón después del acondicionamiento (t(3) = 6.33, p = 0.008, Figura 4 y XNUMX). La tasa de rayado no difirió entre limón y control en la fase de preacondicionamiento (limón 25.1 ± 7.36, control 18.0 ± 3.52, t (3) = 1.54, ns) pero difirió en la fase de post-acondicionamiento (limón 41.0 ± 8.23, control 18 ± 4.76, t (3) = 4.00, p = 0.028, Figura 5 y XNUMX).

Figura 2 y XNUMX 

Significa conductas dirigidas por casillas por prueba (mirar, oler, tocar) en las fases de preacondicionamiento y postcondicionamiento. Los comportamientos dirigidos por la caja en los senderos de limón de la fase de post-acondicionamiento son significativamente mayores que en los ensayos de control (p = 0.018).
Figura 3 y XNUMX 

Comportamiento locomotor medio por camino en las fases de pre-acondicionamiento y post-acondicionamiento. No hay diferencias significativas entre el limón y los ensayos de control para cada fase.
Figura 4 y XNUMX 

Porcentaje medio de los ensayos ensayos previos y posteriores al acondicionamiento en los que se observó una erección. Hubo significativamente más sesiones con erección a limón que a control en ensayos de poscondicionamiento (p = 0.008).
Figura 5 y XNUMX 

Tasa media de rayado por prueba en las fases de pre-acondicionamiento y post-acondicionamiento. Hubo significativamente más rasguños en las pruebas de limón que en las pruebas de control en la fase de post-acondicionamiento (p = 0.028).

Discusión

Este estudio muestra que los titíes masculinos pueden ser condicionados exitosamente para mostrar respuestas sexuales a una señal olfativa arbitraria, el olor a limón. Es importante señalar que el estímulo condicionado, el olor a limón, se emparejó con un período de tiempo anterior a la aparición de una pareja potencial y no estaba presente cuando la hembra estaba disponible para la cópula. La mayor proximidad a la caja de estímulos en la fase de post-acondicionamiento es similar a una preferencia de lugar condicionada demostrada en algunos otros estudios (por ejemplo, Meisel y Joppa, 1994). Ningún hombre demostró una erección en ningún ensayo de control previo de limón o en ningún ensayo de control posterior al acondicionamiento. Sin embargo, se observaron erecciones en una media de 79.2% de los ensayos de poscondicionamiento que indicaban una clara excitación sexual condicionada al olor a limón en ausencia de señales de una hembra. Por lo tanto, los titíes mostraron respuestas de comportamiento anticipatorias robustas y funcionalmente apropiadas a los olores del limón después del condicionamiento. Este resultado demuestra que los titíes son capaces de asociar una nueva señal olfativa con el acceso a una hembra periovulatoria.

Dado que los ensayos de post-acondicionamiento comenzaron cinco días después del final del acondicionamiento y continuaron durante cuatro días, los efectos del condicionamiento fueron relativamente duraderos. En otros estudios con animales no humanos, los ensayos de prueba se administraron inmediatamente después de los últimos ensayos de acondicionamiento o a más tardar un día después del acondicionamiento (por ejemplo, Domjan et al. 1988, Hollis et al. 1989, Hollis et al. 1997; Kippin et al, 1998; Zamble et al., 1985, 1986).

Aunque dos de los cuatro varones en nuestro estudio eran sexualmente ingenuos, no hubo diferencias entre estos varones y los varones experimentados y emparejados en el número de copulaciones (todos los varones copularon a la eyaculación con todas las mujeres en los ensayos de condicionamiento) ni hubo diferencias de comportamiento claras en el post -Pruebas de acondicionamiento. Los titíes sexualmente ingenuos estaban tan excitados y tan fáciles de acondicionar como los machos con experiencia sexual.

Un resultado un tanto desconcertante es el aumento significativo en el comportamiento al rascarse en los senderos de limón después del acondicionamiento. El rayado se ha identificado como un comportamiento indicativo de ansiedad en estudios sobre una especie estrechamente relacionada ((Barros et al. 2000). Una posible razón para el aumento de la tasa de rascado en los ensayos de limón con acondicionamiento posterior es que durante el acondicionamiento los machos esperaban copular con una hembra después de la presencia de olor a limón y luego, en los ensayos de poscondicionamiento, no hay hembras en la caja y, por lo tanto, no hay ninguna disponible para cópula. Será necesario un estudio adicional para comprender mejor este resultado.

Se ha observado que tanto los titíes comunes como los tamarinos con capucha de algodón distinguen entre los olores de hembras periovulatorias y no ovulatorias con aumento de la excitación sexual y liberación de testosterona (Smith y Abbott, 1998, Ziegler et al. 1993, 2005). Los olores periovulatorios pueden activar el área preóptica medial y el hipotálamo anterior en los titíes comunes como se muestra a través de la imagen de resonancia magnética funcional (Ferris et al., 2001).

Sin embargo, la demostración de condicionamiento sexual a un olor arbitrario ayuda a resolver una aparente paradoja sobre los titíes comunes. Tanto en cautiverio como en estudios de campo (Anzenberger, 1985, Digby, 1999; Evans, 1983; Lazaro-Perea, 2001) los titíes comunes se involucran en el comportamiento de cortejo y en la copulación extra-par con animales de otros grupos, pero un vínculo estrecho par parece ser esencial para la crianza exitosa de los jóvenes, ya que los padres se dedican al cuidado de los padres. Bajo tales circunstancias, el comportamiento que comunicaría la certeza de la paternidad sería importante. El comportamiento sexual masculino con otras hembras en cautiverio se restringe cuando los machos tienen acceso visual a sus parejas (Anzenberger, 1985) y en la naturaleza, aunque se han observado machos adultos en copulaciones de grupos extra cuando los bebés dependientes no están presentes, las hembras reproductoras no participan en copulaciones de grupos extra (Lazaro-Perea, 2001), algunas hembras no reproductoras que participan en copulaciones extra-grupales pueden quedar embarazadas pero no pueden criar con éxito a los bebés que resultan (Digby 1995; Roda y Medes Pontes 1998; Lazaro-Perea et al 2000; Melo et al 2003; Arruda et al 2005; Sousa et al 2005; Vaquilla et al 2007), aportando certeza de paternidad. Los hechos adicionales que los padres (1) no responden a los olores de las hembras peri-ovulatorias novedosas al no mostrar interés en el comportamiento ni a la falta de aumento en la testosterona como lo muestran los varones que no son padres (Ziegler et al, 2005) y (2) los olores de nuevas hembras inducen la activación de áreas del cerebro involucradas en la memoria, la motivación y la evaluación (Ferris et al. 2004Ambos sugieren que el comportamiento sexual del tití masculino no es impulsado simplemente por una feromona excitante secretada por una hembra periovulatoria. En su lugar, otros procesos deben estar involucrados.

Sugerimos Pie de oro (1981) hizo para los macacos) que las señales que estimulan el comportamiento sexual del tití masculino son multivariables e involucran la condición social de un hombre, ya sea soltero o en pareja, padre o no padre y también que los hombres aprenden sobre señales específicas relacionadas con sus parejas, no solo olor Señales específicas pero también señales vocales y visuales. Tenga en cuenta que Anzenberger (1985) encontró que la presencia visible de una pareja era suficiente para inhibir el cortejo de una novela femenina.

Los estudios de varias especies de titíes y tamarinos han reportado el reconocimiento individual solo por el olor (ver Epple, 1986 para revisión) y el estudio actual demuestra que los hombres pueden aprender a asociar señales de olor arbitrarias con la experiencia sexual, lo que sugiere que los hombres pueden aprender señales que identifiquen a su pareja a través de las interacciones sexuales. Será un tema interesante e importante para futuras investigaciones examinar las respuestas neuronales de los titíes masculinos a los olores y otras señales sensoriales de sus propias parejas y de nuevas hembras en función del estatus social masculino.

AGRADECIMIENTOS

Con el apoyo de National Institutes of Health, MH058700 otorga a Craig F. Ferris, MH035215 a Charles T. Snowdon y Toni E. Ziegler y RR00167 al Wisconsin National Primate Research Center.

Referencias

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