El papel del condicionamiento en las preferencias de parejas heterosexuales y homosexuales en ratas (2012)

Socioeffecto Neurosci Psychol. 2012; 2: 17340.

Publicado en línea Mar 15, 2012. doi  10.3402 / snp.v2i0.17340

PMCID: PMC3960032

Genaro A. Coria-Avila, DVM, MSc, PhD*

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Resumen

Las preferencias de pareja son expresadas por muchas especies sociales, incluyendo a los humanos. Por lo general, se observan como contactos selectivos con un individuo, más tiempo juntos y conductas dirigidas al cortejo que llevan a la cópula selectiva. Esta revisión analiza el efecto del condicionamiento en el desarrollo de las preferencias de parejas heterosexuales y homosexuales en roedores. Las preferencias aprendidas pueden desarrollarse cuando un estímulo condicionado (CS) se asocia en contingencia con un estímulo no condicionado (UCS) que funciona como un reforzador. En consecuencia, una persona puede mostrar preferencia por un compañero que tiene un CS. Algunos UCS pueden ser más o menos reforzantes, dependiendo de cuándo se experimentan, y pueden ser diferentes para hombres y mujeres. Por ejemplo, podría ser que, solo durante los períodos de desarrollo temprano, los estímulos asociados con la crianza y el juego juvenil se condicionen. En la edad adulta, otros estímulos como la recompensa sexual, la convivencia, el estrés leve o incluso las manipulaciones farmacológicas pueden funcionar como refuerzos para condicionar las preferencias de la pareja. Los biólogos y psicólogos evolutivos deben tener en cuenta la idea de que la experiencia de un individuo con recompensa (es decir, sexual y farmacológica) puede anular, presumiblemente, las elecciones de pareja "innatas" (por ejemplo, la capacidad de selección y la orientación) o las estrategias de pareja (por ejemplo, la monogamia o la poligamia) mediante pavlovianos contingencias operantes. De hecho, es probable que sea innato aprender sobre el medio ambiente de manera que maximice la recompensa y minimice los resultados aversivos, haciendo que las llamadas causas "próximas" (por ejemplo, el placer) sean en última instancia predictores más poderosos del comportamiento social y la elección que la llamada "última". Causas (por ejemplo, aptitud genética o reproductiva).

Palabras clave: pavlovian, operante, aprendizaje, sexo, cópula

Las preferencias de pareja se producen en muchas especies sociales, incluidos los humanos. Una preferencia se observa comúnmente como contactos selectivos con un individuo, más tiempo juntos y conductas dirigidas al cortejo que llevan a la cópula selectiva. En general, las especies con preferencias de socios no exclusivos se conocen como polígamos. Esas especies pueden expresar preferencia por un compañero en particular, pero solo dura períodos de apareamiento. Además, la preferencia puede no ser por un individuo en particular o por características de un individuo sino por el despliegue general de receptividad sexual. Por otro lado, las especies que muestran preferencias exclusivas y duraderas hacia un compañero en particular se denominan generalmente monógamas. Un individuo monógamo mostrará una preferencia muy selectiva para cortejar, copular, construir nidos y criar descendientes, con un compañero particular que tenga características específicas y reconocibles (Coria-Avila, 2007). Además, algunos investigadores están de acuerdo con la idea de que las especies monógamas que han desarrollado un vínculo de pareja pueden rechazar agresivamente los conespecíficos desconocidos, incluidas las posibles parejas adicionales (Aragona et al., 2006; Carter, DeVries y Getz, 1995; Wang, Hulihan e Insel, 1997; Winslow, Hastings, Carter, Harbaugh e Insel, 1993).

Las preferencias de los socios son el resultado de una interrelación sistemática entre los mecanismos genéticos, los efectos hormonales y el aprendizaje. Por ejemplo, un individuo puede nacer con la información genética que dirige la organización cerebral y el perfil hormonal que facilita la sensibilidad para responder ante un tipo particular de pareja, que generalmente ocurre hacia un individuo sexualmente maduro del sexo opuesto. Sin embargo, a partir del nacimiento, los animales pueden aprender nuevas preferencias basadas en la exposición a individuos de su propia especie. Este contacto temprano facilita fenómenos como la impresión (Batenson, 1978), en el que los primeros estímulos relacionados con la conciencia que se perciben durante los períodos críticos de desarrollo pueden dirigir las preferencias de los futuros socios. En consecuencia, la preferencia de pareja observada en una persona adulta sexualmente ingenua puede ser el resultado de factores innatos combinados con experiencias de aprendizaje temprano durante períodos críticos. Además, todos los individuos pueden desarrollar nuevas preferencias o aversiones a lo largo de la vida y hacer nuevas asociaciones para perseguir el placer y evitar el dolor. En consecuencia, las preferencias de la pareja adulta pueden condicionarse a estímulos que se han convertido en predictores de la recompensa sexual (u otros tipos de recompensa). Por lo tanto, en presencia de un predictor de recompensa, la preferencia del compañero puede facilitarse o expresarse más fácilmente, mientras que, en presencia de un predictor negativo, un compañero puede evitarse, devaluarse o incluso aversivo. Como consecuencia, las preferencias de pareja "innatas" (por ejemplo, para características variadas) o estrategias de pareja (por ejemplo, monogamia o poligamia) pueden reducirse o modificarse aún más por el condicionamiento posterior en la edad adulta por características asociadas específicamente con la recompensa.

Las preferencias de la pareja se pueden estudiar desde diferentes perspectivas. Por ejemplo, desde un punto de vista biológico, es importante estudiar las consecuencias de tener una preferencia de pareja sobre la supervivencia y aptitud reproductiva de una especie. Desde la perspectiva psicológica, las preferencias de pareja se estudian porque pueden conducir a vínculos sociales, denominados vínculos de pareja en algunos animales y "amor romántico" en los humanos; y la ruptura de los vínculos establecidos, o la incapacidad de formar nuevos vínculos, puede tener efectos negativos en la salud mental (Insel & Young, 2001). Por lo tanto, la comprensión de las bases de la formación de preferencias de pareja es necesaria para comprender una parte importante del comportamiento social en animales y humanos.

El objetivo de este manuscrito es discutir el papel del aprendizaje sobre la expresión de las preferencias de parejas heterosexuales y homosexuales en roedores. Con este objetivo, describiré los mecanismos del condicionamiento pavloviano e instrumental (operante). Además, proporcionaré evidencia de cómo estos dos mecanismos de aprendizaje son relevantes durante los períodos críticos de desarrollo, incluidos los períodos postnatal temprano y juvenil. Sin embargo, discutiré cómo se abren 'otros períodos críticos' durante la experiencia de la recompensa sexual en la edad adulta o vía Tratamientos farmacológicos.

Condicionamiento pavloviano de la preferencia de pareja.

El condicionamiento pavloviano o clásico se refiere a una asociación que se forma entre dos estímulos (Pavlov, 1927). Por ejemplo, en circunstancias normales, los estímulos no condicionados (UCS) provocarán respuestas fisiológicas no condicionadas (UCR). Las UCR son aquellas respuestas no aprendidas ya presentes en el repertorio natural de un animal. Las UCS son estímulos naturales que normalmente provocan UCR en una conexión neuronal presuntamente de estímulo-respuesta (SR). Los estímulos neutros, sin embargo, no activarán ningún UCR, pero si se combinan adecuadamente en la contigüidad y la contingencia con un UCS, los animales pueden hacer una asociación predictiva entre el estímulo neutro y el UCS, que luego activa el UCR. Cuando un estímulo neutral es capaz de desencadenar una respuesta que no estaba presente antes de aprender, se le conoce como un estímulo condicionado (CS), y la respuesta se conoce como una respuesta condicionada (CR). Cuando esto ocurre, se cree que la CS provoca una representación de la UCS en un nivel neuronal.

Hay diferentes formas en las que el condicionamiento pavloviano puede afectar el comportamiento sexual y, en última instancia, la expresión de la preferencia de pareja. Primero, una pareja puede verse como una conjunción de múltiples estímulos. Algunos de esos estímulos pueden funcionar como UCS, que desencadenan UCR, pero muchos otros son ineficaces porque no desencadenan inicialmente ningún UCR (Kippin y Pfaus, 2001). Los estímulos naturales ineficaces (es decir, el color del pelaje en una rata macho) pueden asociarse con las UCS (es decir, las intromisiones de su ritmo) a través de la experiencia sexual y, a su vez, pueden obtener RC (es decir, motivación sexual) (Coria-Avila et al. , 2006). Además, los estímulos originalmente neutros o ineficaces (es decir, olor a almendra) pueden condicionarse si se combinan en contingencia con el UCS (Coria-Avila, Ouimet, Pacheco, Manzo y Pfaus, 2005; Kippin, Cain y Pfaus, 2003). Es posible que el condicionamiento de los estímulos relacionados con la pareja ocurra durante varios períodos de la vida. Sin embargo, algunos períodos críticos bien caracterizados incluyen las semanas postnatales tempranas, la adolescencia o los períodos asociados con un tratamiento farmacológico específico.

Período postnatal temprano

Ciertos estímulos que se detectan durante los primeros períodos críticos de la vida se asocian a través del condicionamiento pavloviano con recompensas innatas (por ejemplo, cuidado materno, ingesta de nutrientes, etc.). Este tipo de condicionamiento se denomina "impresión" y puede afectar fuertemente las preferencias sexuales en la edad adulta (Batenson, 1978). Este condicionamiento ocurre a una edad temprana cuando el cerebro es especialmente sensible para hacer nuevas asociaciones. La impronta generalmente ocurre en las características de los padres y las especies y se considera el primer paso en el fenómeno del apareamiento selectivo, en el que los animales eligen aparearse selectivamente con miembros de su propia cepa en relación con miembros de una cepa o especies diferentes que son genéticamente menos similares. . Se cree que el apareamiento selectivo mantiene la homocigosidad en una cepa y, por lo tanto, evita que las cepas superen las características positivas. En los seres humanos, el apareamiento selectivo puede ocurrir cuando las personas muestran preferencia de pareja por características fenotípicas (por ejemplo, raciales, faciales, etc.), sociales (por ejemplo, creencias culturales / religiosas) y de personalidad (por ejemplo, introversión / extroversión) que son algo similares a las propias ( Luo y Klohnen, 2005; Malina, Selby, Buschang, Aronson y Little, 1983; Salces, Rebato y Susanne, 2004), que naturalmente resultaría del hecho de que las personas tienen más probabilidades de interactuar en armonía con otras personas con actitudes / manerismos similares.

Existe evidencia que indica que los machos de diferentes especies pueden desarrollar una impronta sexual para parejas que llevan señales asociadas con la hembra que los amamantó o señales asociadas con el período de amamantamiento. En un estudio, por ejemplo, las ratas recién nacidas fueron amamantadas por su madre biológica, a la que se le aplicó un olor neutro (limón) en su abdomen. En el momento apropiado, los machos fueron destetados y nunca más expuestos al aroma, hasta alrededor de los 100 días de edad, cuando fueron emparejados con hembras desconocidas perfumadas o no perfumadas para la cópula. Los resultados indicaron que los machos expuestos en el período postnatal temprano a un olor a limón, mostraron una latencia de eyaculación más corta con las hembras con olor a limón cuando crecieron, en relación con la latencia de eyaculación observada cuando fueron expuestos a hembras sin perfume (Fillion & Blass, 1986). Ese experimento fue uno de los primeros en demostrar que los olores neutros que se detectan durante los primeros períodos pueden aumentar la excitación sexual durante futuros encuentros sexuales. En ese caso, se observó una excitación sexual más fuerte como una latencia de eyaculación más corta con una mujer receptiva que tiene el olor.

Otros experimentos con la impronta en ratas macho se han centrado más en la preferencia de pareja y han demostrado que este tipo de preferencia aprendida puede depender de los estímulos gratificantes que la madre proporciona a la descendencia durante los períodos críticos de la vida. Por ejemplo, los efectos positivos de lamer durante los primeros días de vida de 10 también pueden estar condicionados a estímulos olfativos. En un estudio realizado por Menard, Gelez, Coria-Avila, Jacubovich y Pfaus (2006), los cachorros recién nacidos fueron retirados de sus madres por 15 min todos los días. Durante este tiempo, los machos de un grupo emparejado fueron expuestos a un aroma de limón rociado en la ropa de cama de astillas de madera de una jaula diferente. Al mismo tiempo, recibieron una estimulación táctil realizada artificialmente con un pequeño pincel en la espalda y la cabeza, de modo que los trazos imitarían la lamida de la presa en el momento en que olieron el aroma a limón. Los machos en un grupo de control fueron expuestos a ropa de cama de astillas de madera rociadas con agua sola durante la estimulación táctil. Ambos grupos fueron destetados a los 21 días de edad y nunca más fueron expuestos al olor. Después de 2 meses, los machos se colocaron en un gran campo abierto (123 x 123 x 46 cm cámara) y se les permitió copular libremente con dos hembras al mismo tiempo, una perfumada y otra sin perfume. Los resultados de esa prueba de preferencia indicaron que una proporción significativa de los machos apareados mostraron una preferencia por eyacular primero con la hembra perfumada, mientras que el grupo de control no mostró preferencia por las hembras perfumadas (Menard et al., 2006).

Otros experimentos han demostrado que la impronta es tan poderosa que en realidad puede inducir preferencias sexuales hacia una especie diferente. En un estudio, por ejemplo, los machos de oveja y cabras que fueron criados de forma cruzada desarrollaron una preferencia de pareja sexual hacia las hembras de la especie de la madre adoptiva (Kendrick, Hinton, Atkins, Haupt y Skinner, 1998). Tomados en conjunto, estos estudios indican que los estímulos detectados durante el desarrollo temprano pueden aprenderse y, por consiguiente, la preferencia directa de la pareja durante futuros encuentros sexuales.

Periodo juvenil

Aunque el período de cuidado materno es muy crítico para el desarrollo, el período posterior al destete también es importante porque los animales experimentarán sus primeras interacciones sociales no fraternales a través del comportamiento de juego. En las ratas, este comportamiento implica episodios repetidos de juego brusco y de caída y contactos dorsales dirigidos a la nuca del oponente (Panksepp, Jalowiec, DeEskinazi y Bishop, 1985). El juego social tiene efectos positivos en el desarrollo normal de los animales y también se cree que es gratificante. Por ejemplo, un estudio mostró que las ratas juveniles socialmente aisladas a las que se les permitía participar en intensos episodios de juego rudo y de volteretas durante períodos cortos y diarios, no se volvían tímidas ni agresivas, en comparación con los animales aislados a los que no se les permitía jugar (Einon, Humphreys, Chivers, Field y Naylor 1981). Además, los animales jóvenes desarrollan preferencia de lugar solo por lados asociados con la posibilidad de participar en un comportamiento de juego (Calcagnetti & Schechter, 1992). Las propiedades gratificantes del juego social (así como otras experiencias sociales) están moduladas por los opioides, ya que el tratamiento con agonistas opioides como la morfina aumenta la intensidad y la frecuencia del comportamiento (Panksepp et al., 1985), mientras que un antagonista opioide como la naloxona reduce fácilmente su frecuencia.

Muy recientemente, un estudio de nuestro laboratorio mostró que las ratas hembras desarrollan una preferencia de pareja condicionada hacia los machos que portan señales olfativas previamente asociadas con el juego juvenil (Paredes-Ramos, Miquel, Manzo y Coria-Avila, 2011). En ese estudio, las ratas hembras prepúberes se aislaron socialmente a los 31 días de edad y se les permitió jugar diariamente durante 30 minutos, durante 10 ensayos, con otra hembra joven que tenía un olor (ya sea de almendra o limón) como un CS. Un día después de la última prueba de acondicionamiento, se evaluó a todas las hembras para determinar la preferencia de pareja de juego condicionada con dos ratas macho jóvenes y prepúberes, una perfumada con almendra y la otra con limón. Los resultados indicaron que las hembras del grupo emparejado de almendras preferían al macho de almendra como compañero de juego, ignorando al macho con aroma a limón. Sin embargo, en el grupo emparejado con limón, las hembras prefirieron al macho con aroma a limón. Unos días después, cuando las hembras tenían aproximadamente 55 días de edad, fueron ovariectomizadas y preparadas con hormonas con estradiol y progesterona para inducir la receptividad sexual. Luego, fueron evaluados para determinar su primera preferencia de pareja sexual con dos sementales desconocidos, uno con aroma a almendras y otro con aroma a limón. Los resultados indicaron que las hembras mostraron una preferencia de pareja sexual muy selectiva hacia los machos que tenían un olor (ya sea de almendra o limón) previamente emparejado con el juego juvenil. Esto se observó con más solicitudes, saltos y dardos, visitas e investigaciones olfativas, dirigidas hacia el macho preferido. Las solicitaciones sexuales (incluidos los saltos y los dardos) indican el deseo sexual de las mujeres y funcionan como una invitación para que los hombres se involucren en un comportamiento sexual con ellas (Pfaus, Shadiack, Van Soest, Tse y Molinoff, 2004). De hecho, las mujeres solicitaron más a los hombres que soportaban el estímulo condicionado, lo que resultó en más intromisiones y eyaculaciones de ellos, incluida la primera eyaculación. Esto podría tener implicaciones muy importantes en hembras gonadalmente intactas. Por ejemplo, hemos demostrado previamente que la primera eyaculación puede resultar en el 100% de la paternidad si la mujer no recibe ninguna otra intromisión durante al menos 10 min después (Coria-Avila, Pfaus, Hernandez, Manzo, & Pacheco, 2004). En consecuencia, el condicionamiento de la preferencia de la pareja durante el período juvenil puede sesgar el apareamiento alternativo.

Periodo pospuberal

El período pospúber es más flexible en el tiempo que las primeras semanas posnatales y la fase juvenil. Es un período crítico porque los animales comúnmente experimentan sus primeros encuentros sexualmente gratificantes. Por ejemplo, en un estudio de ratas macho, los niveles de hormona luteinizante y testosterona aumentaron después de la exposición a un olor condicionado (es decir, gaulteria) previamente emparejado con la cópula (Graham & Desjardins, 1980). Los aumentos fueron similares a los de la exposición a olores de estro en machos ingenuos, lo que sugiere que la asociación con el estado de recompensa copulatoria hace que un olor neutro se convierta en un CS capaz de desencadenar una respuesta neuroendocrina condicionada que prepara al animal para una conducta sexual.

Los olores condicionados asociados con la cópula también pueden facilitar la motivación de un compañero. Por ejemplo, Kippin, Talinakis, Chattmann, Bartholomew y Pfaus (1998) entrenaron a un grupo de hombres (el grupo pareado) para asociar un olor a almendra o limón pintado en la parte posterior del cuello de una mujer y la región anogenital con la cópula a la eyaculación. Otro grupo (el grupo no pareado) recibió ensayos de copulación con mujeres no perfumadas (Kippin et al., 1998). En una prueba final en un laboratorio a campo abierto, los machos recibieron acceso a dos hembras sexualmente receptivas, una perfumada con el olor y la otra sin aroma. Los machos del grupo emparejado mostraron una preferencia de pareja condicionada en la que las hembras perfumadas fueron elegidas para recibir la primera eyaculación de los machos. Estudios posteriores revelaron que el aprendizaje de esta preferencia eyaculatoria condicionada tuvo lugar durante el período refractario posteyaculatorio (Kippin & Pfaus, 2001). Por lo tanto, las ratas macho polígamas adquirieron una pareja preferida mediante la exposición a un procedimiento de condicionamiento pavloviano simple que vinculaba un estímulo olfativo neutral a la recompensa sexual inducida por la eyaculación.

Basándonos en el hecho de que el período posteyaculatorio es suficientemente gratificante para apoyar el desarrollo de la preferencia de pareja heterosexual en ratas macho, probamos sus efectos sobre la preferencia de pareja homosexual condicionada. En un estudio de nuestro laboratorio (Cibrian-Llanderal, Triana-Del Rio, Tecamachaltzi-Silvaran, & Coria-Avila, 2011), permitimos que las ratas macho copularan a una eyaculación con ratas hembras sexualmente receptivas. Inmediatamente después de la eyaculación, los machos se retiraron suavemente de la arena de la hembra y se colocaron en una arena diferente para cohabitar durante 1 h con otro macho que tenía olor a almendra como un CS. Esto ocurrió durante los ensayos de acondicionamiento de 10, al igual que en el estudio de Kippin y Pfaus (2001). En un grupo de control, los machos se colocaron por cohabitación 12 h después de copular con la hembra. Un día después del último ensayo de condicionamiento, los machos fueron evaluados para determinar la preferencia de pareja homosexual en una cámara con dos machos sementales como socios potenciales, uno con aroma a almendra y otro sin perfume. Contrariamente a nuestra hipótesis, ambos grupos no desarrollaron una preferencia homosexual condicionada por el CS + masculino, lo que indica que el "período crítico" inducido por la eyaculación es suficiente para apoyar el condicionamiento heterosexual, pero no el homosexual, de la preferencia de pareja en supuestos hombres heterosexuales. Sin embargo, hubo algunas tendencias estadísticas interesantes (no significativas). Por ejemplo, aproximadamente el 40% de los machos en el grupo experimental mostró intentos de montaje hacia machos perfumados, en comparación con el 20% de machos en el grupo de control. Además, los machos experimentales mostraron una mayor frecuencia de comportamientos de juego (contactos dorsales y eventos bruscos) hacia machos perfumados. Esto podría indicar que la exposición a un hombre durante el período posterior a la estimulación resultó en la preferencia del compañero de juego condicionado pero no en la preferencia homosexual.

Condicionamiento instrumental de la preferencia de pareja.

En individuos sexualmente maduros, las primeras experiencias sexuales pueden facilitar el condicionamiento de la preferencia de la pareja a través de una combinación de aprendizaje pavloviano e instrumental (operante). El aprendizaje instrumental describe una contingencia de refuerzo de respuesta en la que un animal aprende a operar en su entorno (Skinner, 1953, 1966). Ocurre cuando un animal adapta sus respuestas de comportamiento bajo programas particulares de refuerzo, circunstancias que se han asociado con la entrega de recompensa o castigo. Específicamente, cuando un animal muestra una respuesta seguida de una recompensa sexual, la frecuencia de esa respuesta aumenta y su latencia disminuye. Por ejemplo, es más probable que las ratas hembras que estimulen la cópula experimenten una recompensa sexual (Paredes y Alonso, 1997; Paredes y Vazquez, 1999). Por lo tanto, las mujeres solicitarán con mayor frecuencia y con latencias más cortas hacia parejas masculinas que tengan CS asociada con la posibilidad de controlar la cópula (Coria-Avila et al., 2005, 2006). Esto se conoce como refuerzo positivo. A la inversa, cuando la respuesta de un animal está asociada con el castigo, es probable que la respuesta disminuya en frecuencia y aumente en la latencia. Por ejemplo, aunque el cosquilleo inducido a mano es gratificante para las ratas hembras juveniles, parece ser estresante en los adultos. En consecuencia, las mujeres solicitarán menos a un compañero masculino que tenga un CS asociado con cosquilleo, pasará menos tiempo con él y preferirá cualquier otra novela masculina disponible (Paredes-Ramos et al., Presentada). Al mismo tiempo, la preferencia por un hombre nuevo puede fortalecerse si, al elegirlo, la mujer reduce la posibilidad de tener cosquillas. Esto se conoce como refuerzo negativo. Además, si la experiencia femenina es recompensada con la novela masculina, entonces la preferencia de pareja se puede formar a través de una combinación de refuerzo positivo y negativo.

En consecuencia, los animales con experiencia sexual pueden mostrar motivación sexual condicionada (vía Condicionamiento pavloviano) o aprender a realizar una variedad de tareas (vía condicionamiento instrumental) para tener acceso a una pareja, presumiblemente debido a la asociación con la recompensa sexual (Pfaus, Kippin, & Centeno, 2001). Se cree que la capacidad de experimentar recompensa durante el comportamiento sexual evolucionó para facilitar la probabilidad de copulación. Por lo tanto, desde una perspectiva psicológica, el sexo tiene propiedades gratificantes porque los estímulos que predicen la cópula aumentan la probabilidad de respuestas instrumentales apetitivas dirigidas a trabajar para esos estímulos o acercarse a ellos. Tal desempeño puede indicar niveles de motivación sexual desencadenados por las señales de la pareja o se puede usar para inferir la preferencia de la pareja si se permite a los animales elegir entre varios posibles conespecíficos para copular (Pfaus et al., 2001).

Primeras experiencias sexuales

Como se discutió anteriormente, el estado de recompensa sexual inducido por la eyaculación es un UCS crítico que facilita una posterior preferencia por los estímulos que lo predicen. Se ha planteado la hipótesis de que la preferencia de eyaculación condicionada en ratas puede ser un rudimento del comportamiento monógamo observado en otras especies de roedores (Pfaus et al., 2001). Por ejemplo, el apareamiento facilita la unión de parejas en ratones de campo monógamos de la pradera (Williams, Catania y Carter, 1992), lo que sugiere que los lazos de pareja inducidos por el apareamiento están mediados por la recompensa sexual (Young & Wang, 2004). Los lazos de pareja se observan cuando un campañol tiene la opción de dos parejas, una familiar, con quien la copulación ocurrió anteriormente, y una nueva. Un campañol unido generalmente selecciona al familiar para pasar más tiempo, copular y reproducirse. Algunos informes indican que este comportamiento puede durar toda la vida, ya que las personas vinculadas rara vez se aparean con otras parejas, incluso después de la separación permanente de la pareja original (Getz, McGuire, Pizzuto, Hofmann y Frase, 1993). Es posible que un campañón en condiciones de servidumbre permanezca monógamo debido al constante refuerzo positivo del compañero durante el contacto social y el apareamiento recurrente. Como resultado, las características específicas de la pareja (por ejemplo, la firma olfativa) pueden llegar a ser condicionalmente preferidas y reforzadas por la estimulación social y el apareamiento.

Otros estímulos que afectan el condicionamiento de la preferencia de la pareja.

Estrés

Hay otros estímulos que no son los experimentados durante la copulación que también pueden facilitar la formación de la preferencia de pareja. Por ejemplo, en los ratones de campo de las praderas, se cree que los largos períodos de natación son estresantes. Si se obliga a los campañoles a nadar y luego se les permite cohabitar durante un período de 6 h (que normalmente no es el tiempo suficiente para inducir la unión), es más probable que se produzcan enlaces de pares (Carter, 1998; DeVries, DeVries, Taymans y Carter, 1996). Se cree que este comportamiento se facilita a través de las hormonas que se liberan durante la respuesta al estrés (es decir, los corticosteroides), porque las inyecciones de corticosterona en los machos facilitan la formación de enlaces de pares (DeVries et al., 1996). El proceso exacto no se entiende completamente; sin embargo, una posible explicación se basa en el hecho de que los corticosteroides inducen un aumento de la actividad en la dopamina mesolímbica (DA) (Der-Avakian et al., 2006; Rouge-Pont, Marinelli, Le Moal, Simon y Piazza, 1995), y DA media en el desarrollo de las preferencias de los socios y los lazos de pareja (Aragona, Liu, Curtis, Stephan y Wang, 2003; Aragona et al. 2006; Wang, et al. 1999). Hay evidencia en humanos sobre los efectos del estrés en la formación de nuevos enlaces de pares. Algunos casos han sido documentados en el llamado síndrome de Estocolmo (Julich, 2005; Namnyak et al. 2008), en la que un rehén desarrolla empatía o un vínculo hacia el captor. Por lo tanto, es posible que, dependiendo de su intensidad y duración, una respuesta al estrés pueda facilitar o interrumpir la formación de las preferencias de la pareja. Sin embargo, los mecanismos exactos que resultan en preferencia o aversión no se comprenden bien ( ).

 

Periodos en los que se puede desarrollar la preferencia de pareja. Durante el período prenatal, hay una organización de circuitos cerebrales (p. Ej., Dimorfismo cerebral) que facilita la motivación y la preferencia por parejas que tienen UCS fuerte. Esta preferencia innata ...

Manipulaciones farmacológicas.

La dopamina

Los encuentros sexuales normales que resultan en recompensas sexuales probablemente estén mediados por la interrelación dinámica en la liberación de DA (Pfaus, et al., 1990; Pfaus, Damsma, Wenkstern y Fibiger, 1995), opioides (Agmo & Berenfeld, 1990; Paredes y Vazquez, 1999; van Furth, Wolterink y van Ree, 1995), oxitocina (OT) y vasopresina (Bales et al., 2007; Bielsky & Young, 2004; Carmichael et al. 1987; Carter, Williams, Witt e Insel, 1992; Cushing y Carter, 2000; Young y Wang, 2004). Estos neurotransmisores modulan la atención, predicción, expectativa, recompensa y confianza, que son los sustratos emocionales de la preferencia de pareja (Berridge & Robinson, 1998; Pfaus et al. 1990; Schultz, 2002; Schultz, Apicella, Scarnati y Ljungberg, 1992; Tauber et al. 2011). También es probable que cualquier estímulo que afecte la liberación de estos neurotransmisores afecte la formación de las preferencias de la pareja.

Por ejemplo, las manipulaciones del sistema dopaminérgico (DA) con antagonistas interrumpen la formación de la preferencia de pareja en ratas y ratones de campo; mientras que una dosis baja de agonista de DA facilita la preferencia de pareja (Aragona et al., 2003; Coria-Avila et al., 2008a; Gingrich, Liu, Cascio, Wang e Insel, 2000). Se ha demostrado que los agonistas de los receptores de tipo D1 y D2 desempeñan papeles opuestos en la formación de enlaces de pares en pares monógamos (Aragona et al., 2006). Por ejemplo, un agonista de D1 o un antagonista de D2 bloquea la formación de enlaces de pares inducidos por el apareamiento (Gingrich et al., 2000); pero un agonista de D2 facilitará la formación de enlaces de pares si el ratón tratado cohabita durante unas pocas horas con un compañero potencial (Wang et al., 1999), similar a la preferencia que se desarrolla después del apareamiento.

Basado en el hecho de que la actividad mejorada del receptor tipo D2 facilita la formación de la preferencia de pareja heterosexual, probamos el efecto de un agonista de D2, quinpirol, sobre la formación de la preferencia homosexual condicionada. Por lo tanto, tratamos a un grupo de ratas machos y hembras sexualmente ingenuas con quinpirol y les permitimos cohabitar con una persona del mismo sexo (cagemate) durante 24 h, cada día de 4, para un total de ensayos de 3 (Triana-Del Rio et al ., 2011). El cagemate estaba perfumado con olor a almendra como el CS, de modo que las ratas tratadas con quinpirol lo asociarían con el UCS causado por la inyección. En el grupo de control, los animales recibieron solo solución salina, pero también se les permitió cohabitar con parejas perfumadas. Cuatro días después del ensayo de condicionamiento final, las ratas estaban libres de drogas y probaron la preferencia de la pareja homosexual en una cámara de tres compartimentos. En un compartimiento, estaba el compañero perfumado con el que cohabitaban, y en el otro compartimiento, había un compañero novedoso del mismo sexo. La rata experimental se colocó en el tercer compartimento y se dejó que se moviera libremente entre los compartimentos. Los resultados mostraron que los hombres, pero no las mujeres, mostraron una preferencia por la pareja perfumada (del mismo sexo), como se observó con más tiempo juntos, más investigaciones olfativas, mayor proporción de monturas entre ellas y más erecciones sin contacto cuando Estaban expuestos entre sí detrás de un alambre que impedía el contacto directo.

Aragona et al. han demostrado que la actividad del receptor tipo D2 en la cáscara rostral del núcleo accumbens (NAc) facilita la formación de la preferencia de pareja heterosexual en ratones monógamos (Aragona et al., 2003, 2006). En consecuencia, es probable que la actividad del receptor tipo NAc D2 también module la formación de preferencias de pareja homosexual condicionada en ratas macho y que la cohabitación repetida bajo los efectos farmacológicos de quinpirol ayudara a cristalizar la preferencia por el cagemato masculino.

También se ha descrito que la proporción de receptores D1 y D2 en el cerebro es diferente entre los roedores monógamos y los polígamos. Los receptores similares a D1 son más abundantes en los ratones polígamos (Aragona et al., 2006), y se ha argumentado que funcionan para prevenir la unión en una especie en la que la poligamia es la estrategia reproductiva. Sin embargo, varios estudios han demostrado que incluso los roedores polígamos pueden aprender a mostrar la preferencia de la pareja después de muchos ensayos de acondicionamiento (Coria-Avila et al., 2006; Ismail, Gelez, Lachapelle y Pfaus, 2009; Kippin y Pfaus, 2001; Paredes-Ramos et al. 2011). Aunque no se convierten en monógamas, las ratas polígamas aprenden a preferir un compañero específico debido a la asociación con la recompensa. Queda por demostrar hasta qué punto la copulación repetida (o la cohabitación bajo los efectos de la quinpirol) regula al alza los receptores similares a D2 en un cerebro polígamo para facilitar el condicionamiento de las preferencias de la pareja.

Opioides

Se cree que estos son los principales moduladores de la recompensa sexual (Agmo & Berenfeld, 1990; Coria-Avila et al., 2008b; Paredes y Alonso, 1997; Paredes y Martinez, 2001) ya que el bloqueo de los opioides interrumpe la formación de preferencias condicionadas inducidas por el sexo. Se liberan principalmente en el área preóptica medial (MPOA) (van Furth, et al., 1995) y área tegmental ventral (VTA) (Balfour, Yu y Coolen, 2004). En la MPOA, los opioides facilitan la recompensa (García-Horsman, Agmo y Paredes, 2008) y, en el VTA, producen desinhibición de las neuronas DAérgicas mesolímbicas (Balfour et al., 2004; Van Furth y otros. 1995). Un estudio reciente mostró que las ratas macho tratadas con una sola inyección de 10 mg / kg del agonista opioide morfina mostraron una preferencia eyaculatoria condicionada en encuentros posteriores por una hembra emparejada con la inyección (Jones, Bozzini y Pfaus, 2009). Tal dosis de morfina fue lo suficientemente alta como para interrumpir la cópula durante la prueba de acondicionamiento único. Sin embargo, incluso en ausencia de cópula, la morfina puede imitar el UCS que ocurre durante el período posteyaculatorio, lo que facilita la formación de la preferencia de pareja heterosexual. Se desconoce si el tratamiento con morfina puede o no facilitar el desarrollo de la preferencia condicionada por la pareja homosexual en ratas. Además, se ha informado que los receptores de opioides se encuentran en la misma proporción en ratones de campo monógamos y polígamos (Insel & Shapiro, 1992), lo que sugiere que la experiencia de recompensa sexual durante el apareamiento podría ser similar. Por lo tanto, aunque los opioides son necesarios para la preferencia del compañero condicionante, la formación de preferencias duraderas dependería de otros neuroquímicos, como DA, OT o vasopresina (AVP).

Otros peptidos

En los ratones monógamos, las hembras expresan más receptores de OT en áreas relacionadas con el reconocimiento y el sexo, en comparación con las hembras polígamas (por ejemplo, en la corteza prelímbica, el núcleo del lecho de la estría terminal, el tálamo dorsomedial, la amígdala lateral y la NAc; 1992). Sin embargo, las hembras polígamas expresan más receptores de OT en otras áreas, como el septum lateral, el hipotálamo ventromedial y la amígdala corticomedial (Young et al., 1997). Solo algunas de estas diferencias parecen ser relevantes en la formación de preferencias de pareja. Por ejemplo, el antagonista de OT en la corteza prelímbica o NAc puede bloquear la formación de nuevas preferencias de pareja en ratones de campo inducidas por el sexo o agonistas D2 (Liu y Wang, 2003). Con respecto a AVP, los ratones macho monógamos expresan una mayor densidad en el pálido ventral, en comparación con los machos polígamos (Lim & Young, 2004). Las infusiones de antagonista de AVP en el pálido ventral interrumpen el desarrollo de los lazos de pareja inducidos por el sexo (Young & Wang, 2004). Hay un estudio que indica que el aumento de los receptores AVP vía Los vectores virales de un monóforo a un macho polígamo pueden aumentar fácilmente la capacidad de este último para formar enlaces de pares (Lim et al., 2004).

Dada la interrelación sistemática entre DA y algunos péptidos como OT y AVP, probamos el efecto de un agonista del receptor de tipo D2 + OT en el desarrollo de la preferencia de pareja homosexual en ratas hembra. Como se discutió anteriormente, el efecto de un agonista D2 solo (quinpirol) durante la cohabitación, facilitó la preferencia homosexual condicionada entre ratas macho pero no entre ratas hembra. Sin embargo, como descubrimos más tarde, el tratamiento con quinpirol, seguido 10 minutos más tarde por OT, facilitó el desarrollo de preferencias homosexuales entre mujeres en solo tres ensayos (Cibrian-Llanderal et al., Presentado). La preferencia se observó con comportamientos más proceptivos (es decir, solicitaciones, saltos y dardos) y más tiempo pasado junto con la hembra familiar. El efecto de quinpirol + OT indica que las ratas hembras no solo requieren actividad del receptor de tipo D2 sino también los efectos del péptido para cristalizar una preferencia por una pareja. De hecho, esa combinación puede ser necesaria para experimentar una recompensa sexual durante el apareamiento y puede reflejar la combinación de estos dos neuroquímicos durante la cópula gratificante en la que las hembras reciben intromisiones (Becker, Rudick y Jenkins, 2001; Coria-Avila et al., 2005, 2006) (Tabla 1).

Tabla 1 

Algunos estímulos no condicionados (UCS, por sus siglas en inglés) que funcionan como reforzadores y ayudan a condicionar la preferencia de pareja en roedores. Algunas UCS son explícitamente sexuales, pero otras no lo son. Se preferirá un compañero que tenga estímulos condicionados (CS) que predicen el SCP. ...

Otras implicaciones de las preferencias aprendidas de la pareja

Consanguinidad y consanguinidad

Se puede argumentar que la preferencia constante por las características familiares en una pareja no debería ser deseable, ya que facilitaría la endogamia. La endogamia continua puede dar lugar a la expresión fenotípica de información genotípica no deseada, que se transmite como genes recesivos de generación en generación sin que se exprese, hasta que se reproducen dos padres con genotipos similares. En consecuencia, la impresión sexual no debe ser la mejor estrategia para reproducirse y los animales deben buscar parejas genéticamente diferentes para evitar la endogamia.

Las observaciones de las estrategias de apareamiento en ratones domésticos indican que evitan el apareamiento con individuos que tienen un complejo mayor de histocompatibilidad (MHC) similar. Los genes MHC producen moléculas que ayudan al sistema inmunológico a distinguir los organismos que son diferentes y que potencialmente podrían causar enfermedades. Un MHC que es más heterogéneo tendrá un rango más amplio para reconocer lo que es familiar o diferente. En consecuencia, cuanto más diferentes son los genes de los padres, más heterogéneo es el MHC de la descendencia, lo que da como resultado un sistema inmunitario más capaz. Se ha argumentado que los animales deberían tener sistemas que evolucionaron para reconocer y preferir parejas potenciales con diferentes MHC. Es decir, la preferencia de pareja debe dirigirse hacia individuos no relacionados, en lugar de dirigirse a socios genéticamente similares que son portadores potenciales de genotipos no deseados. Existe evidencia que indica que la tendencia natural de los ratones a aparearse con parejas de un haplotipo diferente no es innata, ya que la preferencia sexual puede revertirse hacia una pareja del mismo haplotipo a través de la impronta. En un estudio, por ejemplo, los ratones machos que fueron criados por una madre adoptiva de una cepa genéticamente diferente mostraron una preferencia copulatoria hacia las hembras de su propia cepa (Yamazaki et al., 1988), lo que puede sugerir que los familiares no fueron reconocidos como familiares y, por lo tanto, fueron preferidos como parejas.

Aprender a reconocer los olores familiares le indicaría a un animal su identidad familiar y, por lo tanto, ayudaría a evitar el apareamiento con ellos (potencialmente portadores de genes similares). En un estudio, se demostró que los ratones pueden reconocer el MHC de otros individuos a través de señales olfativas y que dicho reconocimiento olfativo se aprende a través de la impronta en los primeros períodos de la vida. En el estudio, cruzaron crías de ratones hembra con madres que tenían diferentes genes MHC. Cuando los cachorros se convirtieron en adultos, se evaluó la preferencia de pareja hacia individuos con MHC similar o con genes MHC de la familia adoptiva (Penn & Potts, 1998). Similar a los resultados de Yamazaki et al. (1988), Penn y Potts demostraron que las hembras evitaron aparearse con machos portadores de genes MHC similares a los de la familia de acogida, lo que apoyaba la hipótesis de que la impronta familiar dependiente de MHC proporciona un mecanismo para evitar la endogamia.

Bateson (1978) sugirió que la impronta sexual facilita la mejor reproducción posible y evita que los animales consigan endogamia. Su declaración se basó en una serie de experimentos de elección de pareja con codornices japonesas. Demostró que los machos mostraron las tasas más altas de acercamiento y copulación con las hembras cuya coloración era ligeramente diferente a la de la madre adoptiva, en comparación con las hembras con la coloración exacta (Batenson, 1978). Esto ha llevado a la sugerencia de que, como resultado de la impresión, la elección de pareja se dirige hacia un compañero que tiene señales que no son familiares, lo que se evalúa en base a recuerdos familiares consolidados durante los períodos tempranos y críticos de la vida. En consecuencia, la impresión puede facilitar la preferencia hacia un individuo que es ligeramente diferente para garantizar la consanguinidad, y al mismo tiempo, garantiza la reproducción con un individuo que está familiarizado y probablemente igualmente adaptado a las circunstancias ambientales.

Sobre la preferencia de pareja homosexual aprendida en humanos

Nuestros hallazgos indican que las ratas pueden desarrollar preferencias condicionadas de pareja homosexual durante la edad adulta. Para que esto ocurra, los machos deben cohabitar durante la actividad mejorada del tipo D2, mientras que las hembras necesitan la actividad mejorada con D2 + OT. No se sabe hasta qué punto este fenómeno se extiende a los humanos y debe interpretarse con cautela. Algunas drogas, como la cocaína o la anfetamina, pueden aumentar la actividad de la DA en los humanos, pero no actúan directamente sobre los receptores de tipo D2, sino sobre todos los receptores de la DA. Esto incluye el tipo D1, cuya activación previene el desarrollo de nuevos enlaces de pares en campañoles. De hecho, se ha demostrado que los ratones macho que reciben anfetamina crónica no pueden formar enlaces de pares inducidos por el apareamiento, probablemente debido a una regulación al alza inducida por fármacos de los receptores de tipo D1 (Liu et al., 2010).

El desarrollo de la preferencia de pareja homosexual condicionada facilitada por los agonistas de DA y OT podría no ser un fenómeno que ocurra fácilmente en la naturaleza. De hecho, puede ocurrir solo en condiciones de laboratorio. Sin embargo, tales hallazgos sugieren que las neurocircuiterías adultas que dirigen las preferencias de la pareja no son fijas o conectadas, sino que son flexibles y adaptables a las nuevas contingencias que un organismo encuentra.

Conclusiones

Los estímulos que predicen recompensas fuertes inducirán respuestas que preparan al animal para obtenerlos. La preferencia de pareja que se produce hacia un individuo nuevo puede ser el resultado incondicional de la asociación UCS-UCR o también puede representar el resultado del aprendizaje y la asociación CS-CR. Las recompensas asociadas con las primeras semanas postnatales, la crianza, el período juvenil o las primeras experiencias sexuales pueden facilitar fácilmente la formación de la preferencia de pareja heterosexual en varias especies de roedores y probablemente también en humanos. Sobre la base de los datos de roedores, también es posible que algunas asociaciones gratificantes con personas del mismo sexo faciliten la preferencia de pareja del mismo sexo, pero esto no se ha demostrado en humanos. A este respecto, encontrar regiones cerebrales comunes y sistemas neuroquímicos o endocrinos activados en especies monógamas y polígamas y en aquellas con preferencia de pareja heterosexual u homosexual debería tener un profundo impacto en nuestra comprensión de la diversidad en la elección de pareja y las estrategias de pareja. Los biólogos y psicólogos evolutivos deben tener en cuenta la idea de que la experiencia de un individuo con recompensa (es decir, sexual y farmacológica) puede anular, presumiblemente, las elecciones de pareja "innatas" (por ejemplo, la capacidad de pareja) o las estrategias de pareja (por ejemplo, monogamia o poligamia) mediante contingencias pavlovianas y operativas. . De hecho, también es innato (y quizás incluso más fundamental) aprender sobre el medio ambiente de manera que maximice la recompensa y minimice los resultados aversivos, haciendo que las llamadas causas "próximas" (por ejemplo, el placer) sean en última instancia predictores más poderosos del comportamiento social y la elección que las llamadas causas "últimas" (por ejemplo, la aptitud genética o reproductiva).

Agradecimientos

El autor desea agradecer al Dr. Jim Pfaus y al Dr. Larry J. Young por las discusiones útiles ya sus estudiantes graduados Tamara Cibrian-Llanderal, Pedro Paredes-Ramos, Rodrigo Triana-Del Rio y Felix Montero-Dominguez por su esfuerzo. Trabajo y compromiso con sus proyectos de investigación.

Conflicto de intereses y financiación.

El autor no ha recibido financiamiento ni beneficios de la industria ni de ningún otro lugar para realizar este estudio.

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