El ejercicio mejora la función ejecutiva y el logro, y altera la activación cerebral en niños con sobrepeso: un ensayo aleatorio controlado (2011)

Psicología de la salud. Manuscrito del autor; disponible en PMC enero 1, 2012.
Publicado en forma final editada como:
PMCID: PMC3057917
NIHMSID: NIHMS245691
La versión editada final del editor de este artículo está disponible en Psicología de la salud
Ver otros artículos en PMC que citar El artículo publicado.

Resumen

Objetivo

Este experimento probó la hipótesis de que el ejercicio mejoraría la función ejecutiva.

Diseño

Niños sedentarios con sobrepeso de 7 a niños de 11 años (N = 171, 56% hembra, 61% negro, M ± SD edad 9.3 ± 1.0 años, índice de masa corporal (IMC) 26 ± 4.6 kg / m2, La puntuación z del IMC 2.1 ± 0.4) se asignó al azar a 13 ± 1.6 semanas de un programa de ejercicios (20 o 40 minutos / día), o una condición de control.

Las principales medidas

Las evaluaciones psicológicas estandarizadas y cegadas (Sistema de evaluación cognitiva y Woodcock-Johnson Tests of Achievement III) evaluaron la cognición y el rendimiento académico. La resonancia magnética funcional mide la actividad cerebral durante las tareas de la función ejecutiva.

Resultados

La intención de tratar el análisis reveló los beneficios de respuesta a la dosis del ejercicio sobre la función ejecutiva y el rendimiento en matemáticas. También se observaron pruebas preliminares de una mayor actividad bilateral de la corteza prefrontal bilateral y una menor actividad de la corteza parietal posterior bilateral debido al ejercicio.

Conclusión

De acuerdo con los resultados obtenidos en adultos mayores, se observó una mejora específica en la función ejecutiva y los cambios de activación cerebral debidos al ejercicio. Los resultados cognitivos y de rendimiento agregan evidencia de respuesta a la dosis y extienden la evidencia experimental hasta la niñez. Este estudio proporciona información sobre un resultado educativo. Además de su importancia para mantener el peso y reducir los riesgos para la salud durante una epidemia de obesidad infantil, la actividad física puede resultar un método simple e importante para mejorar aspectos del funcionamiento mental de los niños que son fundamentales para el desarrollo cognitivo. Esta información puede persuadir a los educadores a implementar una actividad física vigorosa.

Palabras clave: cognición, ejercicio aeróbico, obesidad, antisaccade, fMRI

La función ejecutiva parece más sensible que otros aspectos de la cognición al entrenamiento con ejercicios aeróbicos (Colcombe y Kramer, 2003). La función ejecutiva constituye el control de supervisión de las funciones cognitivas para lograr un objetivo y está mediada a través de los circuitos de la corteza prefrontal. La planificación y ejecución de secuencias de acción que conforman el comportamiento orientado hacia el objetivo requiere la asignación de atención y memoria, la selección de la respuesta y la inhibición, el establecimiento de objetivos, el autocontrol, el autocontrol y el uso hábil y flexible de estrategias (Eslinger, 1996; Lezak, Howieson y Loring, 2004). La hipótesis de la función ejecutiva se propuso sobre la base de la evidencia de que el ejercicio aeróbico mejora selectivamente el rendimiento de los adultos mayores en las tareas de la función ejecutiva y conduce a los correspondientes aumentos en la actividad de la corteza prefrontal (Colcombe et al., 2004; Kramer et al., 1999). El desarrollo cognitivo y neural de los niños puede ser sensible a la actividad física (Diamante, 2000; Hillman, Erickson y Kramer, 2008; Kolb y Whishaw, 1998). Las explicaciones teóricas de los vínculos entre el comportamiento motor y el desarrollo cognitivo durante la niñez han ido desde las hipótesis de redes cerebrales hasta la construcción de representaciones de percepción-acción (Rakison y Woodward, 2008; Sommerville y Decety, 2006).

Un metaanálisis de los estudios de ejercicio en niños mostró una mejor cognición con el ejercicio; sin embargo, los resultados de los ensayos aleatorios fueron inconsistentes (Sibley y Etnier, 2003). Un efecto selectivo del ejercicio sobre la función ejecutiva puede explicar los resultados experimentales mixtos obtenidos en niños (Tomporowski, Davis, Miller y Naglieri, 2008). Los estudios que utilizan tareas cognitivas que requieren una función ejecutiva mostraron beneficios del ejercicio (Davis et al., 2007; Tuckman y Hinkle, 1986), mientras que aquellos que utilizan medidas menos sensibles no lo hicieron (Lezak et al., 2004, pp. 36, 611 – 612; p.ej, Ismail, 1967; Zervas, Apostolos y Klissouras, 1991). Un informe preliminar de este estudio, con una muestra más pequeña, mostró un beneficio del ejercicio sobre la función ejecutiva (Davis et al., 2007). Los resultados finales se presentan aquí.

En los niños, la actividad física vigorosa se ha asociado con mejores calificaciones (Coe, Pivarnik, Womack, Reeves y Malina, 2006; Taras, 2005), condición física con logros académicos (Castelli, Hillman, Buck y Erwin, 2007; Dwyer, Sallis, Blizzard, Lazarus y Dean, 2001; Wittberg, Northrup, Cottrell y Davis, aceptado), y sobrepeso con menor rendimiento (Castelli et al., 2007; Datar, Sturm y Magnabosco, 2004; Dwyer et al., 2001; Shore et al., 2008; Taras y Potts-Datema, 2005). Sin embargo, la conclusión más sólida que se puede extraer sobre el efecto de la actividad física en el rendimiento académico es que no afecta el rendimiento, incluso cuando le quita tiempo al aula (Dwyer, Coonan, Leitch, Hetzel y Baghurst, 1983; Sallis et al., 1999; Shephard et al., 1984). Porque el sobrepeso es un marcador de inactividad crónica (Must y Tybor, 2005), los niños con sobrepeso y sedentarios pueden ser más propensos a beneficiarse del ejercicio que los niños delgados.

La hipótesis principal de este estudio fue que los niños sedentarios con sobrepeso asignados al ejercicio mejorarían más que los niños en una condición de control en la función ejecutiva, pero no otros procesos cognitivos como la resistencia a la distracción, los procesos lógicos y espaciales, y la secuenciación. Una hipótesis secundaria fue que se observaría una relación dosis-respuesta entre el ejercicio y la cognición. Se exploraron los efectos en el rendimiento académico. Sobre la base de estudios previos en adultos que muestran cambios relacionados con el ejercicio en la función cerebral, se exploraron los efectos sobre la actividad en los circuitos de la corteza prefrontal utilizando imágenes de resonancia magnética funcional (IRMf) en un subgrupo de participantes.

Método

Estudio principal

Participantes

Los estudiantes fueron reclutados de las escuelas durante 2003 – 2006 para una prueba de ejercicio aeróbico en la salud de los niños. Los niños eran elegibles si tenían sobrepeso (≥85 percentil IMC) (Ogden et al., 2002), inactivo (sin un programa de actividad física regular> 1 h / semana) y no tenía ninguna condición médica que pudiera afectar los resultados del estudio o limitar la actividad física. Se asignaron al azar ciento setenta y un niños de 7 a 11 años de edad (56% mujeres, 61% negros, 39% blancos, M ± DE 9.3 ± 1.0 años, índice de masa corporal (IMC) 26.0 ± 4.6 kg / m2, BMI puntaje 2.1 ± 0.4, nivel de educación de los padres (es decir, cuidador principal) 5.0 ± 1.1, donde 1 = menos que 7th grado, 2 = 8th o 9th, 3th o 10th, 11th, universidad, escuela, universidad, 4 = graduado universitario, 5 = posgrado). Un niño fue excluido de la prueba posterior debido a una hospitalización psiquiátrica que se produjo después de la aleatorización. Se alentó a los niños a realizar la prueba posterior independientemente de la adherencia a la intervención. Se incluyeron once niños que tomaron medicamentos para el trastorno por déficit de atención (y tomaron sus medicamentos como de costumbre; n = 4 en control, n = 4 en dosis baja, y n = 3 en grupo de dosis alta) para maximizar la generalización. Los niños y los padres completaron su consentimiento y consentimiento por escrito. El estudio fue revisado y aprobado por la Junta de Revisión Institucional del Colegio Médico de Georgia. Pruebas e intervención ocurrieron en el Colegio Médico de Georgia. El diagrama de flujo del participante se presenta en .

  

Diagrama de flujo del participante.

Diseño del estudio

Los niños fueron asignados al azar por el estadístico al ejercicio aeróbico de dosis baja (20 minutos / día) o de dosis alta (40 minutos / día), o a un control sin ejercicio. La aleatorización se estratificó por raza y sexo. Las asignaciones se ocultaron hasta que se completaron las pruebas de referencia, luego se comunicaron al coordinador del estudio, quien informó a los sujetos. La condición de control no proporcionó ningún programa después de la escuela o el transporte. Las condiciones de ejercicio fueron equivalentes en intensidad y diferían solo en duración (es decir, gasto de energía). Cinco cohortes participaron en el estudio durante 3 años.

Ejercicio aerobico de intervencion

Los niños asignados a hacer ejercicio fueron transportados a un programa de ejercicios después de la escuela cada día escolar (proporción de estudiante: instructor sobre 9: 1). El énfasis estaba en la intensidad, el disfrute y la seguridad, no en la competencia ni en el aumento de habilidades. Las actividades se seleccionaron en función de la facilidad de comprensión, la diversión y la provocación de movimientos vigorosos intermitentes, e incluyeron juegos para correr, saltar la cuerda y baloncesto y fútbol modificados (Gutin, Riggs, Ferguson y Owens, 1999). El manual del programa está disponible a pedido. Se utilizaron monitores de frecuencia cardíaca (S610i; Polar Electro, Oy, Finlandia; época de 30 segundos) para observar la dosis. La frecuencia cardíaca promedio de cada niño durante las sesiones se registró diariamente y se otorgaron puntos por mantener un promedio> 150 latidos por minuto. Los puntos se canjearon por premios semanales. Los niños asignados a la condición de dosis alta completaron dos episodios de 20 minutos cada día. Los niños en la condición de dosis baja completaron una sesión de 20 minutos y luego un período de 20 minutos de actividades sedentarias (por ejemplo, juegos de mesa, juegos de cartas, dibujo) en otra habitación. No se proporcionó tutoría durante este período. Cada sesión comenzó con un calentamiento de cinco minutos (actividad cardiovascular moderada, estiramiento estático y dinámico). Los combates terminaron con un descanso para tomar agua, actividad cardiovascular ligera para enfriar y estiramientos estáticos.

Durante las 13 ± 1.6 semanas de intervención (13 ± 1.5, 13 ± 1.7 en condiciones de dosis baja y alta, respectivamente), la asistencia fue del 85 ± 13% (85 ± 12, 85 ± 14). La frecuencia cardíaca promedio fue de 166 ± 8 latidos por minuto (167 ± 7, 165 ± 8). Los niños alcanzaron una frecuencia cardíaca promedio> 150 latidos por minuto la mayoría de los días (87 ± 10% en general; 89 ± 8, 85 ± 12 en condiciones de dosis baja y alta, respectivamente). La duración del período de intervención, la asistencia promedio, la frecuencia cardíaca y la proporción de tiempo que se logró la meta de frecuencia cardíaca fueron similares en todas las condiciones de ejercicio, y el tiempo entre la línea de base y la posprueba fue similar en todas las condiciones experimentales (19 ± 3.3, 18 ± 2.6, 18 ± 2.5 semanas en condiciones de control, dosis baja y alta, respectivamente).

Medidas

Una batería psicológica estandarizada evaluó la cognición y el rendimiento al inicio y después de la prueba. La mayoría de los niños (98%) fueron evaluados por el mismo evaluador, a la misma hora del día y en la misma habitación al inicio y después de la prueba. Los evaluadores desconocían la condición experimental del niño. Se analizaron las puntuaciones estándar. En total, las cohortes de 5 proporcionaron datos para la cognición y las cohortes de 4 para el logro. Los medios cayeron en el rango normal (Tabla 1).

Tabla 1 

Cognitivaa y logrob puntuaciones (M ± SE) por grupo al inicio y después de la prueba, y medias ajustadas en el momento

Un estándar, basado en la teoría (Das, Naglieri y Kirby, 1994; Naglieri, 1999) se utilizó la evaluación cognitiva con excelentes cualidades psicométricas, el Sistema de Evaluación Cognitiva (Naglieri y Das, 1997). El Sistema de evaluación cognitiva se estandarizó en una gran muestra representativa de niños de 5 a 17 años que coinciden estrechamente con la población de EE. UU. En una serie de variables demográficas (por ejemplo, edad, raza, región, entorno comunitario, clasificación educativa y educación parental). Está fuertemente correlacionado con el logro académico (r = .71), aunque no contiene elementos similares a logros (Naglieri y Rojahn, 2004). Se sabe que responde a intervenciones educativas (Das, Mishra y Poole, 1995), y produce diferencias raciales y étnicas más pequeñas que las pruebas de inteligencia tradicionales, lo que lo hace más apropiado para la evaluación de grupos desfavorecidos (Naglieri, Rojahn, Aquilino y Matto, 2005).

El Sistema de Evaluación Cognitiva mide las habilidades mentales de los niños definidas en base a cuatro procesos cognitivos interrelacionados: Planificación, Atención, Simultánea y Sucesiva. Cada una de las cuatro escalas se compone de tres subpruebas. Solo la escala de planificación mide la función ejecutiva (es decir, la generación y aplicación de estrategias, la autorregulación, la intencionalidad y la utilización del conocimiento; confiabilidad interna r = .88). La escala de planificación tiene mejor confiabilidad que las pruebas neuropsicológicas de la función ejecutiva (Conejo, 1997). Las escalas restantes miden otros aspectos del rendimiento cognitivo y, por lo tanto, pueden determinar si los efectos del ejercicio en los niños son más fuertes para la función ejecutiva que para otros procesos cognitivos. Las pruebas de Atención requieren una actividad cognitiva selectiva y enfocada y resistencia a la distracción (confiabilidad interna r = .88). Las subpruebas simultáneas implican preguntas espaciales y lógicas que contienen contenido verbal y no verbal (confiabilidad interna r = .93). Las tareas sucesivas requieren análisis o recuperación de estímulos organizados en secuencia y formación de sonidos en orden (fiabilidad interna). r = .93). Se han publicado resultados preliminares sobre esta medida (Davis et al., 2007). A un niño se le administró erróneamente la versión de 8 años de la prueba al inicio del estudio cuando el niño tenía 7 años.

El rendimiento académico de los niños se midió utilizando dos formas intercambiables de las Pruebas de Logro Woodcock-Johnson III (McGrew y Woodcock, 2001) que fueron contrarrestados al azar. Los grupos de Lectura general y Matemáticas generales fueron los resultados de interés. Ciento cuarenta y un niños en cohortes de 4 proporcionaron datos de logros.

Análisis estadístico

La intención de tratar el análisis de la covarianza probó las diferencias de los grupos en cuanto a la cognición y el rendimiento en la prueba posterior, ajustando la puntuación de referencia. Los análisis se realizaron utilizando la última observación llevada adelante imputación para los niños 7 que no proporcionaron datos de prueba posterior. Se incluyeron covariantes (cohorte, raza, sexo, educación de los padres) si estaban relacionados con la variable dependiente. Se examinaron las escalas de Planificación, Simultánea, Atención y Sucesivas, así como los grupos de Lectura general y Matemáticas generales. A priori Se realizaron contrastes probando una tendencia lineal, y comparando el grupo de control con los dos grupos de ejercicios, junto con los contrastes de dosis cuadráticas ortogonales y bajas vs. altas. La significancia estadística se evaluó en α = .05. Se repitieron los análisis significativos, excluyendo a los niños 11 que tomaban medicamentos para el trastorno por déficit de atención, y excluyendo a los niños de siete años de 18, quienes a causa de su edad recibieron una versión ligeramente diferente del Sistema de Evaluación Cognitiva. Se estimó que un tamaño de muestra de sujetos 62 por grupo proporcionaba 80% de potencia para detectar una diferencia entre grupos de unidades 6.6.

Subestudio FMRI

Participantes

Veinte niños en la última cohorte del estudio participaron en un estudio piloto de fMRI que consistió en una prueba de referencia (control n = 9, ejercicio n = 11) y postest (control n = 9, ejercicio n = 10). Los niños zurdos y los que llevaban gafas fueron excluidos. Una sesión posterior a la prueba en el grupo de ejercicios fue rechazada. No hubo diferencias significativas en las características entre este subconjunto (9.6 ± 1.0 años, 40% femenino, 40% Negro, BMI 25.3 ± 6.0, BMI z-score 1.9 ± 0.46) y el resto de la muestra. Los grupos de ejercicio de dosis baja y alta (ejercicio 14 ± 1.7 wks) se colapsaron para los análisis fMRI.

Diseño y Procedimiento

Las imágenes se adquirieron en un sistema de resonancia magnética Tesla GE Signa Excite HDx 3 (General Electric Medical Systems, Milwaukee, WI). Los estímulos visuales se presentaron con gafas compatibles con MRI (Resonance Technologies, Inc., Northridge, CA), y los movimientos oculares se controlaron con un sistema de seguimiento ocular que permitió a los investigadores ver que los sujetos estaban despiertos y comprometidos en la tarea. Los sujetos usaron tapones para los oídos y sus cabezas se sujetaron con una almohada de vacío. Antes de la adquisición de los datos de IRM, la homogeneidad magnética se optimizó mediante un procedimiento de ajuste automático que determina los valores de corrección de orden bajo realizando ajustes de mínimos cuadrados en los mapas de campo magnético y aplica automáticamente los valores de compensación de orden bajo como corrientes de compensación de corriente directa en la X. Y, y Z formas de onda de gradiente. Las imágenes funcionales se obtuvieron utilizando una secuencia de imágenes planar eco degradado degradado (tiempo de repetición (TR) 2800 ms, tiempo de eco (TE) 35 ms, ángulo de giro 90 °, campo de visión (FOV) 280 x 280 x2, matriz 96 × 96, rebanadas 34, grosor de rebanada 3.6 mm). A continuación, se obtuvieron imágenes estructurales utilizando una secuencia de eco de gradiente degradado rápido 3 (TR 9.0 ms, TE 3.87 ms, ángulo de giro 20 °, FOV 240 x 240 mm2, matriz 512 × 512, rebanadas 120, grosor de rebanada 1.3 mm). Las imágenes estructurales de alta resolución se utilizaron para normalizar las imágenes funcionales en un espacio estereotáxico estándar para análisis (Talairach y Tournoux, 1988).

Tarea antisacada

Los datos de imágenes funcionales se adquirieron mientras los sujetos completaban otra medida de la función ejecutiva, una tarea antisaccade (McDowell et al., 2002). El desempeño antisacada correcto requiere la inhibición de una respuesta prepotente a una señal visual y la generación de una respuesta a la ubicación de la imagen reflejada de esa señal (lado opuesto, la misma distancia de la fijación central). Después de un período de fijación inicial (25.2 sec), un paradigma de bloque alternó entre la línea de base (N = Bloques 7; 25.2 sec de una cruz presentada en la fijación central) y experimental (N = Bloques 6; 25.2 sec consiste en ensayos antisaccade de 8, total de ensayos de 48) condiciones (tiempo de ejecución de 5.46 por minuto; volúmenes de 117; los primeros volúmenes de 2 se omitieron del análisis para tener en cuenta la estabilización de la magnetización). Durante la línea de base, los sujetos fueron instruidos para mirar fijamente la cruz. Durante los ensayos antisacadas, se les ordenó a los sujetos que miraran fijamente a una cruz central hasta que se disparara, y luego una señal en la periferia le indicó a los sujetos que miraran lo más rápidamente posible a la ubicación de la imagen reflejada de la señal, sin mirar la señal en sí. Los sujetos tenían dos sesiones de práctica separadas antes de cada sesión de escáner para asegurarse de que entendían las instrucciones. El personal que interactúa con los niños durante la exploración desconocía la asignación del niño.

El análisis de imágenes

Los análisis se realizaron como en datos publicados previamente de nuestro laboratorio (Camchong, Dyckman, Austin, Clementz y McDowell, 2008; Camchong, Dyckman, Chapman, Yanasak y McDowell, 2006; Dyckman, Camchong, Clementz y McDowell, 2007; McDowell et al., 2002) utilizando el software AFNI (Cox, 1996). Brevemente, para cada sesión, los volúmenes se registraron en un volumen representativo para corregir un movimiento menor de la cabeza (y se calcularon los regresores 6: 1 para cada uno a) movimiento de la cabeza traslacional yb) en cada uno de los planos 3. Luego se aplicó un ancho completo de 4 mm a la mitad del filtro gaussiano máximo a cada conjunto de datos. Para cada voxel, se calculó el porcentaje de cambio en la señal dependiente del nivel de oxigenación de la sangre desde el inicio para cada punto de tiempo. El cambio porcentual resultante a lo largo del tiempo se redujo para la deriva lineal y se correlacionó con una línea de referencia de modelado trapezoidal (fijación) y condiciones experimentales (antisacada), utilizando los parámetros de movimiento 6 como regresores de ruido. Los datos se transformaron en un espacio estandarizado basado en el Atlas de Talairach y Tournoux (Talairach y Tournoux, 1988), y remuestreado a voxels 4 × 4 × 4 mm.

Con el fin de identificar los circuitos neurales que soportan el rendimiento antisaccade ( ), los datos se colapsaron entre los grupos y los puntos temporales para el análisis de la varianza. Para protegerse contra falsos positivos, se aplicó un método de umbral de grupo derivado de simulaciones de Monte Carlo (basado en la geometría del conjunto de datos) a la F mapa (Ward, 1997). Sobre la base de estas simulaciones, la familia sabia alfa en p = .05 se conservó con un umbral de vóxel individual en p = .0005 y un tamaño de cluster de voxels 3 (192 µL). El agrupado resultante F Se usó un mapa para identificar el cambio en la señal regional dependiente del nivel de oxigenación de la sangre.

  

Las vistas axiales muestran el porcentaje de cambio de señal dependiente del nivel de oxigenación de la sangre asociado con el desempeño antisacadado del análisis de una muestra en tres niveles diferentes en el cerebro. Los datos de las sesiones de 39 (hijos de 20 en la línea de base, 19 en la prueba posterior) son ...
Análisis de región de interés.

Para cada región cortical que mostró actividad significativa en el agrupado F Mapa (campo ocular frontal, campo ocular suplementario, corteza prefrontal, corteza parietal posterior), una esfera (radio 8 mm, similar a Kiehl et al., 2005; Morris, DeGelder, Weiskrantz y Dolan, 2001) se colocó en el centro de la masa, con la actividad bilateral colapsada en los hemisferios. El porcentaje medio de cambios en la señal al inicio y después de la prueba se calculó para cada región de interés para cada participante, y se analizaron las puntuaciones de las diferencias. Debido a las distribuciones no normales de los valores de la región de interés, las condiciones experimentales se compararon utilizando el Mann-Whitney U prueba (probabilidades exactas de 2-tailed).

Resultados

Datos psicometricos

El sexo se relacionó con la planificación posterior a la prueba (niños, 101.3 ± 12.1 vs. niñas, 105.2 ± 12.7, t = −2.0, p = .044) y Atención (99.8 ± 12.2 vs. 107.5 ± 12.5, t = −4.1, p <001) puntuaciones. La raza se vinculó con la posprueba simultánea (blanco, 109.3 ± 13.6 frente a negro, 104.0 ± 10.9, t = 2.9, p = .004) y Matemáticas generales (109.0 ± 9.3 vs. 102.0 ± 10.1, t = 4.2, p <001) puntuaciones. La educación de los padres se correlacionó con la planificación posterior a la prueba (r =. 18, p = .02), Lectura general (r =. 27, p = .001) y Matemáticas generales (r =. 27, p = .001) puntuaciones. Estas covariables fueron incluidas en los análisis correspondientes.

Un estadísticamente significativo. a priori el contraste lineal indicó un beneficio de dosis respuesta del ejercicio en la función ejecutiva (es decir, la planificación, ; L = 2.7, 95 intervalo de confianza (CI) 0.6 a 4.8, t(165) = 2.5, p = .013). los a priori el contraste que comparó el grupo de control con los grupos de ejercicio también fue significativo, ya que la exposición a la dosis alta o baja del programa de ejercicios resultó en puntajes de planificación más altos (L = −2.8, CI = −5.3 a −0.2, t(165) = 2.1, p = .03). Como se esperaba, no se detectaron efectos en las escalas de Atención, Simultánea o Sucesiva. Para el grupo de Matemáticas Amplias, una estadística significativa. a priori el contraste lineal indicó un beneficio de dosis respuesta del ejercicio en el logro de las matemáticas ( ; L = 1.6, CI 0.04 a 3.2, t(135) = 2.03, p = .045). El contraste que comparó las condiciones de ejercicio con la condición de control no fue estadísticamente significativo (p = .10). No se detectaron efectos en el grupo de lectura general.

  

Función ejecutiva (Planificación) en la prueba posterior ajustada por sexo, educación de los padres y puntaje de referencia, y medios de logros en matemáticas (SE) en la prueba posterior ajustada por raza, educación de los padres y puntuación de referencia, que muestran los efectos de la respuesta de la dosis del ejercicio aeróbico ...

Las condiciones de dosis baja y alta no difirieron, y no se detectaron tendencias cuadráticas. Aparte del puntaje inicial, las únicas covariables significativas en los análisis de la cognición o el logro fueron las relaciones sexuales en el análisis de atención (p <.001) y carrera para matemáticas generales (p = .03). Los resultados fueron similares al excluir a los niños con trastorno por déficit de atención (contrastes lineales en la planificación, t(154) = 2.84, p = .005, Matemáticas generales, t(125) = 2.12, p = .04) y 7 años de edad (Planificación, t(147) = 2.92, p = .004, Matemáticas generales, t(117) = 2.23, p = .03).

Datos de neuroimagen

La señal dependiente del nivel de oxigenación de la sangre relacionada con la acción antisacada (colapsando a través del grupo y el punto temporal) reveló circuitos sacádicos corticales (incluidos campos oculares frontales, campos oculares suplementarios, corteza parietal posterior y corteza prefrontal; ), que está bien definido en adultos (Luna et al., 2001; Sweeney, Luna, Keedy, McDowell y Clementz, 2007). Los análisis de región de interés demostraron diferencias grupales en los cambios de señal desde la línea de base hasta la prueba posterior que fueron significativas en dos regiones: corteza prefrontal bilateral (centro de masa en coordenadas de Talairach (x, y, z): derecha = 36, 32, 31; izquierda = - 36, 32, 31) y corteza parietal posterior bilateral (derecha = 25, −74, 29; izquierda = −23, −70, 22). Específicamente, el grupo de ejercicio mostró una mayor actividad bilateral de la corteza prefrontal bilateral ( , panel izquierdo; U = 20, p = .04) y disminución de la actividad en la corteza parietal posterior bilateral ( , panel derecho; U = 18, p = .03) en comparación con los controles. Los análisis de región de interés de las regiones motoras (campos oculares frontal y suplementario) no mostraron diferencias significativas entre los grupos.

  

Diagramas de caja por condición experimental que muestran el cambio en la activación desde la línea de base hasta la prueba posterior. Panel izquierdo: corteza prefrontal. Panel derecho: corteza parietal posterior.

Discusión

El experimento probó el efecto de aproximadamente 3 meses de ejercicio aeróbico regular en la función ejecutiva en niños sedentarios con sobrepeso mediante evaluaciones cognitivas, medidas de rendimiento y fMRI. Este enfoque multifacético reveló evidencia convergente de que el ejercicio aeróbico mejoró el rendimiento cognitivo. Más específicamente, las evaluaciones cegadas y estandarizadas mostraron beneficios específicos de la respuesta a la dosis del ejercicio sobre la función ejecutiva y el rendimiento en matemáticas. Se observó una mayor actividad de la corteza prefrontal y una menor actividad de la corteza parietal posterior debido al programa de ejercicios.

En resumen, estos resultados son consistentes con los de los adultos con respecto a los cambios demostrables de la conducta y la actividad cerebral debidos al ejercicio (Colcombe et al., 2004; Pereira et al., 2007). También agregan evidencia de respuesta a la dosis, que es particularmente rara en los ensayos de ejercicio con niños (Strong et al., 2005), y proporcionar información importante sobre un resultado educativo. La condición de dosis alta resultó en puntajes de planificación promedio de 3.8 puntos, o un cuarto de una desviación estándar (σ = 15), más alta que la condición de control. La demografía no contribuyó al modelo. Se obtuvieron resultados similares cuando se excluyó a los niños con trastorno por déficit de atención o niños con 7. Por lo tanto, los resultados pueden generalizarse a personas con sobrepeso de 7 de color negro o blanco a 11 años.

La función ejecutiva se desarrolla en la infancia y es crucial para el comportamiento adaptativo y el desarrollo (Best, Miller y Jones, 2009; Eslinger, 1996). En particular, la capacidad de regular el comportamiento de uno (por ejemplo, inhibir respuestas inapropiadas, retrasar la gratificación) es importante para que un niño tenga éxito en la escuela primaria (Blair, 2002; Eigsti et al., 2006). Este efecto puede tener implicaciones importantes para el desarrollo del niño y la política educativa. El hallazgo de un mejor rendimiento en matemáticas es notable, dado que no se proporcionó instrucción académica, y sugiere que un período de intervención más largo puede resultar en un mayor beneficio. La mejora observada en el rendimiento fue específica para las matemáticas, sin beneficio para la lectura.

Nuestra hipótesis es que la actividad física vigorosa y regular promueve el desarrollo de los niños a través de los efectos en los sistemas cerebrales que subyacen en la cognición y el comportamiento. Los estudios en animales muestran que el ejercicio aeróbico aumenta los factores de crecimiento, como el factor neurotrófico derivado del cerebro, lo que aumenta el suministro de sangre capilar a la corteza y el crecimiento de nuevas neuronas y sinapsis, lo que mejora el aprendizaje y el rendimiento (Dishman et al., 2006). Los estudios de cohortes experimentales y prospectivos realizados con adultos demuestran que la actividad física regular a largo plazo altera la función cerebral humana (Colcombe et al., 2004; Weuve et al., 2004). Un experimento aleatorio y controlado reveló que 6 meses de ejercicio aeróbico condujeron a un mejor rendimiento cognitivo en adultos mayores (Kramer et al., 1999). Un documento importante informa sobre evidencias claras del impacto del ejercicio aeróbico en la actividad cerebral en adultos en dos estudios que utilizan técnicas de RMF: una comparación de corte transversal de individuos de alto ajuste mostró que la actividad de la corteza prefrontal estaba relacionada con la aptitud física, y un experimento mostró que 6 meses de ejercicio aeróbico (caminar) en personas sedentarias de 55 a 77 años aumentaron la actividad de la corteza prefrontal y condujeron a mejoras en una prueba de la función ejecutiva (Colcombe et al., 2004). Curiosamente, un metanálisis no encontró apoyo para la condición física aeróbica como mediador del efecto de la actividad física en la cognición humana (Etnier, Nowell, Landers y Sibley, 2006). Por lo tanto, en lugar de estar mediado por los beneficios cardiovasculares, los cambios cognitivos debidos al ejercicio pueden ser un resultado directo de la estimulación neural por el movimiento. Si bien se ha afirmado que la actividad física puede afectar la función cognitiva de los niños directamente a través de cambios en la integridad neural, existen otras explicaciones plausibles, como la participación en objetivos, la participación mental con esfuerzo (Tomporowski et al., 2008).

Este estudio tiene limitaciones. Los resultados se limitan a una muestra de niños con sobrepeso de 7 en blanco y negro a 11 años. Los niños magros y los de otras etnias o grupos de edad pueden responder de manera diferente. Se desconoce si los beneficios cognitivos persisten después de un período de desentrenamiento. Sin embargo, si los beneficios se acumulan con el tiempo, esto sería importante para el desarrollo infantil. Puede haber períodos sensibles durante los cuales la actividad motora ejerza un efecto particularmente fuerte en el cerebro (Knudsen, 2004). Queda por determinar si otros tipos de ejercicio, como el entrenamiento de fuerza o la natación, también son efectivos. Los participantes y el personal de intervención no pudieron ser cegados a la condición experimental o la hipótesis del estudio; sin embargo, los materiales de reclutamiento enfatizaron los beneficios para la salud física en lugar de los cognitivos. Otra limitación es que el uso de una condición de control sin intervención no permite que el ensayo descarte algunas explicaciones alternativas (p. Ej., Atención de adultos, disfrute). Los cambios psicológicos pueden ocurrir en los niños que participan en el ejercicio debido a las interacciones sociales que ocurren durante las sesiones en lugar de hacerlo debido al ejercicio. per se. Sin embargo, el patrón de respuesta a la dosis de los resultados desmiente esta explicación, ya que ambos grupos de ejercicios pasaron el mismo tiempo en el centro de investigación con los instructores y compañeros.

El estudio no encontró una diferencia entre los grupos de dosis de ejercicio. Esto no está en conflicto con el hallazgo de la respuesta a la dosis, lo que demuestra que la intervención con ejercicios provocó una mejora en la cognición (Colina, xnumx). Dado que el contraste lineal demostró un efecto gradual del tratamiento, una comparación de dosis por pares hace una pregunta de seguimiento, si una dosis específica es superior a otra (Ruberg, 1995). La prueba de la dosis-respuesta del beneficio para el logro fue significativa, pero la comparación del grupo de control con los dos grupos de ejercicios no lo fue, lo que brindó un apoyo parcial a la hipótesis de que el ejercicio mejora el logro de las matemáticas.

Los resultados de la IRMf están limitados por un tamaño de muestra pequeño y no proporcionan una prueba de respuesta a la dosis, lo que hace que estén más sujetos a explicaciones alternativas. Sin embargo, se observaron cambios específicos, y la dirección de los cambios difería en las regiones prefrontales y parietales, argumentando en contra de una tendencia global en la actividad cerebral. Aunque el desempeño antisacada y su actividad cerebral de apoyo cambian con la edad (Luna et al., 2001), este es un desconcertante improbable porque los grupos eran de edad similar.

Estos datos experimentales ofrecen evidencia de que un programa vigoroso de ejercicio aeróbico después de la escuela mejoró la función ejecutiva en forma de respuesta a la dosis entre los niños con sobrepeso; Los factores sociales pueden haber contribuido a este efecto. Se observaron cambios en los patrones de activación cerebral correspondientes. Estos resultados también proporcionan apoyo parcial de un beneficio para el rendimiento de las matemáticas. La asignación de las condiciones fue aleatoria y las evaluaciones de los resultados cegadas, lo que minimizó el sesgo potencial o la confusión. Los niños con sobrepeso ahora constituyen más de un tercio de los niños estadounidenses y están representados en exceso entre las poblaciones desfavorecidas. Además de su importancia para reducir los riesgos para la salud durante una epidemia de obesidad infantil (Ogden et al., 2006), la actividad aeróbica puede llegar a ser un método importante para mejorar aspectos del funcionamiento mental de los niños que son fundamentales para el desarrollo cognitivo (Welsh, Friedman y Spieker, 2006).

Agradecimientos

CA Boyle, C. Creech, JP Tkacz y JL Waller ayudaron con la recopilación y análisis de datos. Con el apoyo de NIH DK60692, DK70922, Medical College of Georgia Research Institute, una subvención de la Iniciativa Biomédica del Estado de Georgia para el Centro de Prevención de la Obesidad y Trastornos Relacionados de Georgia, y financiamiento puente de la Facultad de Medicina de Georgia y la Universidad de Georgia.

Notas a pie de página

Descargo de responsabilidad del editor: El siguiente manuscrito es el manuscrito final aceptado. No se ha sometido a la edición final, verificación de hechos y corrección de pruebas requeridas para la publicación formal. No es la versión definitiva, autenticada por el editor. La Asociación Americana de Psicología y su Consejo de Editores renuncian a cualquier responsabilidad u obligación por errores u omisiones de esta versión del manuscrito, cualquier versión derivada de este manuscrito por el NIH, u otros terceros. La versión publicada está disponible en www.apa.org/pubs/journals/hea

Información del colaborador

Catherine L. Davis, Instituto de Prevención de Georgia, Pediatría, Colegio Médico de Georgia.

Phillip D. Tomporowski, Departamento de Kinesiología, Universidad de Georgia.

Jennifer E. McDowell, Departamento de Psicología, Universidad de Georgia.

Benjamin P. Austin, Departamento de Psicología, Universidad de Georgia.

Patricia H. Miller, Departamento de Psicología, Universidad de Georgia.

Nathan E. Yanasak, Departamento de Radiología, Colegio Médico de Georgia.

Jerry D. Allison, Departamento de Radiología, Colegio Médico de Georgia.

Jack A. Naglieri, Departamento de Psicología, Universidad George Mason.

Referencias

  • Mejor JR, Miller PH, Jones LL. Función ejecutiva después de la edad 5: Cambia y se correlaciona. Revisión del desarrollo. 2009; 29 (3): 180 – 200. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Blair C. Preparación para la escuela. Integración de la cognición y la emoción en una conceptualización neurobiológica del funcionamiento de los niños al ingresar a la escuela. Psicólogo estadounidense. 2002; 57: 111–127. [PubMed]
  • Camchong J, Dyckman KA, Austin BP, Clementz BA, McDowell JE. Circuitos neuronales comunes que soportan sacadas volitivas y su interrupción en pacientes con esquizofrenia y familiares. Psiquiatría Biológica. 2008; 64: 1042 – 1050. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Camchong J, Dyckman KA, Chapman CE, Yanasak NE, McDowell JE. Interrupciones en el circuito de los ganglios basales-tálamo-corticales en la esquizofrenia durante las tareas de respuesta tardía. Psiquiatría Biológica. 2006; 60: 235 – 241. ElPubMed]
  • Castelli DM, Hillman CH, Buck SM, Erwin HE. Aptitud física y rendimiento académico en estudiantes de tercer y quinto grado. Revista de Psicología del deporte y ejercicio. 2007; 29: 239 – 252. ElPubMed]
  • Coe DP, Pivarnik JM, Womack CJ, Reeves MJ, Malina RM. Efecto de la educación física y los niveles de actividad en el rendimiento académico en niños. Medicina y ciencia en deportes y ejercicio. 2006; 38: 1515 – 1519. ElPubMed]
  • Colcombe SJ, Kramer AF. Efectos de la aptitud física en la función cognitiva de los adultos mayores: un estudio meta-analítico. Ciencia psicológica. 2003; 14: 125 – 130. ElPubMed]
  • Colcombe SJ, Kramer AF, Erickson KI, Scalf P, McAuley E, Cohen NJ, y otros. Fitness cardiovascular, plasticidad cortical y envejecimiento. Procedimientos de la Academia Nacional de Ciencias. 2004; 101: 3316 – 3321. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Cox RW. AFNI: software para análisis y visualización de neuroimágenes de resonancia magnética funcional. Informática e investigación biomédica. 1996; 29: 162 – 173. ElPubMed]
  • Das JP, Mishra RK, Pool JE. Un experimento sobre la remediación cognitiva de la dificultad para leer palabras. Diario de discapacidades de aprendizaje. 1995; 28: 66 – 79. ElPubMed]
  • Das JP, Naglieri JA, Kirby JR. Evaluación de procesos cognitivos. Needham Heights, MA: Allyn & Bacon; 1994.
  • Datar A, Sturm R, Magnabosco JL. Sobrepeso infantil y rendimiento académico: estudio nacional de niños de kinder y primer grado. Investigación de la obesidad. 2004; 12: 58 – 68. ElPubMed]
  • Davis CL, Tomporowski PD, Boyle CA, Waller JL, Miller PH, Naglieri JA, et al. Efectos del ejercicio aeróbico en el funcionamiento cognitivo de los niños con sobrepeso: un ensayo controlado aleatorio. Research Quarterly para ejercicio y deporte. 2007; 78: 510–519. [Artículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Diamond A. Una estrecha interrelación entre el desarrollo motor y el desarrollo cognitivo y del cerebelo y la corteza prefrontal. Desarrollo infantil. 2000; 71: 44 – 56. ElPubMed]
  • Dishman RK, Berthoud HR, Booth FW, Cotman CW, Edgerton VR, Fleshner MR, et al. Neurobiología del ejercicio. Obesidad (Silver Spring) 2006; 14: 345 – 356. ElPubMed]
  • Dwyer T, Sallis JF, Blizzard L, Lazarus R, Dean K. Relación entre el rendimiento académico y la actividad física y la condición física en los niños. Ciencias del ejercicio pediátrico. 2001; 13: 225 – 237.
  • Dwyer T, Coonan WE, Leitch DR, Hetzel BS, Baghurst PA. Una investigación de los efectos de la actividad física diaria en la salud de los estudiantes de primaria en el sur de Australia. Revista Internacional de Epidemiología. 1983; 12: 308 – 313. ElPubMed]
  • Dyckman KA, Camchong J, Clementz BA, McDowell JE. Un efecto del contexto sobre el comportamiento relacionado con la sacada y la actividad cerebral. Neuroimagen. 2007; 36: 774 – 784. ElPubMed]
  • Eigsti IM, Zayas V, Mischel W, Shoda Y, Ayduk O, Dadlani MB, et al. Predecir el control cognitivo desde preescolar hasta la adolescencia tardía y la edad adulta temprana. Ciencia psicológica. 2006; 17: 478 – 484. ElPubMed]
  • Eslinger PJ. Conceptualización, descripción y medición de componentes de funciones ejecutivas: Resumen. En: Lyon GR, Krasnegor NA, editores. Atención, memoria y función ejecutiva. Baltimore: Paul H. Brooks Publishing Co; 1996. pp. 367 – 395.
  • Etnier JL, Nowell PM, Landers DM, Sibley BA. Una meta-regresión para examinar la relación entre la aptitud aeróbica y el rendimiento cognitivo. Revisiones de investigación del cerebro. 2006; 52: 119 – 130. ElPubMed]
  • Gutin B, Riggs S, Ferguson M, Owens S. Descripción y evaluación del proceso de un programa de entrenamiento físico para niños obesos. Research Quarterly para ejercicio y deporte. 1999; 70: 65–69. [PubMed]
  • Hill AB. El medio ambiente y la enfermedad: ¿asociación o causalidad? Actas de la Royal Society of Medicine. 1965; 58: 295 – 300. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Hillman CH, Erickson KI, Kramer AF. Sé inteligente, ejercita tu corazón: ejercita los efectos sobre el cerebro y la cognición. Revisiones de la naturaleza de la neurociencia. 2008; 9: 58 – 65. ElPubMed]
  • Ismail AH. Los efectos de un programa de educación física bien organizado en el desempeño intelectual. La investigación en educación física. 1967; 1: 31 – 38.
  • Kiehl KA, Stevens MC, Laurens KR, Pearlson G, Calhoun VD, Liddle PF. Un modelo de procesamiento reflexivo adaptativo de la función neurocognitiva: evidencia de apoyo a gran escala (n = 100) estudio de RMf de una tarea auditiva extraña. Neuroimagen. 2005; 25: 899 – 915. ElPubMed]
  • Knudsen EI. Períodos sensibles en el desarrollo del cerebro y el comportamiento. Diario de la neurociencia cognitiva. 2004; 16: 1412 – 1425. ElPubMed]
  • Kolb B, Whishaw IQ. Plasticidad y comportamiento cerebral. Revisión anual de la psicología. 1998; 49: 43 – 64. ElPubMed]
  • Kramer AF, Hahn S, Cohen NJ, Banich MT, McAuley E, Harrison CR, y otros. Envejecimiento, fitness y función neurocognitiva. Naturaleza. 1999; 400 (6743): 418 – 419. ElPubMed]
  • Lezak MD, Howieson DB, Loring DW. Evaluación neuropsicológica. 4th ed. Nueva York: Oxford University Press; 2004.
  • Luna B, Thulborn KR, Muñoz DP, Merriam EP, Garver KE, Minshew NJ, et al. La maduración de la función cerebral ampliamente distribuida sirve para el desarrollo cognitivo. Neuroimagen. 2001; 13: 786 – 793. ElPubMed]
  • McDowell JE, Brown GG, Paulus M, Martínez A, Stewart SE, Dubowitz DJ, y otros. Correlatos neurales de las sacadas de refijación y antisacadas en sujetos normales y esquizofrenia. Psiquiatría Biológica. 2002; 51: 216 – 223. ElPubMed]
  • McGrew KS, Woodcock RW. Woodcock-Johnson III: Manual Técnico. Itasca, IL: Riverside Publishing Company; 2001.
  • Morris JS, DeGelder B, Weiskrantz L, Dolan RJ. Respuestas extrageniculadas diferenciales y amígdala a la presentación de caras emocionales en un campo corticalmente ciego. Cerebro. 2001; 124 (Pt 6): 1241 – 1252. ElPubMed]
  • Debe A, Tybor DJ. Actividad física y comportamiento sedentario: una revisión de los estudios longitudinales de peso y adiposidad en jóvenes. Revista Internacional de Obesidad (Lond) 2005; (29 Suppl 2): S84 – S96. ElPubMed]
  • Naglieri JA. Lo esencial de la evaluación de CAS. Nueva York: Wiley; 1999.
  • Naglieri JA, Das JP. Sistema de evaluación cognitiva: manual interpretativo. Itasca, IL: Riverside Publishing; 1997.
  • Naglieri JA, Rojahn J. Construcción de validez de la teoría PASS y CAS: Correlaciones con el logro. Revista de psicología educativa. 2004; 96: 174 – 181.
  • Naglieri JA, Rojahn JR, Aquilino SA, Matto HC. Diferencias entre blanco y negro en el procesamiento cognitivo: un estudio de la planificación, atención, teoría simultánea y sucesiva de la inteligencia. Revista de evaluación psicoeducativa. 2005; 23: 146 – 160.
  • Ogden CL, Carroll MD, Curtin LR, McDowell MA, Tabak CJ, Flegal KM. Prevalencia del sobrepeso y la obesidad en los Estados Unidos, 1999 – 2004. JAMA: El diario de la Asociación Médica Americana. 2006; 295: 1549 – 1555. ElPubMed]
  • Ogden CL, Kuczmarski RJ, Flegal KM, Mei Z, Guo S, Wei R, et al. Centros para el Control y Prevención de Enfermedades 2000 tablas de crecimiento para los Estados Unidos: Mejoras a la versión del Centro Nacional de Estadísticas de Salud de 1977. Pediatría. 2002; 109: 45 – 60. ElPubMed]
  • Pereira AC, Huddleston DE, Brickman AM, Sosunov AA, Hen R, McKhann GM, et al. Un correlato in vivo de neurogénesis inducida por el ejercicio en el giro dentado adulto. Procedimientos de la Academia Nacional de Ciencias. 2007; 104: 5638 – 5643. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Rabbitt P. Introducción: Metodologías y modelos en el estudio de la función ejecutiva. En: Conejo P, editor. Metodología de la función frontal y ejecutiva. Hove, East Sussex, Reino Unido: Psychology Press Ltd; 1997. pp. 1 – 38.
  • Rakison DH, Woodward AL. Nuevas perspectivas sobre los efectos de la acción sobre el desarrollo perceptivo y cognitivo. Psicología del desarrollo. 2008; 44: 1209 – 1213. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Sallis JF, McKenzie TL, Kolody B, Lewis M, Marshall S, Rosengard P. Efectos de la educación física relacionada con la salud en el rendimiento académico: Proyecto SPARK. Research Quarterly para ejercicio y deporte. 1999; 70: 127-134. [PubMed]
  • Shephard RJ, Volle M, Lavallee H, LaBarre R, Jequier JC, Rajic M. Actividad física requerida y calificaciones académicas: un estudio longitudinal controlado. En: Ilmarinen J, Valimaki I, editores. Los niños y el deporte. Berlín: Springer Verlag; 1984. pp. 58 – 63.
  • Shore SM, Sachs ML, Lidicker JR, Brett SN, Wright AR, Libonati JR. Disminución del rendimiento escolar en estudiantes de escuela intermedia con sobrepeso. Obesidad (Silver Spring) 2008; 16: 1535 – 1538. ElPubMed]
  • Sibley BA, Etnier JL. La relación entre la actividad física y la cognición en niños: un meta-análisis. Ciencias del ejercicio pediátrico. 2003; 15: 243 – 256.
  • Sommerville JA, Decety J. Tejiendo el tejido de la interacción social: articulando la psicología del desarrollo y la neurociencia cognitiva en el dominio de la cognición motora. Boletín y revisión psiconómica. 2006; 13: 179–200. [PubMed]
  • Strong WB, Malina RM, Blimkie CJ, Daniels SR, Dishman RK, Gutin B, et al. Actividad física basada en la evidencia para jóvenes en edad escolar. Revista de pediatría. 2005; 146: 732 – 737. ElPubMed]
  • Sweeney JA, Luna B, Keedy SK, McDowell JE, Clementz BA. Estudios de resonancia magnética nuclear para el control del movimiento ocular: investigación de la interacción de los sistemas cognitivos y cerebrales sensoriomotores. Neuroimagen. 2007; (36 Suppl 2): T54 – T60. ElArtículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Talairach J, Tournoux P. Atlas estereotáxico coplanar del cerebro humano: sistema proporcional tridimensional: un enfoque para la obtención de imágenes cerebrales. Nueva York: Thieme Medical Publishers; 3.
  • Taras H. Actividad física y rendimiento del alumno en el colegio. Revista de Salud Escolar. 2005; 75: 214 – 218. ElPubMed]
  • Taras H, Potts-Datema W. Obesidad y rendimiento estudiantil en la escuela. Revista de Salud Escolar. 2005; 75: 291 – 295. ElPubMed]
  • Tomporowski PD, Davis CL, Miller PH, Naglieri J. El ejercicio y la inteligencia, la cognición y el rendimiento académico de los niños. Revista de Psicología Educativa. 2008; 20: 111-131. [Artículo gratuito de PMC] [PubMed]
  • Tuckman BW, Hinkle JS. Un estudio experimental de los efectos físicos y psicológicos del ejercicio aeróbico en escolares. Salud psicológica. 1986; 5: 197 – 207. ElPubMed]
  • Ward B. Inferencia simultánea para datos FMRI. Milwaukee, WI: Instituto de Investigación de Biofísica, Colegio Médico de Wisconsin; 1997.
  • Galés MC, Friedman SL, Spieker SJ. Funciones ejecutivas en niños en desarrollo: conceptualizaciones actuales y preguntas para el futuro. En: McCartney K, Phillips D, editores. Blackwell Handbook of Early Childhood Development. Malden, MA: Blackwell Publishing; 2006. pp. 167 – 187.
  • Weuve J, Kang JH, Manson JE, Breteler MM, Ware JH, Grodstein F. La actividad física, como caminar, y la función cognitiva en mujeres mayores. JAMA: Revista de la Asociación Médica Americana. 2004; 292: 1454 – 1461. ElPubMed]
  • Wittberg R, Northrup K, Cottrell LA, Davis CL. Umbrales de aptitud aeróbica asociados con el logro académico de quinto grado. Revista Americana de Educación para la Salud. (Aceptado)
  • Zervas Y, Apostolos D, Klissouras V. Influencia del esfuerzo físico en el rendimiento mental con referencia al entrenamiento. Habilidades perceptivas y motoras. 1991; 73: 1215 – 1221. ElPubMed]