Seksuaalse erutuse neuroloogilised substraadid heteroseksuaalsetes meestel: sündmusega seotud fMRI uuring (2016)

J Physiol Anthropol. 2015; 35:8.

Avaldatud Internetis 2016 Mar 8. doi:  10.1186/s40101-016-0089-3

PMCID: PMC4782579

Abstraktne

Taust

Seksuaalne käitumine on liikide ellujäämise oluline roll. Aju pildistamismeetodite areng on võimaldanud mõista seksuaalse erutusega seotud aju mehhanismi. Varasemad uuringud seksuaalse erutusega seotud aju mehhanismi kohta on enamasti läbi viidud plokkide kujundamise paradigmal.

Meetodid

Hoolimata rangema eksperimentaalse kontrolli nõudest on sündmustega seotud paradigma teadaolevalt efektiivsem koheste emotsionaalsete ja kognitiivsete reaktsioonide tuvastamisel. Paradigma võimaldab jälgida ka hemodünaamilisi reaktsioone ajas. Seetõttu kasutati selles uuringus sündmusega seotud fMRI-d, et uurida aju aktiveerimist erinevates piirkondades, mis on seotud seksuaalse erutumisega, samuti muutusi hemodünaamilistes reaktsioonides aja jooksul.

Tulemused

Tugevat aktivatsiooni täheldati seksuaalse erutusega seotud erinevates piirkondades, mis koosnesid erinevatest teguritest: (1) kognitiivsete teguritega seotud aktivatsioonipiirkonnad: kuklaluu ​​ja parietaalne sagar; (2) emotsionaalsete teguritega seotud aktiveerimispiirkonnad: talamus ja mandelkeha; (3) motivatsiooniteguritega seotud aktiveerimispiirkonnad: eesmine tsingulaatne gyrus, orbitofrontaalne ajukoor ja insula; ja (4) füsioloogiliste teguritega seotud aktiveerimispiirkonnad: precentral gyrus, putamen ja globus pallidus. Samuti tuvastasime putameni ja globus pallidus'i aktivatsiooni, mida ei olnud varasemates plokkide kujundamise uuringutes hästi täheldatud. Hemodünaamilise ravivastuse tulemusel ilmnes neuraalses aktiivsuses neis piirkondades hemodünaamiliste reaktsioonide ajutisemaid aspekte võrreldes teiste piirkondade närviaktiivsusega.

Järeldused

Need tulemused viitasid sellele, et sündmustega seotud paradigma suudab paremini tuvastada aju piirkondade närviaktiivsust, mis kipuvad äkki ilmuma, kuid varsti kaovad.

Märksõnad: Seksuaalne erutus, hemodünaamiline reaktsioon, sündmustega seotud paradigma, Globus pallidus, Putamen

Taust

Seksuaalne erutus on mitmemõõtmeline kogemus, mis hõlmab kognitiivseid, emotsionaalseid, füüsilisi ja käitumuslikke aspekte. See tähendab, et seksuaalne erutus on füüsilised omadused või käitumuslikud reaktsioonid, mis ilmnevad positiivsete psühholoogiliste reaktsioonide (nt seksuaalse külgetõmbe või võludega hedoonia) ja negatiivsete reaktsioonide (nt ärevus, süütunne, häbelikkus) vahelise suhtluse ja konkurentsi tagajärjel. pärast etteantud objekti tajumist [-]. Varasemad seksuaalse erutuse uuringud on keskendunud peamiselt seksuaalsele reaktsioonile, sealhulgas neuronaalsete veresoonte, autonoomse närvisüsteemi ja hormonaalsüsteemi reaktsioonimehhanismidele [-]. Aju pildistamistehnoloogia hiljutise arenguga, mis võimaldab aju funktsionaalsust, sealhulgas kognitiivseid ja emotsionaalseid protsesse mitteinvasiivselt uurida, on see aidanud meil mõista seksuaalse erutuse tunnetuse ja emotsioonide närvimehhanisme.

Viimasel ajal on fMRI abil visuaalselt esitatud seksuaalsete stiimulite närvimehhanismi kohta tehtud palju uuringuid. Varasemad uuringud on näidanud, et seksuaalselt erutavad stiimulid on seotud mitmesuguste närvivõrkudega, nagu parietaalne sagar, temporo-kuklaluu, otsmikusagara, väikeaju, insula, eesmine tsingulaatne geen, amügdala ja striatum, mis on seotud emotsionaalse, kognitiivse, motiveeriva ja füsioloogilise komponendid [-]. Kuid nagu eespool mainitud, on enamus varasemaid seksuaalse erutuse aju mehhanismi käsitlevaid uuringuid blokeerinud. Sündmustega seotud kujundusel põhinevaid uuringuid on tehtud suhteliselt vähe.

Ploki kujundust kasutatakse ajupiirkondade kindlakstegemiseks, mis on seotud teatud stiimuliga. Ploki disain esitab eksperimentaalse seisundi ja lähteolukorra omakorda kümneid sekundeid. Esitades alternatiivselt ja korduvalt eksperimentaalset seisundit (nt ülesande seisukorda) ja lähteolukorda, peaks see tuvastama ülesande seisundile vastava ajupiirkonna. Asjakohase ajupiirkonna võib leida, mõõtes vere hapnikutasemest sõltuvaid (BOLD) signaale, mis stimuleeriva seisundi esitamisel suurenevad, kuid lähtetaseme näitamisel kaovad. Plokikujundus on teadaolevalt parem teatud ajendiga seotud ajupiirkondade tuvastamiseks võrreldes sündmustega seotud kujundusega [, ]. Samuti on lihtsam kujundada stiimuli esitamise paradigmat ja võrrelda iga stiimuli erinevusi plokkdisaini rakendamisel. Lisaks saab artefakte või müra hõlpsamalt kõrvaldada aegridade andmete visuaalse analüüsi kaudu [, ]. Siiski on ploki kujundusel mõned nõrgad kohad. Näiteks kuna sarnaste seisundite stiimuleid esitatakse kümneid sekundeid, võib ilmneda harjumuse probleem. Samuti, kui stiimuli näitamise aeg pikeneb, vähenevad BOLD-signaalid [].

FMRI sündmustega seotud disain on välja töötatud sündmustega seotud potentsiaalsete uuringute põhjal, see tähendab sündmuste ajal esinevad aju funktsionaalsed reaktsioonid (st esitatud stiimul või käitumiskatsed) []. Kui katsetele rakendatakse sündmusega seotud kujundust, on vaja keerukamat kujundust ja analüüsi []. Näiteks tuleks nõrga signaali intensiivsuse kompenseerimiseks kaaluda katsete arvu ja rakendada ka katsete juhuslikku värisemist, et tagada, et aktiveerimissignaalid ei kattuks. See teave peaks kajastuma ka analüüsis, mis nõuab keerukamat protsessi []. Sündmustega seotud kujundus on plokkdisainiga võrreldes suhteliselt värske areng. Selles meetodis saab iga sündmusega, st stiimuli esitlusega kaasnevat BOLD-signaali jälgida enne ja pärast stiimuli esitamise aega saadud pildiandmete joondamist ja keskmistamist ajas. Selle lähenemise eeliseks on see, et erinevalt plokkide kujundamise meetodist on võimalik tuvastada hemodünaamilise reaktsiooni ajalist muutust. Viimastel aastatel suureneb detekteerimise võimsus sündmustega seotud kujunduses, nagu plokkide kujunduses, suure eraldusvõimega (st kõrge signaali ja müra suhtega (SNR)) kujutistehnika arendamise kaudu; üritustega seotud disainimeetodeid kasutavad uuringud on kasvanud []. See nõuab stiimuli esitamise aja, interstimuluse intervalli ja stiimuli esitamise järjekorra ranget eksperimentaalset kontrolli. Kuna see teave peaks kajastuma analüüsis, on meetodi jaoks vajalik keeruline analüüs []. Kuna stiimuli esitus on sündmustega seotud kujunduses juhuslikult jaotatud, saab stiimuli järjekorra ennustatavusest tingitud segadusi vähendada. Sündmustega seotud kujunduses ei saa järjestikuste stiimulite esinemist ennustada ja ka stiimuli esitluspikkus on lühem kui plokkdisaini puhul []. Seetõttu saab ajutist ajutegevust, näiteks emotsionaalset ja füsioloogilist töötlemist, sündmustega seotud kujunduses paremini mõõta kui plokkide kujundust []. On läbi viidud mõned uuringud, kasutades seda sündmustega seotud kujundust seksuaalse erutuse kohta [, ]. Kuid need uuringud uurisid seksuaalse erutusega seotud ajusignaalide ajalisi muutusi, mõõtes kas ainult osalisi piirkondi, mitte tervet aju, või kogu aju uurimist, jälgimata hemodünaamilist vastust. Seetõttu on uuringu eesmärk uurida seksuaalse erutusega seotud ajupiirkondi ja hemodünaamilist vastust, rakendades sündmustega seotud fMRI-d. Eeldasime, et uuringus on võimalik tuvastada ajupiirkondade aktivatsioone, mida ei olnud varasemates uuringutes stiimuli kiire töötlemise ja harjumise tõttu hästi avastatud, kasutades sündmustega seotud fMRI uuringuid seksuaalse erutuse kohta. Lisaks peaks eeldatavasti jälgima hemodünaamilist vastust piirkondades, suurendades ISI aega.

Meetodid

Õppeained

Kokku osales katses 17 täiskasvanud meest vanuses 22–29 aastat. Osalejad olid kõik tavaliselt seksuaalselt toimivad, paremakäelised heteroseksuaalid. Need, kes on seksuaalselt väärastunud või kellel on väljakutseid, jäeti välja. Osalejad nõustusid osalema selle uuringu katses pärast seda, kui nad olid eksperimendi sisust teavitatud.

Protseduur ja eksperimentaalne paradigma

FMRI uuringusse seksuaalsete stiimulite valimiseks osales eelkatses 130 tervest meesüliõpilasest koosnev rühm. Rahvusvahelisest afektiivsest pildisüsteemist (IAPS) valiti kokku 237 fotot [] ja Interneti-otsingud ning neid tutvustati osalejatele. Interneti-otsingute pildid koosnesid pornograafiliste ja alasti naiste fotodest. Palusime osalejatel vastata küsimusele "Kas teil oli seksuaalse erutuse tunne?" valides igale stiimulile „jah” või „ei”. Seejärel pidid nad hindama seksuaalse erutuse intensiivsust viiepunktilises Likerti skaalal vahemikus 1 (kõige vähem intensiivne) kuni 5 (kõige intensiivsem). Kehtivus määratleti kui protsent osalejatest, kes kogesid iga stiimuli jaoks seksuaalset erutust, ja efektiivsus määratleti kui seksuaalse erutuse intensiivsus, mida osaleja iga stiimuli puhul koges. Eeltesti tulemusena valiti seksuaalstiimuliteks 20 fotot (6 IAPS-pilti ja 14 Interneti-otsingutest), mille kehtivus oli vähemalt 80% ja efektiivsus 4 punkti või suurem. Valiti välja 20 seksuaalset stiimulit. Lisaks valiti mitteseksuaalseks stiimuliks 5.23 fotot, mis ei tekitanud mingit seksuaalset erutust. Mitteseksuaalsed stiimulid näitasid oma olemuselt sarnaseid stseene, mis sarnanesid väga põnevate piltidega veespordi tegevusest, võidetud võidu tähistamisest ja suusatamisest. IAPS-i ja Interneti-otsingute põhjal valitud stiimulid sobitati seksuaalsete stiimulitega nende meeldivuse taseme järgi. Seksuaalsete stiimulite meeldivuse ja erutuse keskmised hinded olid vastavalt 0.36 (standardhälve (SD) = 5.17) ja 0.31 (SD = XNUMX). Kakskümmend mitteseksuaalset stiimulit sobisid seksuaalsete stiimulitega nende meeldivuse taseme järgi (M Valiti 5.10, SD = 0.31) ja erutus 4.96 (SD = 0.38). Seksuaalsete stiimulite ja mittesuguliste stiimulite meeldivuse ja erutuse keskmised hinded ei erinenud oluliselt (t = −1.18, p > 0.05; t = −1.99, p > 0.05).

FMRI eksperimentaalses paradigmas anti alguses lühike juhend katse kohta 6 sekundi jooksul, millele järgnes juhusliku valiku alusel valitud seksuaalse stiimuli või mitteseksuaalse stiimuli esitamine 5 sekundi jooksul. Hemodünaamilise reaktsiooni jälgimiseks esitati iga stiimulite vaheline intervall 7–13 sekundit (keskmiselt 10 sekundit). Katse kogu aeg oli 8 min ja 48 s. Et vältida kontsentratsiooni kadumist stiimuli esitluste vahelise pika intervalli tõttu, paluti osalejatel vajutada vastusklahvi alati, kui intervalli ajal kuvati roheline ekraan (rohelist ekraani kuvati juhuslikult 12 korda). Pärast fMRI katse lõpetamist pidid osalejad psühholoogilises hinnangus vastama kolmele järgmisele küsimusele. Esiteks paluti neil vastata „jah” või „ei” selle kohta, kas nad tundsid iga stiimuli puhul seksuaalset erutust. Teiseks pidid nad hindama seksuaalse erutuse intensiivsust Likerti skaalal vahemikus 1 (kõige vähem intensiivne) kuni 5 (kõige intensiivsem). Seejärel pidid osalejad teatama kõikidest muudest emotsioonidest, mida nad kogesid lisaks igale stiimulile kokkupuutel seksuaalse erutuse kõrval.

Kujutise omandamine

Piltide saamiseks kasutati 3.0T Philipsi MR-skannerit ja BOLD-piltide saamiseks rakendati ühekaadrilist EPI fMRI-skaneerimise meetodit. Kokku koguti järjest 35 slaidi, kasutades pildiparameetrit TR = 2000, TE = 28 ms, viilu paksus 5 mm ilma vaheta, 64 × 64 maatriks, FOV 24 × 24 cm, pöördenurk = 80 ° ja eraldusvõime tasapinnal 3.75 mm. T1 kaalutud anatoomilise pildi jaoks kasutati FLASH järjestust.

Statistilised analüüsid

Psühholoogiliste andmete analüüsimiseks paaristati kahesaba t test viidi läbi SPSS 22 abil, et võrrelda igas olukorras 20 pildist seksuaalset erutust esile kutsunud stiimulite arvu (protsentides) ja seksuaalse erutuse intensiivsust (st subjektiivse seksuaalse erutuse keskmine tase igas seksuaalsete ja neutraalsete seisundite vahel. FMRI andmeid analüüsiti statistilise parameetrilise kaardistamise versiooni 8 abil (SPM 8, Wellcome Department of Imaging Neuroscience, London, Suurbritannia). Eeltöötluse etapis korrigeeriti fMRI piltide saamise käigus toodetud viilude kujutiste ajaline erinevus. Katse ajal liikumisest põhjustatud artefakti eemaldamiseks korrigeeriti osalejate pea liigutusi 3-D jäiga keha registreerimisega 6 vabadusastmega (x, y, z, rulli, pigi ja haigutama). Seejärel tehti iga osaleja registreerimine ja ruumiline normaliseerimine. Iga osaleja fMRI-piltide kohandamiseks Montreali Neuroloogiainstituudi (MNI) koordinaatide süsteemiga sobitati osaleja fMRI-piltide keskmine pilt nende registreerimiseks anatoomilise kujutisega. Korrigeeritud struktuuripilt sobitati MNI koordinaatide süsteemiga. Kasutades protsessis toodetud normaliseerimise parameetrit, sobitati fMRI pilt MNI koordinaatide süsteemiga. Lõpuks tehti andmete silumiseks Gaussi tuum, mis on 8 mm täislaiuses poole maksimumist. Iga osaleja jaoks viidi läbi sama protsess.

Pärast eeltöötlust seksuaalse erutuse tõttu aktiveeritud ajupiirkondade tuvastamiseks koostati iga osaleja jaoks kahest seisundist (st seksuaalsest stiimulist ja mitteseksuaalsest seisundist) koosnev kujundusmaatriks. Artefaktide ja müra vähendamiseks lisati kujundusmaatriksi loomisel erinevaid regressioonimuutujaid. Täpsemalt lisati regressioonimuutujana pea liikumisest tingitud signaali muutuste korrigeerimine, st pea liikumiste korrigeerimise käigus täheldatud translatsiooni ja pöörlemise aste. Katse hilises faasis registreeritud madala signaali reguleerimiseks harjumuse tõttu kasutati regressioonimuutujana SPM 8 rakendatud ajamodulatsiooni võimalust. Seejärel tehti kontrast seksuaalsete stiimulite ja mittesuguliste stiimulite vahel, et tuvastada iga osaleja seksuaalse erutuse tõttu aktiveeritud ajupiirkonnad. Grupianalüüsi jaoks üks proov t testida ja paaritada t test viidi läbi. Üks proov t test viidi läbi, et tuvastada aju aktivatsioon iga seisundi ajal (st seksuaalse erutuse seisund ja mitteseksuaalne seisund). Järelikult paariline t test viidi läbi, et uurida aju aktivatsiooni erinevust kahe seisundi vahel, st aju aktiveerimist seksuaalse erutuse seisundis võrreldes mitteseksuaalse seisundiga. Lokis aktiveeritud voksli MNI-koordinaadid p Uuringus olulise aktiveerimise leidmiseks rakendati väärtust 0.05 (parandatud, vale avastamise määr (FDR)), mis on fMRI uuringus oluline tase. Seejärel teisendati MNI koordinaadid Talairachi koordinaatideks, et tuvastada aju aktiveerimise anatoomilist märgistust. Aktiveeritud piirkondade hemodünaamiliste reaktsioonide kindlakstegemiseks ekstraheeriti MarsBaR abil igal subjektil huvipakkuvate piirkondade signaali muutuse protsent (ROI) (http://www.sourceforge.net/projects/marsbar). ROI analüüsis kasutatud koordinaadid saadi ühe proovi tulemustest t test ja need määratleti kui 5 mm raadiusega tippvokseli tsentreerimissfäärid.

Tulemused

Psühholoogilise reageerimise tulemused

Psühholoogiliste reaktsioonide analüüs näitas, et seksuaalse erutuse sagedused olid igas olukorras 74 ± 7.79% (keskmine ± SD; esindatud protsentides) katselises seisundis ja 0 ± 0% algseisundis. Viiepalliskaalal põhinevad intensiivsused olid katselises olukorras 2.86 punkti ± 0.40 (keskmine ± SD) ja algtingimustes 0 ± 0. Paaritatud t test näitas, et seksuaalse erutuse sageduses ja intensiivsuses oli seksuaalsete stiimulite ja mittesuguliste stiimulite vahel t (16) = 29.01, p <0.001; intensiivsus t (16) = 39.43, p <0.001).

Aju pildistamise tulemused grupianalüüsiks

Aju aktiveerimise reaktsioonid mitteseksuaalse stiimuli esitlemise ajal

Mitteseksuaalsete stiimulite poolt aktiveeritud ajupiirkondadeks olid cuneus, mediaalne kuklaluu, keeleline gyrus, fusiform gyrus, hipocampal gyrus (BA 27), tagumine cingulate gyrus ja väikeaju (parandatud FDR, p <0.05) (tabel 1).

Aju aktiveerimise reaktsioonid seksuaalse stiimuli esitlemise ajal

Seksuaalsete stiimulite esitamisel aktiveeriti kuklaluu, precentraalne gyrus, eesmine tsingulaat (BA 24), hipokampuse gyrus (BA 27), taalamus, putamen, claustrum ja väikeaju (parandatud FDR, p <0.05) (tabel 2).

Seksuaalsete ja mittesuguliste stiimulite erinevus aktiveerimispiirkondades

Aktivatsiooni täheldati kahepoolses mediaalses kuklaluus (BA 18, 19), fusiformis gyrus (BA 37), precuneuses (BA 19), alumises parietaalses ajukoores (BA 40), orbitaalses otsmikukoores (BA 47), taalamuses, insulas, globus pallidus, putamen ja amygdala vastuseks seksuaalsetele stiimulitele võrreldes mittesuguliste stiimulitega (parandatud FDR, p <0.05), nagu on näidatud tabelis 3 ja joonisel fig. 1. Puudus piirkond, mis näitaks mitteseksuaalsete stiimulite ajal suuremat aktiivsust kui seksuaalsed stiimulid. Joonis 2 näitab hemodünaamilisi reaktsioone valitud ROI-de iga seisundi kohta ühe valimi tulemuse põhjal t test. Mis puutub hemodünaamiliste reaktsioonide mustrisse, siis täheldati kanuude, precuneuse, fusiform gyrus, taalamuse, amygdala, orbitaalse frontaalse korteksi ja eesmise cingulate gyrus kanali sujuvat kõverat kuju. Globus pallidus'i ja putameni puhul näidati teravat kõverat.

Joon. 1 

Piirkonnad, mis näitavad olulisi erinevusi seksuaalsete stiimulite ja mittesuguliste stiimulite vahel. Piirkonnad on märkimisväärsed p <0.05, FDR korrigeeriti klastri tasemel kogu aju mitmekordse võrdluse jaoks
Joon. 2 

Hemodünaamilised reaktsioonid seksuaalsete stiimulite ja mitteseksuaalsete stiimulite vahel huvipakkuvates piirkondades. Paigaldatud andmed on näidatud vere hapnikutasemest sõltuva signaali muutumiseni aja jooksul. Väärtused on keskmised ± SEM. The ...

Järeldused

See uuring tuvastas visuaalsete stiimulite põhjustatud seksuaalse erutusega seotud aju aktiveerimise ja jälgis sündmustega seotud fMRI abil nende piirkondade hemodünaamilisi reaktsioone aja jooksul. Uuringutulemused näitavad, et seksuaalse erutusega seotud ajupiirkonnad hõlmavad orbiidi frontaalset ajukooret, cuneust, precuneust, fusiform gyrusit, anterior cingulate gyrus, amygdala, globus pallidus, putamen ja taalamust. Nende piirkondade hemodünaamiliste reaktsioonide muutused on näidatud joonisel fig. 2.

Varasemate uuringute kohaselt on visuaalsete stiimulite põhjustatud seksuaalne erutus mitmesuguste närvimehhanismide kallal interaktiivse töö tulemus. See hõlmab emotsionaalseid, kognitiivseid, motivatsioonilisi ja füsioloogilisi mehhanisme, mis on seotud protsessidega alates stiimuli äratundmisest kuni somaatilise närvisüsteemi vastuseni [, ]. See tähendab, et kognitiivne mehhanism määrab, kas visuaalne stiimul on seksuaalne stiimul või mitte, ja kui see tunnistatakse seksuaalseks stiimuliks, hindab see selle seksuaalset valentsust. Emotsionaalne mehhanism on seotud seksuaalse stiimuli põhjustatud naudingutundega (kui palju stiimul on seksuaalselt meeldiv), samas kui motivatsioonimehhanism on teadaolevalt seotud otsusega, kas väljendada seksuaalset erutust käitumusliku reaktsioonina. Füsioloogiline mehhanism on teadaolevalt seotud seksuaalse erutusega seotud füsioloogiliste reaktsioonidega (autonoomse närvisüsteemi ja endokriinsüsteemi reaktsioonid).

Iga uuringu käigus tuvastatud suhet iga mehhanismi ja seksuaalse erutuse tõttu aktiveeritud ajupiirkondade vahel saab seletada järgmiselt. Arvatakse, et kahepoolne mediaalne kuklaluu ​​gyri ja fusiform gyrus on seotud stiimuli kui seksuaalse stiimuli äratundmise ja määramisega. Varasemate uuringute põhjal, mis viidi läbi visuaalsete stiimulite põhjustatud emotsioonidega seotud ajupiirkondade kindlakstegemiseks, aktiveeriti kuklaluus ja fusiform gyrus emotsionaalsete visuaalsete stiimulite esitamisel rohkem kui mitteseksuaalsete stiimulite ilmnemisel suurenenud tähelepanu tõttu [-]. Vaadeldud tulemus on kooskõlas ka varasemate uuringutega, kus uuriti visuaalsete stiimulite poolt põhjustatud seksuaalset erutust, ja nad teatasid, et fusiform gyrus'i aktivatsioon on seotud esitatava stiimuli kui seksuaalse stiimuli äratundmise funktsiooniga [, ].

Arvatakse, et parietaalsagaras paikneva precuneuse ja alumise parietaalkoore aktiveerimine on seotud ka kognitiivse mehhanismiga. Seda tähelepanekut toetavad varasemad taktiliste stiimulite põhjustatud seksuaalse erutuse uuringud [, ]. Nende uuringute kohaselt oli peenise laienemisel ja tajutud seksuaalse erutuse intensiivsusel positiivne suhe parietaalagara aktiveeritud suurusega ning parietaalse sagara aktiveeritud piirkond oli sekundaarse sensatsiooni piirkond (BA 40). Nad teatasid, et parietaalse sagara aktiveerimine on tõenäoliselt seotud seksuaalsete stiimulite sensoorse äratundmisega, samuti suguelundite sensoorse teabe integreerimise ja töötlemisega.

On teada, et limbilise süsteemi aktiveerimispiirkonnad on suures osas seotud seksuaalsete stiimulite emotsionaalse mehhanismiga. Selles uuringus aktiveeriti limbilise süsteemi talamus ja amigdala. Taalamuse aktivatsiooni täheldati tavaliselt varasemates uuringutes, kus kasutati visuaalseid seksuaalselt erutavaid stiimuleid [, -]. Need uuringud teatasid, et taalamus sai visuaalse stiimuli teavet ja saatis selle ajukoore teatud piirkonda. Lisaks näitasid mõned uuringud, et taalamus toimis sillana visuaalse teabe edastamisel ja oli seotud ka seksuaalse erutuse emotsionaalse mehhanismiga [, ]. Nad pakkusid, et taalamuse aktiveerimine on seotud emotsionaalse põnevusega, millega kaasneb seksuaalne erutus. Amügdala, mis aktiveeriti koos taalamusega, on seotud ka seksuaalse erutuse emotsionaalse mehhanismiga. Tavaline arusaam amygdala aktiveerimisest on see, et amygdala saab mitmesugust sensoorset teavet ja edastab töödeldud teabe seljapõhjale, taalamusele, ajutüvele, prefrontaalsele ajukoorele ja eesmisele cingulate gyrus'ele. Selles protsessis seostatakse amügdalat seksuaalsete stiimulitega seotud keerulise sensoorse teabe emotsionaalsete aspektide (st naudingu määra) hindamisega [, ]. Amigdala aktiveerub seksuaalse stiimuli esitamisel, mille tulemuseks on suur projektsioon eesmisele cingulate gyrus'ele.

Seejärel aktiveeritakse eesmine tsingulaatne gyrus ja see on teadaolevalt seotud seksuaalse erutuse motivatsioonimehhanismidega [, , , -]. Varasemate uuringute kohaselt hindab ACC teadaolevalt sisendinformatsiooni emotsionaalseid ja motivatsioonilisi aspekte ning kontrollib emotsionaalseid reaktsioone [, , , -]. Selles osas viitab selles uuringus täheldatud eesmise tsingulaarse gyrus aktiveerimine sisemisele konfliktile seksuaalse erutuse käitumusliku väljenduse erutuse ja katseolude tõttu selle mahasurumise vahel. McGuire jt. [] juhtis tähelepanu ka sellele, et orbitofrontaalne ajukoor ja saareline on seotud seksuaalse erutuse motivatsioonilise aspektiga, mis viib otsese käitumiseni eesmärgi poole. Orbitofrontaalne ajukoor on teadaolevalt seotud tulevaste hüvede prognoosimisega (st ootus preemiale sihtkäitumise tagajärjel) [].

Teised selles uuringus aktiveeritud piirkonnad on putamen, globus pallidus ja precentral gyrus. Arvatakse, et need piirkonnad on seotud ka seksuaalse erutuse füsioloogilise mehhanismiga. Precentral gyrus on esmane motoorne piirkond ja see on seotud nii peenise iseliikumise kontrollimisega kui ka seksuaalse käitumise kujutlusvõimega seksuaalse erutuse ajal, kui esitatakse visuaalset stiimulit [, , ]. Eelkõige ei olnud putamen ja globus pallidus tavaliselt aktiveeritud varasemates seksuaalse erutuse plokkide kujundamise uuringutes [, , , , ], kuid nende aktivatsiooni täheldati selles uuringus selgelt. Arvatakse, et see on seotud putameni või globus palliduse hemodünaamiliste reaktsioonidega. See tähendab, et putameni ja globus pallidus'e närviaktiivsus näitas hemodünaamiliste reaktsioonide ajutisemaid aspekte võrreldes teiste piirkondade närviaktiivsusega. See võib olla üks põhjus, miks neid alasid eelmistes plokkide kujundamise uuringutes ei aktiveeritud. Globus pallidus ja putamen, mis kuuluvad vastavalt paleostriatumi ja neostriatumi hulka. Striatum jagunes kaheks alampiirkonnaks, nagu ventraalne ja dorsaalne striatum. Seljaaju kihistu funktsioon seksuaalsel erutusel on traditsiooniliselt seotud peenise laienemisega [, , ]. Putameni aktiivsuse taseme ja peenise erektsiooni suuruse vahel täheldati olulist korrelatsiooni [, , ]. Samamoodi teatati mõnes loomauuringus, et peenise suurenemist näidati, kui putameni stimuleerimiseks rakendati elektrilist stiimulit või süstiti bitsukulliini [, ]. Lisaks leiti, et kõhuõõne aktiivsus on seotud seksuaalse erutuse subjektiivse tasemega [, ]. Selles valdkonnas võib soovitada kahte peamist funktsiooni. Esiteks on ventral striatum seotud preemiaga selles, et seksuaalseid stiimuleid tajutakse hüvedena [, , ]. Teiseks on ventraalse striatumi aktiveerimine seotud seksuaalsete stiimulite stimuleerivate komponentidega ja oodatava tasuga []. Uuringus kajastus globus pallidus'i ja putameni aktivatsioon striatumis seksuaalsete stiimulite füsioloogilistes ja tasulistes aspektides.

Selle uuringu piirangud hõlmavad järgmist. Esiteks osalevad selles uuringus ainult heteroseksuaalsed meessoost subjektid ja tulevased uuringud peaksid uurima erineva seksuaalse sättumusega isikuid ja naisi. Teiseks mõõtsime seksuaalse erutuse astet enesearvestuse vahendi abil ja seksuaalse erutuse objektiivne mõõtmine (st peenise laienemise mõõtmine) tuleks teha tulevastes uuringutes. Kolmandaks tuleb teha täiendavaid uuringuid, et kontrollida, kas erinevus varasemate uuringute tulemustest tulenes erineva katseplaani (st sündmustega seotud või blokeeritud) või fMRI protokolli (st TR ja TE) vastuvõtmisest. Neljandaks ei suutnud me kontrollida, kas osaleja naasis lähteseisundisse 7–13 sekundi jooksul pärast stiimulite intervalli. Teisisõnu, me ei suutnud kinnitada, et see periood oli piisav, et noored meessoost osalejad saaksid seksuaalselt erutatud seisundist taastuda, eriti füsioloogilise seisundi osas. Üleminek normaalsete ja seksuaalselt erutatud olekute (emotsionaalsete ja füsioloogiliste) vahel on suhteliselt aeglane ja sündmustega seotud kujunduses on kahe riigi vahel edasi-tagasi liikumine üsna keeruline.

Vaatamata ülaltoodud piirangutele kutsus see uuring visuaalsete stiimulite abil edukalt esile seksuaalse erutuse. Seejärel määrati aktiveeritud piirkonnad huvipakkuvaks ajupiirkonnaks, et kontrollida piirkonna hemodünaamiliste reaktsioonide arengut aja jooksul. See areng on mõttekas selle poolest, et tuvastati ajupiirkondade aktiveerimine, mida plokkide kujundamise uuringutes sageli ei täheldatud. Edasises uuringus peame uurima füsioloogilist vastust seksuaalse erutuse ajal. Tulemused aitavad meil lisaks aju aktiveerimisele, mis on seotud seksuaalse erutusega, arendada ja laiendada ka seksuaalspetsiifilisi füsioloogilisi reaktsioone. Kui lisatakse seksuaalse erutuse füsioloogilised reaktsioonid, võivad edasised uuringud aidata kaasa antropoloogiale, avaldades terve rühma inimese seksuaalse reaktsiooni tunnuseid.

Allmärkused

 

Konkureerivad huvid

Autorid kinnitavad, et neil ei ole konkureerivaid huve.

 

 

Autorite sissemaksed

JWS, CJC ja JHS on andnud olulise panuse andmete kavandamisse ja kujundamisse, andmete hankimisse või andmete analüüsimisse ja tõlgendamisse. JWS on osalenud käsikirja koostamises või olulise intellektuaalse sisu seisukohalt kriitilises ülevaatamises. JWS, CJC ja JHS nõustuvad vastutama töö kõigi aspektide eest, tagades, et töö mis tahes osa täpsuse või terviklikkusega seotud küsimusi uuritakse ja lahendatakse asjakohaselt. Lõpuks on kõik autorid avaldatava versiooni lõplikult heaks kiitnud.

 

Kaasautori info

Ji-Woo Seok, e-post: moc.revan@4216kus.

Jin-Hun Sohn, telefon: + 82-42-821-7404, E-post: rk.ca.unc@nhoshj.

Chaejoon Cheong, telefon: + 82-43-240-5061, E-post: rk.er.isbk@gnoehc, E-post: rk.ca.tsu@gnoehc.

Tehtud tööd

1. Chivers ML, Seto MC, Lalumiere ML, Laan E, Grimbos T. Meeste ja naiste seksuaalse erutuse enda teatatud ja suguelundite mõõtmise kokkulepe: metaanalüüs. Kaare sugu käitumine. 2010; 39 (1): 5–56. doi: 10.1007 / s10508-009-9556-9. [PMC tasuta artikkel] [PubMed] [Cross Ref]
2. Gillath O, Canterberry M. Neural korreleerub kokkupuutest alateadvuse ja üli-kriminaalse seksuaalse vihjega. Soc Cogn mõjutab neuroskusi. 2011; nsr065. [PMC tasuta artikkel] [PubMed]
3. Rosen RC, Beck JG. Seksuaalse erutuse mustrid: psühhofüsioloogilised protsessid ja kliinilised rakendused. Guilford Press; 1988.
4. Andersson KE. Erektsioonihäiretega seotud füsioloogilised ja patofüsioloogilised teed. J Urol. 2003; 170 (2): S6–14. doi: 10.1097 / 01.ju.0000075362.08363.a4. [PubMed] [Cross Ref]
5. Morrell MJ, Sperling MR, Stecker M, Dichter MA. Seksuaalne düsfunktsioon osalise epilepsia korral: füsioloogilise seksuaalse erutuse puudujääk. Neuroloogia. 1994; 44 (2): 243. doi: 10.1212 / WNL.44.2.243. [PubMed] [Cross Ref]
6. Simonsen U, García-Sacristán A, Prieto D. Peenise arterid ja erektsioon. J Vasc Res. 2002; 39 (4): 283–303. doi: 10.1159 / 000065541. [PubMed] [Cross Ref]
7. Arnow BA, Desmond JE, Banner LL, Glover GH, Solomon A, Polan ML, Atlas SW. Aju aktiveerimine ja seksuaalne erutus tervetel heteroseksuaalsetel meestel. Aju. 2002; 125 (5): 1014–23. doi: 10.1093 / brain / awf108. [PubMed] [Cross Ref]
8. Beauregard M, Levesque J ja Bourgouin P. Neuraalne korrelatsioon emotsioonide teadliku eneseregulatsiooniga. J Neurosci. 2001. [PubMed]
9. Gizewski ER, Krause E, Karama S, Baars A, Senf W, Forsting M. Erootiliste stiimulite vaatamise ajal on erinevates menstruatsioonifaasides naistel peaaju aktiveerimisel erinevusi: fMRI uuring. Exp Brain Res. 2006; 174 (1): 101–8. doi: 10.1007 / s00221-006-0429-3. [PubMed] [Cross Ref]
10. Hamann S, Herman RA, Nolan CL, Wallen K. Mehed ja naised erinevad amygdala vastuses visuaalsetele seksuaalsetele stiimulitele. Nat Neurosci. 2004; 7 (4): 411–6. doi: 10.1038 / nn1208. [PubMed] [Cross Ref]
11. Kim S, Sohn D, Cho Y, Yang W, Lee K, Juh R, Lee K. Aju aktiveerimine visuaalsete erootiliste stiimulite abil tervetel keskealistel meestel. Int J Impot Res. 2006; 18 (5): 452–7. doi: 10.1038 / sj.ijir.3901449. [PubMed] [Cross Ref]
12. Mouras H, Stoléru S, Bittoun J, Glutron D, Pélégrini-Issac M, Paradis AL, Burnod Y. Visuaalsete seksuaalsete stiimulite ajukäsitlus tervetel meestel: funktsionaalse magnetresonantstomograafia uuring. Neuropilt. 2003; 20 (2): 855–69. doi: 10.1016 / S1053-8119 (03) 00408-7. [PubMed] [Cross Ref]
13. Walter M, Stadler J, Tempelmann C, Speck O, Northoff G. Subkortikaalsete piirkondade kõrge eraldusvõimega fMRI visuaalse erootilise stimulatsiooni ajal temperatuuril 7 T. Magn Reson Mater Phys Biol Med. 2008; 21 (1-2): 103–11. doi: 10.1007 / s10334-007-0103-1. [PubMed] [Cross Ref]
14. Birn RM, Cox RW, Bandettini PA. Sündmusega seotud fMRI tuvastamine versus hinnang: optimaalse stiimuli ajastuse valimine. Neuropilt. 2002; 15 (1): 252–64. doi: 10.1006 / nimg.2001.0964. [PubMed] [Cross Ref]
15. Aguirre G, Detre J, Zarahn E, Alsop D. Eksperimentaalne disain ning BOLDi ja perfusiooni fMRI suhteline tundlikkus. Neuropilt. 2002; 15 (3): 488–500. doi: 10.1006 / nimg.2001.0990. [PubMed] [Cross Ref]
16. Bush G, Whalen PJ, Rosen BR, Jenike MA, McInerney SC, Rauch SL. Loendav Stroop: funktsionaalse neurokujutise jaoks spetsialiseerunud sekkumisülesanne - valideerimisuuring funktsionaalse MRI abil. Hum Brain Mapp. 1998; 6 (4): 270–82. doi: 10.1002 / (SICI) 1097-0193 (1998) 6: 4 <270 :: AID-HBM6> 3.0.CO; 2-0. [PubMed] [Cross Ref]
17. D'Esposito M, Zarahn E, Aguirre GK. Sündmustega seotud funktsionaalne MRI: tagajärjed kognitiivsele psühholoogiale. Psychol Bull. 1999; 125 (1): 155. doi: 10.1037 / 0033-2909.125.1.155. [PubMed] [Cross Ref]
18. Donaldson DI, Buckner RL. Efektiivne paradigma kujundus. Ettekanne, mis esitati IN P. JEZZARDIS (toim.), FUNKTSIONAALNE MRI; 2001.
19. Chee MW, Venkatraman V, Westphal C, Siong SC. Plokkide ja sündmustega seotud fMRI kujunduste võrdlus sõna-sageduse efekti hindamisel. Hum Brain Mapp. 2003; 18 (3): 186–93. doi: 10.1002 / hbm.10092. [PubMed] [Cross Ref]
20. Bühler M, Vollstädt-Klein S, Klemen J, Smolka MN. Kas erootilise stiimuli esitluse kujundus mõjutab aju aktiveerimismustreid? Sündmustega seotud ja blokeeritud fMRI kujundused. Behav Brain Funct. 2008; 4 (1): 30. doi: 10.1186 / 1744-9081-4-30. [PMC tasuta artikkel] [PubMed] [Cross Ref]
21. Lang PJ, Bradley MM, Cuthbert BN. Rahvusvaheline afektiivne pildisüsteem (IAPS): piltide afektiivsed hinnangud ja kasutusjuhend. Tehniline aruanne. 2008; A-8.
22. Stoléru S, Fonteille V, Cornélis C, Joyal C, Moulier V. Seksuaalse erutuse ja orgasmi funktsionaalsed neuroimaging uuringud tervetel meestel ja naistel: ülevaade ja metaanalüüs. Neurosci Biobehav Rev. 2012; 36 (6): 1481–509. doi: 10.1016 / j.neubiorev.2012.03.006. [PubMed] [Cross Ref]
23. Redouté J, Stoléru S, Grégoire MC, Costes N, Cinotti L, Lavenne F, Pujol JF. Visuaalsete seksuaalsete stiimulite aju töötlemine inimese meestel. Hum Brain Mapp. 2000; 11 (3): 162–77. doi: 10.1002 / 1097-0193 (200011) 11: 3 <162 :: AID-HBM30> 3.0.CO; 2-A. [PubMed] [Cross Ref]
24. Lane RD, Reiman EM, Ahern GL, Schwartz GE, Davidson RJ. Neuroanatoomilised korrelatsioonid õnne, kurbuse ja jälestusega. Olen J psühhiaatria. 1997; 154 (7): 926–33. doi: 10.1176 / ajp.154.7.926. [PubMed] [Cross Ref]
25. Lane RD, Reiman EM, Bradley MM, Lang PJ, Ahern GL, Davidson RJ, Schwartz GE. Neuroanatoomiline korrelatsioon meeldivate ja ebameeldivate emotsioonidega. Neuropsühholoogia. 1997; 35 (11): 1437–44. doi: 10.1016 / S0028-3932 (97) 00070-5. [PubMed] [Cross Ref]
26. Corbetta M, Miezin FM, Dobmeyer S, Shulman GL, Petersen SE. Valikuline ja jagatud tähelepanu kuju, värvi ja kiiruse visuaalsel eristamisel: funktsionaalne anatoomia positronemissioontomograafia abil. J Neurosci. 1991; 11 (8): 2383–402. [PubMed]
27. Stoleru S, Gregoire MC, Gerard D, Decety J, Lafarge E, Cinotti L, Rada H. Visuaalselt esile kutsutud seksuaalse erutuse neuroanatoomilised korrelatsioonid inimestel meestel. Kaare sugu käitumine. 1999; 28 (1): 1–21. doi: 10.1023 / A: 1018733420467. [PubMed] [Cross Ref]
28. Georgiadis JR, Farrell MJ, Boessen R, Denton DA, Gavrilescu M, Kortekaas R, Egan GF. Dünaamiline subkortikaalne verevool meeste seksuaaltegevuse ajal, millel on ökoloogiline kehtivus: perfusiooni fMRI uuring. Neuropilt. 2010; 50 (1): 208–16. doi: 10.1016 / j.neuroimage.2009.12.034. [PubMed] [Cross Ref]
29. Kell CA, von Kriegstein K, Rösler A, Kleinschmidt A, Laufs H. Inimese peenise sensoorne ajukooreline esitus: somatotoopia revisiting meessoost homunkuluses. J Neurosci. 2005; 25 (25): 5984–7. doi: 10.1523 / JNEUROSCI.0712-05.2005. [PubMed] [Cross Ref]
30. Park K, Kang HK, Seo JJ, Kim HJ, Ryu SB, Jeong GW. Vere hapnikuga varustatuse tasemest sõltuv funktsionaalne magnetresonantstomograafia naissoost seksuaalse erutuse reaktsiooni ajupiirkondade hindamiseks. Uroloogia. 2001; 57 (6): 1189–94. doi: 10.1016 / S0090-4295 (01) 00992-X. [PubMed] [Cross Ref]
31. Park K, Seo J, Kang H, Ryu S, Kim H, Jeong G. Vere hapniku tasemest sõltuva (BOLD) funktsionaalse MRI uus potentsiaal peenise erektsiooni ajukeskuste hindamiseks. Int J Impot Res. 2001; 13 (2): 73–81. doi: 10.1038 / sj.ijir.3900649. [PubMed] [Cross Ref]
32. Moulier V, Mouras H, Pélégrini-Issac M, Glutron D, Rouxel R, Grandjean B, Stoléru S. Peenise erektsiooni neuroanatoomilised korrelaadid, mis on esile kutsutud fotostimulatsioonide abil meestel. Neuropilt. 2006; 33 (2): 689–99. doi: 10.1016 / j.neuroimage.2006.06.037. [PubMed] [Cross Ref]
33. Meseguer V, Romero MJ, Barrós-Loscertales A, Belloch V, Bosch-Morell F, Romero J. Apetitiivsete ja aversiivsete süsteemide kaardistamine emotsionaalsete piltidega, kasutades plokkdisaini fMRI protseduuri. Psühhotema. 2007; 19 (3): 483–8. [PubMed]
34. Karama S, Lecours AR, Leroux JM, Bourgouin P, Beaudoin G, Joubert S, Beauregard M. Aju aktiveerimisalad meestel ja naistel erootiliste filmide väljavõtete vaatamise ajal. Hum Brain Mapp. 2002; 16 (1): 1–13. doi: 10.1002 / hbm.10014. [PubMed] [Cross Ref]
35. Metzger CD, Eckert U, Steiner J, Sartorius A, Buchmann JE, Stadler J, Abler B. Kõrge väljaga FMRI näitab segregeeritud kognitiivse ja emotsionaalse töötlemise talamokortikaalset integreerumist mediodorsaalsetes ja intralaminaarsetes taalamuse tuumades. Esiosa Neuroanat. 2010; 4: 138. doi: 10.3389 / fnana.2010.00138. [PMC tasuta artikkel] [PubMed] [Cross Ref]
36. Ferretti A, Caulo M, Del Gratta C, Di Matteo R, Merla A, Montorsi F, Rossini PM. Meeste seksuaalse erutuse dünaamika: fMRI-ga ilmnenud aju aktiveerimise erinevad komponendid. Neuropilt. 2005; 26 (4): 1086–96. doi: 10.1016 / j.neuroimage.2005.03.025. [PubMed] [Cross Ref]
37. Paul T, Schiffer B, Zwarg T, Krüger TH, Karama S, Schedlowski M, Gizewski ER. Aju reaktsioon visuaalsetele seksuaalsetele stiimulitele heteroseksuaalsetel ja homoseksuaalsetel meestel. Hum Brain Mapp. 2008; 29 (6): 726–35. doi: 10.1002 / hbm.20435. [PubMed] [Cross Ref]
38. Ponseti J, Bosinski HA, Wolff S, Peller M, Jansen O, Mehdorn HM, Siebner HR. Funktsionaalne endofenotüüp inimeste seksuaalseks sättumuseks. Neuropilt. 2006; 33 (3): 825–33. doi: 10.1016 / j.neuroimage.2006.08.002. [PubMed] [Cross Ref]
39. Rauch SL, Shin LM, Dougherty DD, Alpert NM, Orr SP, Lasko M, Pitman RK. Närvi aktiveerimine tervetel meestel seksuaalse ja võistlusliku erutuse ajal. Psühhiaatria res neuropildistamine. 1999; 91 (1): 1–10. doi: 10.1016 / S0925-4927 (99) 00020-7. [PubMed] [Cross Ref]
40. McGuire P, Bench C, Frith C, Marks I, Frackowiak R, Dolan R. Obsessiiv-kompulsiivsete nähtuste funktsionaalne anatoomia. Br J Psühhiaatria. 1994; 164 (4): 459–68. doi: 10.1192 / bjp.164.4.459. [PubMed] [Cross Ref]
41. Roesch MR, Olson CR. Neuronaalne aktiivsus, mis on seotud eeldatava tasuga eesmises ajukoores. Ann NY Acad Sci. 2007; 1121 (1): 431–46. doi: 10.1196 / annals.1401.004. [PubMed] [Cross Ref]
42. Stoléru S, Redouté J, Costes N, Lavenne F, Le Bars D, Dechaud H, Pujol JF. Hüpoaktiivse seksuaalse soovi häirega meestel visuaalsete seksuaalsete stiimulite aju töötlemine. Psühhiaatria res neuropildistamine. 2003; 124 (2): 67–86. doi: 10.1016 / S0925-4927 (03) 00068-4. [PubMed] [Cross Ref]
43. Mouras H, Stoléru S, Moulier V, Pélégrini-Issac M, Rouxel R, Grandjean B, Bittoun J. Peegel-neuronisüsteemi aktiveerimine erootiliste videoklippide abil ennustab indutseeritud erektsiooni taset: fMRI uuring. Neuropilt. 2008; 42 (3): 1142–50. doi: 10.1016 / j.neuroimage.2008.05.051. [PubMed] [Cross Ref]
44. Robinson BW, Mishkin M. Peenise erektsioon esilekerkinud struktuuridest Macaca mulattas. Arch Neurol. 1968; 19 (2): 184–98. doi: 10.1001 / archneur.1968.00480020070007. [PubMed] [Cross Ref]
45. Worbe Y, Baup N, Grabli D, Chaigneau M, Mounayar S, McCairn K, Tremblay L. Käitumis- ja liikumishäired, mis on põhjustatud lokaalsete inhibeerivate düsfunktsioonide tekkest primaadi striatumis. Ajukoor. 2009; 19 (8): 1844–56. doi: 10.1093 / cercor / bhn214. [PubMed] [Cross Ref]
46. ​​Sabatinelli D, Bradley MM, Lang PJ, Costa VD, Versace F. Pigem rõõm kui silmatorkavus aktiveerivad inimese tuumakõbemeid ja mediaalset prefrontaalset ajukooret. J Neurophysiol. 2007; 98 (3): 1374–9. doi: 10.1152 / jn.00230.2007. [PubMed] [Cross Ref]
47. Sescousse G, Redouté J, Dreher JC. Preemia väärtuste kodeerimise arhitektuur inimese orbitofrontaalses ajukoores. J Neurosci. 2010; 30 (39): 13095–104. doi: 10.1523 / JNEUROSCI.3501-10.2010. [PubMed] [Cross Ref]