Geconditioneerde seksuele opwinding bij een niet-menselijke primaat (2011)

Horm Behav. Auteur manuscript; beschikbaar in PMC Mei 1, 2012.

Gepubliceerd in definitief bewerkte vorm als:

De definitieve bewerkte versie van dit artikel is beschikbaar op Horm Behav

Zie andere artikelen in PMC dat citeren het gepubliceerde artikel.

Ga naar:

Abstract

Het conditioneren van seksuele opwinding is aangetoond in verschillende soorten van vis tot mens, maar is niet aangetoond bij niet-menselijke primaten. Er bestaat controverse over de vraag of niet-menselijke primaten feromonen produceren die seksueel gedrag opwekken. Hoewel gewone zijdeaapjes copuleren tijdens de eierstokcyclus en tijdens de zwangerschap vertonen mannetjes gedragssignalen van opwinding, vertonen een verhoogde neurale activering van de voorste hypothalamus en het mediale preoptische gebied en hebben een toename van serumtestosteron na blootstelling aan geuren van nieuwe ovulerende vrouwtjes die wijzen op een seksueel opwindende vrouw feromoon. Mannen hebben ook verhoogde androgenen voorafgaand aan de ovulatie van hun partner. Mannetjes die worden gepresenteerd met geuren van ovulerende wijfjes vertonen echter activering van veel andere hersengebieden die samenhangen met motivatie, geheugen en besluitvorming. In deze studie laten we zien dat mannelijke zijdeaapjes kunnen worden geconditioneerd tot een nieuwe, willekeurige geur (citroen) met observatie van erecties en een toegenomen onderzoek van de locatie waar ze eerder een receptieve vrouw hebben ervaren, en toegenomen krassen tijdens de postconditioneringstest zonder aanwezigheid van een vrouw. Deze geconditioneerde respons werd aangetoond tot een week na het einde van conditietraining, een veel langduriger effect van conditionering dan gerapporteerd in studies van andere soorten. Deze resultaten suggereren verder dat geuren van ovulerende vrouwtjes strikt genomen geen feromonen zijn en dat mannen van marmoset specifieke kenmerken van geuren van vrouwtjes kunnen leren, die een mogelijke basis bieden voor partneridentificatie.

sleutelwoorden: Seksuele conditionering, seksuele opwinding, feromonen, gemeenschappelijke zijdeaapjes, paarbinding

Introductie

Een van de puzzels van onderzoek naar seksuele conditionering is de reden waarom evolutionaire processen organismen in staat moeten stellen te reageren op onnatuurlijke signalen voor seksuele opwinding. Enkele onderzoeken hebben echter aangetoond dat seksuele conditionering het reproductieve succes en de conditie daadwerkelijk verhoogt. In vis, blauwe gouramis (Trichogaster trichopterus), Hollis en collega's (Hollis c.s., 1989, 1997) ontdekte dat door Pavlovian geconditioneerde signalering voorafgaand aan de presentatie van een partner territoriale agressie en toegenomen verkering en verzoeningsgedrag remde. Als gevolg daarvan brachten geconditioneerde mannetjes sneller voort met vrouwtjes, grepen ze vaker vrouwen en produceerden ze meer overlevende jongen dan mannetjes die geen partneraankomst hadden gehad. Domjan c.s.. (1998) aangetoond dat mannelijke kwartel geconditioneerd om te verwachten dat een vrouw na de presentatie van oranjekleurige veren grotere volumes ejaculaat produceerde en grotere aantallen spermatozoa dan control kwartels, wat ook een adaptief voordeel suggereert voor seksuele conditionering.

Geconditioneerde seksuele opwinding of geconditioneerde seksuele remming is ook van aanzienlijk onderzoeksbelang geweest voor mogelijke therapeutische redenen om seksuele opwinding te verhogen of te verminderen of modellen te verschaffen voor hoe seksuele reacties kunnen worden omgeleid naar andere doelen. Veel van het basiswerk is uitgevoerd met niet-menselijke dieren. Bijvoorbeeld, Crowley c.s.. (1973) gebruikte een toon gepaard met een milde elektrische schok om de copulatie van seksueel niet-reagerende mannelijke ratten te stimuleren, zodat ze seksueel gedrag alleen naar de toonstimulus zouden sturen. Zamble en collega's (1985, 1986) geplaatst mannelijke ratten in onderscheidende containers grenzend aan receptieve vrouwtjes en vond verminderde latenties voor ejaculatie. Ze toonden ook aan dat 6-9 conditietrajecten nodig waren en dat ratten ook geconditioneerd werden voor achtergrondstimuli. Kippin c.s.. (1998) gepaard met een vermoedelijk neutrale amandelgeur (maar zie hieronder) met toegang tot seksueel ontvankelijke vrouwelijke ratten en vond een geleerde ejaculatoire voorkeur voor die vrouw met de geconditioneerde geur. Domjan c.s.. (1988) vond dat Japanse kwartel (Coturnix japonica) toonden zowel geconditioneerd naderingsgedrag als geconditioneerd copulatiegedrag aan het hoofd en de nek van een vrouw, versierd met oranje veren. Johnston c.s.. (1978) gepaarde afkeer die lithiumchloride induceert met blootstelling aan vrouwelijke vaginale secreties bij mannelijke hamsters (Mesocricetus auratus) en vonden een verhoogde latentie om secreties te ruiken en om een ​​vrouwtje na afkeertraining op te zetten. In een studie over vrouwelijke hamsters Meisel en Joppa (1994) vond een geconditioneerde plaatsvoorkeur voor het compartiment waarin ze seksuele activiteiten met een man hadden verricht. McDonnell c.s.. (1985) ontwikkelde een model van seksuele disfunctie bij hengsten (Equus caballus) met behulp van erectie-contingent aversieve training en deze bijwerkingen met Diazepam kunnen omkeren. Dit zijn illustraties van het type seksueel conditioneringsonderzoek, om seksueel gedrag, gedaan met niet-menselijke dieren, te vergemakkelijken of te ontmoedigen. Zie voor verdere beoordelingen Pfaus c.s.. (2001 (2004) en Akins (2004).

Vergelijkbare onderzoeken zijn gedaan met mensen met een paar voorbeelden die hier zijn besproken. Letourneau en O'Donohue (1997) slaagde er niet in bewijs te vinden van geconditioneerde seksuele opwinding bij vrouwen wanneer een amberkleurig licht gepaard ging met erotische videotapes. Lalumière en Quinsey (1998) bestudeerde mannen met behulp van foto's van schaars geklede vrouwen in combinatie met een erotische videotape van geslachtsgemeenschap en vond een bescheiden, 10% toename in genitale opwinding voor de doelstimulus die alleen na conditionering werd gepresenteerd. Hoffmann c.s.. (2004) presenteerde mannen en vrouwen met afbeeldingen van de buik van het andere geslacht versus afbeeldingen van een geweer met behulp van zowel subliminale als supraliminale blootstellingstijden. Beide geslachten toonden een grotere genitale opwinding aan de subliminale beelden van buiktanden dan aan geweren, maar vreemd genoeg toonden vrouwen meer geconditioneerde opwinding aan supraliminale presentatie van foto's van geweren in plaats van foto's van buikspieren. Te gebruiken zowel c.s.. (2004) gemeten genitale en subjectieve reacties op neutrale versus seksuele films en vroeg de deelnemers om seksuele verlangens, fantasieën en daadwerkelijke seksuele activiteiten te volgen voor de dag na de blootstelling. Zowel mannen als vrouwen vertoonden genitale opwinding en meldden subjectieve gevoelens van opwinding en lust na het bekijken van de seksuele film en deze deelnemers hadden ook hogere percentages seksuele gedachten, fantasieën en activiteiten op de dag na het onderzoek. Wat opvalt aan deze onderzoeken naar mensen is het falen om sterke conditionering te vinden voor neutrale stimuli en het brede gebruik van erotische stimuli zowel als geconditioneerde als ongeconditioneerde stimuli. Deze studies verschillen in het bijzonder van de appetitive conditioning studies van dieren die neutrale fysieke omgevingen hebben gebruikt, willekeurige visuele prikkels, tonen of geuren als conditioneringsstimuli.

Hoewel een breed scala aan taxa van vis tot vogels tot knaagdieren tot hengsten voor mensen enige vorm van seksuele conditionering vertoont, hebben we geen eerdere studies gevonden van seksuele conditionering met niet-menselijke primaten. Een onderzoek naar seksuele conditionering bij niet-menselijke primaten is van waarde, niet alleen voor grotere taxonomische volledigheid, maar ook om empirische gegevens te verschaffen over een controverse met betrekking tot mechanismen van seksuele opwinding bij niet-menselijke primaten.

In een historisch document in NATUUR Michael en Keverne (1968) bepleitte de rol van feromonen (geuren die aangeboren gedragsreacties afgeven bij ontvangers) bij het overbrengen van de seksuele status en het opwekken van seksuele opwinding bij niet-menselijke primaten. Hun onderzoek suggereerde dat de aanwezigheid van een chemosensorisch signaal van alifatische zuren in vaginale afscheidingen in rhesus makaken varieerde over de ovulatiecyclus en dat seksuele opwinding bij mannen bevorderde. Goldfoot (1982) verwierp het idee van een vaginaal feromoon in makaken, waarbij werd geconcludeerd dat de alifatische zuren een piek bereikten in de concentratie tijdens de luteale fase en, in tegenstelling tot een feromonenhypothese, bleken mannetjes in zijn studies individueel geprefereerde partners te hebben, te paren met ovariectomized vrouwtjes en werden aangetrokken door de nieuwe geur van groene pepers die geen feromonen waren. Goldfoot (1982) suggereerde dat vaginale alifatische zuren niet dienden als een seksuele opwinding en vrouwen, geen mannen, gereguleerd copulatiegedrag. Hij suggereerde verder dat mannen verschillende sensorische kenmerken van de voorkeur vrouwelijke vrouwen leerden, hoewel hij geen geconditioneerd seksueel gedrag vertoonde.

De Callitrichid-primaten, zijdeaapjes en tamarins fokken gezamenlijk apen uit de Nieuwe Wereld, waar mannetjes en vrouwtjes koppelbanden vormen en paren tijdens de ovariumcyclus en zelfs tijdens de zwangerschap. Lange tijd werd gedacht dat de eisprong was verborgen, maar Ziegler c.s.. (1993) aangetoond dat mannelijke katoen-top tamarins (Saguinus oedipus) waren seksueel opgewonden en vertoonden verhoogde erecties en verhoogde stijgingen naar hun partner wanneer ze werden gepresenteerd met geuren van een nieuw ovulerend vrouwtje. Hierop volgend, Smith en Abbott (1998) aangetoond dat mannelijke gewone zijdeaapjes (Callithrix jacchus) gediscrimineerd tussen geuren van peri-ovulatoire en anovulatoire vrouwelijke zijdeaapjes. Bovendien tonen tamarine-mannetjes met katoenen top anticiperende hormonale responsen op postpartum ovulatoire signalen van hun eigen partner (Ziegler c.s.. 2004). Met behulp van functionele magnetische resonantie beeldvorming (fMRI) methoden, Ferris c.s.. (2001) toonde aan dat de geuren van nieuwe peri-ovulatoire vrouwtjes een significante toename in neurale activering in het mediale preoptische gebied (MPOA) en de voorste hypothalamus (AH) veroorzaakten, gebieden waar laesies leidden tot verminderd seksueel gedrag (Lloyd & Dixson, 1988).

Ondanks het feit dat gewone zijdeaapjes sociaal monogaam zijn, zijn studies in gevangenschap (Anzenberger, 1985, Evans, 1983) ontdekte dat mannetjes uit het zicht van hun partners verkeringseigenschappen zouden tonen aan nieuwe vrouwtjes en in het wild Digby (1999) en Lazaro-Perea (2001) vond frequent seksueel gedrag tussen zijdeaapjes van verschillende groepen waarbij iedereen behalve het fokpoes in elke groep betrokken was. Dus, ondanks sociale monogamie, lijken mannelijke zijdeaapjes klaar om te paren met nieuwe vrouwtjes, vooral bij de ovulatie. Deze bevinding werd gedeeltelijk ondersteund door Ziegler c.s.. (2005) waarbij werd vastgesteld dat enkelvoudige en in paren gehouwen mannelijke zijdeaapjes gedragsbelang en opwinding vertoonden in de geuren van nieuwe peri-ovulatoire vrouwtjes, zoals blijkt uit verhoogde snelheden van snuiven en erecties en een significante verhoging van de serumtestosteronspiegels ten opzichte van voertuigcontrolegeuren. Deze bevindingen suggereren dat in tegenstelling tot de bevindingen van Goldfoot (1982) bij rhesusapen, bij zijdeaapjes een direct stimulerend effect van vrouwelijke peri-ovulatoire geuren en mannelijke seksuele opwinding kan zijn.

Er zijn echter enkele tegenstrijdige resultaten die voorzichtigheid in deze interpretatie suggereren. In Ziegler c.s.. (2005) een extra groep mannen die vaders waren op het moment van testen reageerde niet op gedrag en toonde een minimale hormonale respons op de geuren van nieuwe, peri-ovulatoire vrouwen. Vandaar dat iets over vader zijn de reactie op de geur beïnvloedde. Verder aanvullende analyses van neurale reacties op peri-ovulatoire geuren tijdens fMRI (Ferris et al. 2004) toonde aan dat veel hersengebieden naast de MPOA en AH waren geactiveerd. Deze omvatten verhoogd positief bloedzuurstofniveau-afhankelijk (BOLD) signaal voor peri-ovulatoire geuren in striatum, hippocampus, septum, periacqueductaal grijs en cerebellum en verhoogd negatief GEBOLD-signaal voor anovulatoire geuren in temporale cortex, cingulate cortex, putamen, hippocampus, subtstantia nigra, MPOA en cerebellum. Veel van deze gebieden zijn betrokken bij sensorische evaluatie, besluitvorming en / of motivatie. Het feit dat vaders minder reageren op peri-ovulatoire geuren van nieuwe vrouwtjes en dat meerdere hersengebieden buiten degenen die betrokken zijn bij seksuele opwinding suggereren dat de geuren van peri-ovulatoire vrouwen niet als een echt feromoon werken of dat een echte neuroendocriene reactie alleen optreedt wanneer mannen een sociaal relevante geur krijgen, dat wil zeggen iemands partner met familie mannen en een nieuwe vrouw met niet-paar gebonden mannen.

Als ouistiti's die geen vaders zijn, geconditioneerd kunnen worden om seksueel opgewonden te raken door een nieuwe, willekeurige geur, dan is het waarschijnlijk dat mannen niet automatisch reageren op vrouwelijke geuren, maar in feite in staat zijn specifieke olfactorische kenmerken geassocieerd met paring te identificeren. Als conditionering naar een willekeurige geur succesvol is, kan dit verklaren waarom vaders niet reageren en waarom hersengebieden die betrokken zijn bij evaluatie en motivatie worden geactiveerd door vrouwelijke geuren, naast gebieden die direct betrokken zijn bij seksuele opwinding.

In de huidige studie probeerden we mannen te anticiperen op copulatie met een seksueel receptieve peri-ovulatoire vrouw met behulp van citroenextract als een geconditioneerde stimulus die niet is gerelateerd aan endogene ongeconditioneerde signalen van seksuele opwinding. We hebben de citroenextract geconditioneerde stimulus gekozen omdat (1) onze proefpersonen geen ervaring hadden met deze geur en (2) citroen (limoneen) een lage basale VET-activering vertoonde in vergelijking met andere geuren, vooral amandel (benzaldehyde) die spontane activering veroorzaakte in veel corticale en subcorticale regio's (Ferris et al., in recensie).

Materialen en methoden

Onderwerpen en huisvesting

We hebben vier volwassen mannelijke zijdeaapjes getest, variërend in leeftijd van 3.5 tot 6 jaar. Twee van de mannen waren broers die samen werden gehuisvest zonder voorafgaande seksuele ervaring of blootstelling aan een ovulerend wijfje anders dan hun moeder. De andere twee mannen waren ondergebracht bij vrouwelijke partners waarvan de ovulatiecycli werden gecontroleerd met 0.75 tot 1.0 μg Estrumate, een prostaglandine F2α-analoog (cloprostenol-natrium). De twee broers en een van de andere mannen waren onderwerpen in onze eerdere onderzoeken naar functionele magnetische resonantie beeldvorming van reacties op vrouwelijke geuren (Ferris c.s.., 2001, 2004).

We gebruikten 14 nieuwe peri-ovulatoire vrouwen (geen van hen bekend met het onderwerpen van mannen) om copulatoire activiteit met de betreffende mannen te vergemakkelijken. De ovariumcycli van al deze vrouwtjes werden gevolgd door onderzoek van serum progesteronspiegels (Saltzman c.s.. 1994) werden gecontroleerd met Estrumate toegediend tijdens de luteale fase van de cyclus. De daaropvolgende peri-ovulatoire periode trad op binnen 8-11 dagen na deze behandeling. De vrouwtjes werden verdeeld in vier cohorten, getimed om de peri-ovulatoire toestand te bereiken binnen 1-2 dagen na elkaar. We verzamelden serummonsters van elke vrouw drie keer per week en analyseerden op progesteron om te bevestigen dat elke vrouw op het gewenste tijdstip in de peri-ovulatoire fase was.

Alle dieren werden gehuisvest als paren in kooien die 0.6 0.91 x 1.83 m (WXLXH) waren. Paartjes werden gehuisvest in koloniekamers waar ze andere zijdeaapjes konden zien, horen en ruiken. Dieren werden 's middags gevoerd en er werden geen middentests gedaan tot ten minste 1.5 uur na de middagvoeding. Aanvullende voorwaarden voor kolonie en houderij zijn beschreven door Saltzman et al. (1994).

Design

Gedragstesten bestonden uit 5-fasen (Fig 1): Twee gewenningsfasen, preconditionering testfase, conditioneringsfase en een na-conditionering testfase. Tijdens alle fasen werd de kooimaat uit de kooi verwijderd en werden gordijnen over de kooien van andere dieren in de kamer geplaatst om te voorkomen dat testmannetjes andere zijdeaapjes zouden zien om territoriale weergaven te verminderen en de aandacht op conditioneringsonderzoeken te maximaliseren. De eerste gewenning werd uitgevoerd gedurende drie achtereenvolgende dagen en betrof het verwijderen van de mate, plaatsing van gordijnen en het toevoegen van de lege stimulusdoos aan de kooi. De tweede gewenning bestond uit het verwijderen van de mate, plaatsing van gordijnen en stimulusdoos en de toevoeging van een waarnemer en werd uitgevoerd gedurende vier achtereenvolgende dagen.

Figuur 1 

Tijdlijn van gewenning en testen.

In de pre-conditioning testfase ontving elke man zes 20 min-onderzoeken na blootstelling aan met citroengeur verzadigde houten schijven en zes 20 min-proeven na blootstelling aan controle houten schijven (geen geur) in een gerandomiseerd tegengebalanceerd ontwerp. De stimulusdoos was leeg en er was geen vrouw aanwezig tijdens observaties.

Tijdens de conditioneringsfase ontving elke man twaalf onderzoeken (tot 15 min.) Met citroengeur voorafblootstelling gevolgd door toegang tot een peri-ovulatoire vrouw die uit de stimulusdoos werd vrijgemaakt. Een citroenconditioneringsproef werd onmiddellijk beëindigd na mannelijke copulatie tot ejaculatie (vóór post-copulatory verzorging of agressie kon optreden) of 15 min, wat ooit het eerst plaatsvond. Citroenproeven werden gecompenseerd met controleproeven met tien 15 min-geen-citroengeur, waarbij een peri-ovulatoire vrouw altijd in de stimulusdoos zat maar niet werd vrijgegeven. De conditietrajecten waren gelijk in evenwicht tussen de ochtend- en middagsessie en alle werden gedurende 9 opeenvolgende dagen voltooid.

De na-conditioneringstesten begonnen 5 dagen na het einde van conditioneringsonderzoeken en waren vergelijkbaar met de preconditioneringstest met zes 20 min-onderzoeken na blootstelling aan citroengeur en zes 20 min-controleproeven. Net als in de pre-conditioning testfase was er geen vrouw aanwezig in de stimulusbox tijdens de post-conditioning testfase. Contra-evenwichtige pre-conditioning en post-conditioning testproeven met elke stimulus werden uitgevoerd over een 4-dagperiode, ofwel onmiddellijk voorafgaande aan de conditioneringsfase of het starten van 5 dagen erna.

Procedure

Elke ochtend tijdens alle fasen werd de kooiduote verwijderd en niet teruggebracht tot de proefritten van de dag voltooid waren. Voorafgaand aan elk van de gedragsproeven werd elk mannetje uit zijn huiskooi verwijderd en getransporteerd in een schone roestvrijstalen doos naar een aparte ruimte waar de luchtkamers van de nestkast werden uitgelijnd naast een strook met vier houten schijven. Op citroengeurproeven bevatte elke schijf 100 μl citroenextract en bij controleproeven werden ongeparfumeerde houten schijven gepresenteerd. Mannetjes bleven gedurende vier minuten bij de schijven en vervolgens werd het mannetje handmatig uit de doos gehaald en teruggebracht naar de huiskooi, terwijl een schijf met citroengeur of een ongeparfumeerde schijf (afhankelijk van de toestand) onder zijn neus werd gehouden.

Voor conditietrajecten was de stimulusdoos in de kooi van de man geplaatst tijdens geurbelichting en bevatte altijd een peri-ovulatoire vrouw. De stimulusboxdeur werd vastgezet met een clip met een houten schijf, met citroengeur of ongeparfumeerde. Drie minuten nadat het mannetje was teruggebracht, werd de clip verwijderd en in een verzegelde zak met Zip-loc geplaatst om de geur te bevatten. Bij controleproeven hebben we de clip onmiddellijk vervangen door een andere clip zonder schijf en bleef het peri-ovulatoire vrouwtje in de nestkast. Bij citroenproeven bleef de deur open en trokken de vrouwtjes onmiddellijk uit de nestkast. We registreerden gedragsgegevens van de man voor 15 min nadat de clip van de stimulusbox werd veranderd, of totdat er een ejaculatie plaatsvond (alleen citroenproeven). Gegevens werden continu verzameld met behulp van een tijdgerelateerd laptopcomputerprogramma door een ervaren observator. Aan het einde van elke conditioneringsproef of ejaculatie werden de vrouwelijke en stimulusdoos onmiddellijk verwijderd en de eigen nestkast van de man kwam terug met de deur open. Op elk pad werden frisse, schone stimulusdozen gebruikt. Aan het eind van de testdag werden de gordijnen verwijderd en kooidaat van het mannetje teruggestuurd.

Mannetjes ontvingen ten minste één citroen en één controleconditioneringsproef per dag en bij elke conditioneringsproef werd het mannetje gepresenteerd met een nieuw vrouwtje. Geen enkele man en vrouw werden meer dan eens gepaard. Een vrouw werd slechts één keer per dag in een citroenverzorgingspad gebruikt. Voor elke man diende een vrouw in een controleproef voordat ze in een citroenconditioneringsproef werden gebracht, zodat een man nooit een vrouwelijke proef zou tegenkomen die eerder op die dag had gecopieerd.

Voor de pre-conditioning en post-conditioning testproeven waren er geen vrouwtjes aanwezig in de stimulusbox. De stimulusdoos was in de huiskooi geplaatst en na 3 min. Werd de clip met de citroengeurende of control houten schijf vervangen door een andere clip en we registreerden gedragsgegevens voor 20 min.

Gedragsgegevens verzamelen en analyseren

Tijdens alle testfasen, codeerde een ervaren waarnemer een gecodeerde acteur met een tag: gedragsgegevens in een laptopcomputer met behulp van aangepaste software. Alle dieren waren gewend aan de aanwezigheid van de waarnemer. Voor de pre-conditioning en post-conditioning test trials (er was geen vrouwtje aanwezig), registreerden we de frequentie van stimulus box-gestuurd gedrag van kijken, snuiven of raken van de box die werd opgeteld in een enkele maat van box-gestuurd gedrag. We hebben ook de locomotorische activiteit vastgelegd op basis van de frequentie van de kwadrantdoorgang in de kooi, de krasfrequentie als een maat voor angst (Cilia & Piper, 1997; Barros c.s.., 2000) en op ad-libbasis (afhankelijk van de zichtbaarheid van geslachtsdelen), ongeacht of er een erectie werd waargenomen. Tijdens citroenconditioneringsonderzoeken verzamelden we gegevens over deze maatregelen en seksueel gedrag, inclusief copulatie tot ejaculatie. Gegevens werden geanalyseerd met behulp van geplande vergelijkende tweezijdige gecorreleerde steekproeven t-tests met alfa ingesteld op 0.05. Geen gegevensverzameling werd in meer dan één vergelijking gebruikt.

Resultaten

Alle mannetjes en vrouwtjes coproduceerden zich tot ejaculatie op elke citroenconditioneringsproef. Er was geen verschil tussen controle- en citroengeuren bij handelingen gericht op de nestkast tijdens de pre-conditioning testfase (Gemiddelde ± SEM citroen 2.03 ± 0.48, controle 1.95 ± 0..50, t(3) = 0.151, ns) maar een significant verschil tussen citroen- en controlevoorwaarden in de testfase na conditionering (citroen 17.5 ± 3.4, controle 1.75 ± 0.85, t(3) = 4.70, p = 0.018, Figuur 2). In tegenstelling tot het box-directed gedrag was er geen verschil in voortbeweging tussen de citroen- en geen citroenproeven in beide voorbehandelingen (citroen 28.5 ± 5.83, controle 29.1 ± 7.43, t (3) = 0.130, ns) of na-conditioneringsfasen (citroen 23.1 ± 4.97, controle 28.9 ± 9.52, t (3) = 0.764, ns, Figuur 3). We hebben nooit erecties waargenomen in pre-conditioning trials of in de post-conditioning controleproeven. Er werden echter erecties waargenomen op een gemiddelde van 79.2 ± 14.4% van de citroensporen postconditioning (t(3) = 6.33, p = 0.008, Figuur 4). Snelheid van krassen verschilde niet tussen citroen en controle in de voorconditioneringsfase (citroen 25.1 ± 7.36, controle 18.0 ± 3.52, t (3) = 1.54, ns) maar verschilde in de na-conditioneringsfase (citroen 41.0 ± 8.23, controle 18 ± 4.76, t (3) = 4.00, p = 0.028, Figuur 5).

Figuur 2 

Bedoeld box-gestuurd gedrag per trial (kijk, snuif, touch) in pre-conditioning en post-conditioning fasen. Box-directed gedrag in de citroenroutes van de post-conditioneringsfase is aanzienlijk groter dan in de controleproeven (p = 0.018).
Figuur 3 

Gemiddeld voortbewegingsgedrag per spoor in de fasen voorafgaand aan de conditionering en na de conditionering. Er zijn geen significante verschillen tussen citroen- en controleproeven voor beide fasen.
Figuur 4 

Gemiddeld percentage van onderzoeken voor en na conditionering waarbij een erectie werd waargenomen. Er waren beduidend meer sessies met erectie dan met citroen in de postconditioning-onderzoeken (p = 0.008).
Figuur 5 

Gemiddelde krasratio per proef in de fasen voorafgaand aan de conditionering en na de conditionering. Er waren aanzienlijk meer krassen op citroenproeven dan controleproeven in de fase na conditionering (p = 0.028).

Discussie

Deze studie laat zien dat mannelijke zijdeaapjes met succes kunnen worden geconditioneerd om seksuele reacties te laten zien op een willekeurige olfactorische cue, citroengeur. Het is belangrijk om erop te wijzen dat de geconditioneerde stimulus, citroengeur, gepaard was met een periode voorafgaand aan het verschijnen van een potentiële partner en niet aanwezig was toen het vrouwtje beschikbaar was voor copulatie. De toegenomen nabijheid van de stimulusbox in de fase na de conditionering is vergelijkbaar met een geconditioneerde plaatsvoorkeur die in sommige andere onderzoeken is aangetoond (bijv Meisel & Joppa, 1994). Geen van de mannetjes vertoonde een erectie op een pre-conditioning citroen- of controleproef of op een postconditioning controleproef. Er werden echter erecties waargenomen op een gemiddelde van 79.2% van de postconditioning-onderzoeken die duidden op duidelijk geconditioneerde seksuele opwinding voor de citroengeur bij afwezigheid van enige signalen van een vrouw. Aldus toonden de zijdeaapjes robuuste en functioneel geschikte anticiperende gedragsreacties tegen citroengeuren na conditionering. Dit resultaat toont aan dat zijdeaapjes in staat zijn om een ​​nieuwe olfactorische cue te associëren met toegang tot een peri-ovulatoire vrouw.

Omdat de nabehandelingsexperimenten vijf dagen na het einde van de conditionering begonnen en gedurende vier dagen werden voortgezet, waren de effecten van conditionering relatief langdurig. In andere studies met niet-humane dieren werden de testtests onmiddellijk na de laatste conditioneringsonderzoeken toegediend of uiterlijk één dag na de conditionering (bijv. Domjan et al. 1988, Hollis et al. 1989, Hollis et al. 1997; Kippin c.s., 1998; Zamble c.s.., 1985, 1986).

Hoewel twee van de vier mannen in onze studie seksueel naïef waren, was er geen verschil tussen deze mannen en ervaren, gepaarde mannetjes in aantallen copulaties (alle mannetjes coproduceerden zich tot ejaculatie met alle vrouwtjes op conditioneringsonderzoeken) noch waren er duidelijke gedragsverschillen in de post. -conditioning proeven. Seksueel naïeve penseelaapjes waren even opgewonden en zo gemakkelijk te conditioneren als seksueel ervaren mannen.

Een enigszins raadselachtig resultaat is de aanzienlijke toename van het krassend gedrag op postconditionering na citroenpaden. Krabben is geïdentificeerd als een gedrag dat wijst op angst in studies over een nauw verwante soort ((Barros et al. 2000). Een mogelijke reden voor een verhoogde mate van krabben bij citroenproeven na conditionering is dat tijdens conditionering mannen verwachten te copuleren met een vrouwtje na de aanwezigheid van citroengeur en dan bij postconditioneringstudies geen vrouwtjes in de doos aanwezig zijn en er daarom geen beschikbaar zijn voor copulatie. Er is extra onderzoek nodig om dit resultaat beter te begrijpen.

Zowel gewone zijdeaapjes als tamarines met een katoenoppervlak hebben een onderscheid gevonden tussen geuren van peri-ovulatoire en niet-ovulatoire vrouwtjes met verhoogde seksuele opwinding en testosteronafgifte (Smith en Abbott, 1998, Ziegler c.s.. 1993, 2005). Peri-ovulatoire geuren kunnen het mediale preoptische gebied en de voorste hypothalamus activeren bij gewone zijdeaapjes, zoals te zien is aan de hand van functionele magnetische resonantie beeldvorming (Ferris c.s.., 2001).

Het tonen van seksuele conditionering aan een willekeurige geur helpt echter om een ​​schijnbare paradox over gewone zijdeaapjes op te lossen. In zowel captive als veldstudies (Anzenberger, 1985, Digby, 1999; Evans, 1983; Lazaro-Perea, 2001) gewone zijdeaapjes houden zich bezig met verkering en extrapoppelende copulatie met dieren uit andere groepen, maar een hechte band lijkt essentieel voor de succesvolle opvoeding van jongeren, omdat vaders intensieve ouderlijke zorg verlenen. Onder dergelijke omstandigheden zou gedrag dat zekerheid van vaderschap zou communiceren belangrijk zijn. Mannelijk seksueel gedrag met andere vrouwtjes in gevangenschap is beperkt wanneer mannen visueel toegang hebben tot hun partner (Anzenberger, 1985) en in het wild, hoewel volwassen mannetjes zijn waargenomen in extra-groepscopulaties wanneer afhankelijke baby's niet aanwezig zijn, broedende vrouwtjes zich niet bezighouden met extra-groepscopulatie (Lazaro-Perea, 2001), sommige niet-broedende vrouwen die deelnemen aan extra-groep-copulaties kunnen zwanger worden, maar zijn niet in staat om met succes achtergebleven baby's te krijgen (Digby 1995; Roda & Medes Pontes 1998; Lazaro-Perea c.s. 2000; Melo c.s. 2003; Arruda c.s. 2005; Sousa c.s. 2005; Bezerra c.s. 2007), met zekerheid van vaderschap. De aanvullende feiten dat (1) vaders niet reageren op geuren van nieuwe, peri-ovulatoire vrouwen door geen gedragsinteresse en gebrek aan toename van testosteron te tonen, zoals aangetoond door niet-vadermannetjes (Ziegler c.s., 2005) en (2) geuren van nieuwe vrouwtjes induceren de activering van hersengebieden die betrokken zijn bij geheugen, motivatie en evaluatie (Ferris et al. 2004) beide suggereren dat seksueel gedrag van mannelijke zijdeaapjes niet wordt aangedreven door een opwindend feromoon dat wordt uitgescheiden door een peri-ovulatoire vrouw. In plaats daarvan moeten andere processen worden betrokken.

We stellen voor (als Goldfoot (1981) deed voor makaken) dat de aanwijzingen die mannelijk marmoset seksueel gedrag bevorderen multivariate zijn en de sociale toestand van een mannetje impliceren, of enig of in paren gerangschikt, een vader of niet een vader en ook dat de mannetjes over specifieke richtsnoeren leren met betrekking tot hun eigen partners niet alleen geur specifieke aanwijzingen, maar ook vocale en visuele aanwijzingen. Let daar op Anzenberger (1985) ontdekte dat de zichtbare aanwezigheid van een partner voldoende was om verkering van een nieuw vrouwtje te belemmeren.

Studies van verschillende soorten zijdeaapjes en tamarins hebben individuele herkenning door geur alleen gerapporteerd (zie Epple, 1986 ter beoordeling) en de huidige studie laat zien dat mannen kunnen leren om willekeurige geuraanwijzingen te associëren met seksuele ervaring, wat suggereert dat mannen aanwijzingen kunnen leren om hun partner te identificeren door middel van seksuele interacties. Het zal een interessant en belangrijk onderwerp zijn voor toekomstig onderzoek om de neurale respons van mannelijke zijdeaapjes op geuren en andere zintuiglijke signalen van hun eigen partners en van vrouwelijke vrouwen te onderzoeken als een functie van de sociale status van de man.

Dankwoord

Ondersteund door National Institutes of Health Grants MH058700 aan Craig F. Ferris, MH035215 aan Charles T. Snowdon en Toni E. Ziegler en RR00167 aan het Wisconsin National Primate Research Center.

Referenties

  1. Akins CK. De rol van Pavlovische conditionering in seksueel gedrag: een vergelijkende analyse van menselijke en niet-menselijke dieren. Int J Comp Psych. 2004, 17: 241-262.
  2. Anzenberger G. Hoe vreemdere ontmoetingen van gewone zijdeaapjes (Callithrix jacchus jacchus) worden beïnvloed door gezinsleden: de kwaliteit van het gedrag. Folia Primatol. 1985, 45: 204-224.
  3. Arruda MF, Araujo A, Sousa MB, Albuquerque FS, Albuquerque AC, Yamamoto ME. Twee fokdieren in vrijlevende groepen wijzen niet altijd op polygynie: alternatieve ondergeschikte vrouwelijke strategieën bij gewone zijdeaapjes (Callithrix jacchus) Folia Primatol. 2005, 76: 10-20. [PubMed]
  4. Barros M, Boere V, Huston JP, Tomaz C. Angst en angst meten in de marmoset (Callithrix penicillata) met een nieuw predator-confrontatiemodel: effect van Diazepam. Gedrag Brain Res. 2000, 108: 205-211. [PubMed]
  5. Bezerra BM, Da Silva Souto A, Schiel N. Infanticide en kannibalisme in een vrij variërende groep met veelvuldig fokken van gewone zijdeaapjes (Callithrix jacchus) Am J Primatol. 2007, 69: 945-952. [PubMed]
  6. Beide S, Spiering M, Everard W, Laan E. Seksueel gedrag en ontvankelijkheid voor seksuele prikkels na door laboratorium veroorzaakte seksuele opwinding. J Sex Res. 2004, 41: 242-258. [PubMed]
  7. Cilia J, Piper DC. Marmoset conspecifieke confrontatie: een op ethologie gebaseerd angstmodel. Pharmacol Biochem Behav. 1997, 58: 85-91. [PubMed]
  8. Crowley WR, Poplow HB, Ward OB., Jr Van blindheid tot nop: het copulatiegedrag veroorzaakt door geconditioneerde opwinding bij seksueel niet-actieve mannelijke ratten. Physiol Behav. 1973, 10: 391-394. [PubMed]
  9. Digby LJ. Kinderopvang, kindermoord en vrouwelijke reproductiestrategieën in polygyne groepen van gewone zijdeaapjes (Callitrhrix jacchus) Gedrag Ecol Sociobiol. 1995, 37: 51-61.
  10. Digby LJ. Seksueel gedrag en extragroup-copulaties in een wilde populatie van gewone zijdeaapjes (Callithrix jacchus) Folia Primatol. 1999, 70: 136-145. [PubMed]
  11. Domjan M, Blesbois E, Williams J. De adaptieve betekenis van seksuele conditionering, Psych. Sci. 1998, 9: 411-415.
  12. Domjan M, O'Vary D, Greene P. Conditionering van appetiterend en consumerend seksueel gedrag bij mannelijke Japanse kwartels. J Exp Anal Behav. 1988, 50: 505-519. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  13. Epple G. Communicatie door chemische signalen. In: Mitchell G, Erwin J, redacteuren. Comparative Primate Biology, Vol. 2A-gedrag, instandhouding en ecologie. Alan R. Liss; New York: 1986. pp. 531-580.
  14. Evans S. De paarband van de gewone ouistiti, Callithrix jacchus: een experimenteel onderzoek. Anim Behav. 1983, 31: 651-658.
  15. Ferris CF, Snowdon CT, King JA, Duong TQ, Ziegler TE, Ugurbil K, Ludwig R, Schultz-Darken NJ, Wu Z, Olson DP, Sullivan JM, Jr, Tannenbaum PL, Vaughn JT. Functionele beeldvorming van hersenactiviteit bij bewuste apen die reageren op seksueel opwindende signalen. NeuoReport. 2001, 12: 2231-2236. [PubMed]
  16. Ferris CF, Snowdon CT, King JA, Sullivan JM, Jr, Ziegler TE, Olson DP, Schultz-Darken NJ, Tannenbaum PL, Ludwig R, Wu Z, Einspanier A, Vaughn JT, Duong TQ. Activering van neurale paden geassocieerd met seksuele opwinding bij niet-menselijke primaten. J Mag Res Imag. 2004, 19: 168-175. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  17. Goldfoot DA. Olfactie, seksueel gedrag en de hypothese van feromonen bij rhesusapen: een kritiek. Ben zoool. 1981, 21: 153-164.
  18. Hoffmann H, Janssen E, Turner SL. Klassieke conditionering van seksuele opwinding bij vrouwen en mannen: effecten van verschillend bewustzijn en biologische relevantie van geconditioneerde stimulus. Arch Sex Behav. 2004, 33: 43-53. [PubMed]
  19. Hollis KL, Colbert EL, Naura M. Het biologisch functioneren van Pavlovische conditionering: een mechanisme voor het paringsucces in de blauwe goema (Trichogaster tricopterus), J. Comp. Psych. 1989, 103: 115-121.
  20. Hollis KL, Pharr VL, Dumas MJ, Britton GB, Field J. Klassieke conditionering biedt het vaderschapsvoordeel voor territoriale mannelijke blauwe gouramis (Trichogaster tricopterus) J Comp Psych. 1997, 111: 219-225.
  21. Johnston RE, Zahorik DM, Immler K, Zakon H. Veranderingen van mannelijk seksueel gedrag door aangeleerde aversies tegen de vaginale secretie van de hamster. J Comp Physiol Psych. 1978, 92: 85-93. [PubMed]
  22. Kippin TE, Talianakis S, Schattmann L, Bartholomew S, Pfaus JG. Olfactorische conditionering van seksueel gedrag bij de mannelijke rat (Bruine rat) J Comp Psych. 1998, 112: 389-399.
  23. Lalumière ML, Quinsey VL. Pavloviaanse conditionering van seksuele interesses bij menselijke mannen. Arch Sex Behav. 1998, 27: 241-252. [PubMed]
  24. Lazaro-Perea C. Intergroepinteracties in wilde veel voorkomende zijdeaapjes, Callithrix jacchus: territoriale verdediging en beoordeling van buren. Anim Behav. 2001, 62: 11-21.
  25. Lazaro-Perea C, Castro CSS, Harrison R, Araujo A, Arruda MF, Snowdon CT. Gedrags- en demografische veranderingen als gevolg van het verlies van het fokpoesje in coöperatief fokkende zijdeaapjes. Gedrag Ecol Sociobiol. 2000, 48: 137-146.
  26. Letourneau EJ, O'Donohue W. Klassieke conditionering van seksuele opwinding bij vrouwen. Arch Sex Behav. 1997, 26: 63-78. [PubMed]
  27. Lloyd SAC, Dixson AG. Effecten van hypothalamische laesies op het seksuele en sociale gedrag van de mannelijke gewone marmoset (Callithrix jacchus) Brain Res. 1988, 463: 317-329. [PubMed]
  28. McDonnell SM, Kenney RM, Keckly PE, Garcia MC. Geconditioneerde onderdrukking van seksueel gedrag bij hengsten en omkering met diazepam. Physiol Behav. 1985, 34: 951-956. [PubMed]
  29. Meisel RL, Joppa MA. Geconditioneerde plaatsvoorkeur bij vrouwelijke hamsters na agressieve of seksuele ontmoetingen. Physiol Behav. 1994, 56: 1115-1118. [PubMed]
  30. Melo L, Mendes Pontes AR, Montiero da Cruz MA. Infanticide en kannibalisme in wilde veel voorkomende zijdeaapjes. Folia Primatol. 2003, 74: 48-50. [PubMed]
  31. Michael RP, Keverne EB. Feromonen in communicatie van seksuele status bij primaten. Natuur. 1968, 218: 746-749. [PubMed]
  32. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Conditionering en seksueel gedrag: een beoordeling. Horm Behav. 2001, 40: 291-321. [PubMed]
  33. Pfaus JG, Kippin TE, Coria-Avila G. Wat kunnen diermodellen ons vertellen over de menselijke seksuele respons? Ann Rev Sex Res. 2003, 14: 1-63. [PubMed]
  34. Roda SA, Pontes AR. Polygynie en infanticide bij gewone zijdeaapjes in een fragment van het Atlantische bos van Brazilië. Folia Primatol. 1998, 69: 372-376. [PubMed]
  35. Saltzman W, Schultz-Darken NJ, Scheffler G, Wagner F, Abbott D. Sociale en reproductieve invloeden op plasma-cortisol bij vrouwelijke marmoset-apen. Physiol Behav. 1994, 56: 801-810. [PubMed]
  36. Smith TE, Abbott DH. Gedragsonderscheid tussen omgevingsgeur van peri-ovulatoire dominante en anovulatoire vrouwelijke veelzijdige zijdeaapjes (Callithrix jacchus) Am J Primatol. 1998, 46: 265-284. [PubMed]
  37. Sousa MB, Alburqueque AC, da Alburqueque FS, Araujo A, Yamamoto ME, de Arruda MF. Gedragsstrategieën en hormonale profielen van dominante en ondergeschikte gewone ouistiti (Callithrix jacchus) vrouwtjes in wilde monogame groepen. Am J Primatol. 2005, 67: 37-50. [PubMed]
  38. Zamble E, Hadad GM, Mitchell JB, Cutmore TRH. Pavloviaanse conditionering van seksuele opwinding: effecten van de eerste en tweede orde. J Exp Psych: Anim Behav Proc. 1985, 11: 598-610. [PubMed]
  39. Zamble E, Mitchell JB, Findlay H. Pavlovische conditionering van seksuele opwinding: parametrische en achtergrondmanipulaties. J Exp Psych: Anim Behav Proc. 1986, 12: 403-411. [PubMed]
  40. Ziegler TE, Epple G, Snowdon CT, Porter TA, Belcher AM, Kuderling L. Detectie van de chemische signalen van de eisprong in de tamarine met katoen, Saguinus oedipus. Anim Behav. 1993, 45: 313-322.
  41. Ziegler TE, Jacoris S, Snowdon CT. Seksuele communicatie tussen mannelijke en vrouwelijke katoenen top-tamarins (Saguinus oedipus) en de relatie ervan tot kinderopvang. Am J Primatol. 2004, 64: 57-69. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  42. Ziegler TE, Schultz-Darken NJ, Scott JJ, Snowdon CT, Ferris CF. Neuro-endocriene reactie op vrouwelijke ovulatoire geuren hangt af van de sociale toestand bij mannelijke, gemeenschappelijke zijdeaapjes, Callithrix jacchusHorm. Behav. 2005, 47: 56-64. [PubMed]