Seksuell belønning hos hannrotter: effekter av seksuell erfaring på betingede stedpreferanser assosiert med utløsning og intromissjoner (2009)

Horm Behav. 2009 Jan; 55 (1): 93-7. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2008.08.012. Epub 2008 Sep 12.

Tenk CM1, Wilson H, Zhang Q, Pitchers KK, Kjøle LM.

Abstrakt

Ulike adferdsmodeller og studier har gitt bevis som tyder på at mannlig rotte seksuell oppførsel har givende og forsterkende egenskaper. Det er imidlertid lite informasjon om de givende verdiene til de ulike komponentene i seksuell oppførsel. Derfor brukte denne studien et CPP-paradigme for å behandle hvorvidt utløsning og intromissjoner varierer i sine givende incentivverdier. Vi diskuterte også om differensierende verdier var avhengig av tidligere seksuell opplevelse. Seksuelt naive og erfarne menn mottok en sammenkobling av enten intromissjoner eller utløsning med et av kamrene i CPP-boksen. Mengden tid brukt i hvert kammer av CPP-apparatet etter konditionering ble deretter målt. Både seksuelt naive og seksuelt erfarne menn dannet en CPP for utløsning, mens bare seksuelt naive, og ikke seksuelt erfarne, dannet menn en CPP for intromissjoner. Videre resulterte i flere sammenkoblinger av ejakulasjon med det angitte kammer hos seksuelt naive menn i en CPP i forhold til kontrollkammeret parret med visning av intromissjoner. Disse dataene støtter hypotesen om at det er et hierarki av givende seksuell oppførsel, hvor utløsning er den mest givende komponenten, og at den givende incitamentverdien av andre komponenter av seksuell oppførsel er avhengig av tidligere seksuell opplevelse.

Forlagets endelige redigerte versjon av denne artikkelen er tilgjengelig på Horm Behav
Se andre artikler i PMC som sitere den publiserte artikkelen.

Abstrakt

Ulike adferdsmodeller og studier har gitt bevis som tyder på at mannlig rotte seksuell oppførsel har givende og forsterkende egenskaper. Det er imidlertid lite informasjon om de givende verdiene til de ulike komponentene i seksuell oppførsel. Derfor brukte denne studien et CPP-paradigme for å behandle hvorvidt utløsning og intromissjoner varierer i sine givende incentivverdier. Vi diskuterte også om differensierende verdier var avhengig av tidligere seksuell opplevelse. Seksuelt naive og erfarne menn mottok en sammenkobling av enten intromissjoner eller utløsning med et av kamrene i CPP-boksen. Mengden tid brukt i hvert kammer av CPP-apparatet etter konditionering ble deretter målt. Både seksuelt naive og seksuelt erfarne hanner dannet en CPP for utløsning, mens menn bare var seksuelt naive og ikke seksuelt erfarne, dannet en CPP for intromissjoner. Videre resulterte i flere sammenkoblinger av ejakulasjon med det angitte kammer hos seksuelt naive menn i en CPP i forhold til kontrollkammeret parret med visning av intromissjoner. Disse dataene støtter hypotesen om at det er et hierarki av givende seksuell oppførsel, hvor utløsning er den mest givende komponenten, og at den givende incitamentverdien av andre komponenter av seksuell oppførsel er avhengig av tidligere seksuell opplevelse.

nøkkelord: belønning, betinget stedpreferanse, kopiering, seksuell oppførsel, assosiativ læring

Introduksjon

Hos mannlige gnagere er seksuell oppførsel en givende og forsterkende atferd, som består av ulike elementer, inkludert anogenitale undersøkelser, monteringer, intromissjoner og utløsning. Ejakulasjon ser ut til å være den mest forsterkende komponenten av seksuell oppførsel (Coolen et al., 2004; for gjennomgang se Pfaus og Phillips, 1991). For eksempel, i motsetning til menn tillatt å bare intromit eller mount, men ikke ejakulere, fikk menn tillatelse til å kopulere til utløsning utviklet raskere kjørerhastigheter i T-labyrinter (Kagan, 1955), rett-arm bane (Lopez et al., 1955), eller hindre klatring (Sheffield et al., 1951). I tillegg er utløsning viktig for dannelsen av betingede kopulatoriske preferanser. Det vil si at foreningen av en ny lukt med en mottakelig kvinne fører til en preferanse for, så vel som forenklet seksuell oppførsel mot, en likedans duftende kvinne hos menn tillates å kopiere til utløsning, men ikke hos menn tillatt å vise intromisjoner uten utløsningKippin og Pfaus, 2001).

De givende aspektene ved kopiering har blitt demonstrert ved hjelp av et CPP-paradigmet (CPP)Pfaus og Phillips, 1991). CPP-paradigmetiltakene tilnærmer seg svar på miljøstimuli som tidligere har vært parret med forsterkende hendelser, og kan brukes til å evaluere incentivverdien av disse givende hendelsene og belønningsrelaterte stimuli (Carr et al., 1989). Apparatet som brukes til å demonstrere CPP, består vanligvis av karakteristiske rom som er parret differensielt med ubetingede stimuli: den ene siden er parret med kopiering til utløsning, mens den andre siden er parret med ingenting eller en kontrollmanipulering. Faktisk er hanrotter som får lov til å kopulere til utløsning, en preferanse for rommet som er parret med denne oppførselen (Agmo og Berenfeld, 1990; Martinez og Paredes, 2001). Det er imidlertid ikke kjent om utviklingen av CPP er avhengig av utløsning av utløsning, eller hvis visning av intromissjoner er tilstrekkelig. Vi antar at utløsning er mer givende i forhold til andre elementer av seksuell oppførsel gitt de tidligere studiene som viser sine større insentivegenskaper.

Således undersøkte det nåværende settet av eksperter om utløsning er mer givende enn visning av flere intromissjoner ved hjelp av CPP-paradigmet. Videre ble påvirkning av seksuell erfaring på den givende verdien av intromissjoner eller utløsning undersøkt.

Materialer og metoder

dyr

Voksne mannlige Sprague Dawley-rotter (250-350g) ble oppnådd fra Harlan-laboratorier (Indianapolis, IN, USA) eller Charles River (Senneville, QC, Canada) og enkelt plassert på en 12-timers reversert lys / mørk syklus (lys utenfor 10 ). Mat og vann var tilgjengelig til enhver tid unntatt under oppførselstesting. Stimuløse kvinner ble ovariectomized og implantert med subkutane 5% 17-P-estradiolbenzoat Silastisk kapsler (1.98 mm indre diameter, 0.5 cm lengde, Dow Corning Corporation, MI, USA). Seksuell mottakelse ble indusert ved subkutane injeksjoner av progesteron (500 μg i 0.1 ml sesamolje) ca. fire timer før parringstimer. Alle prosedyrer ble godkjent av Dyrpleie- og brukskomiteen ved University of Cincinnati, University of Western Ontario Animal Care Committee, og i samsvar med NIH- og CCAC-retningslinjene for hvirveldyr i forskning.

Konditionert stedpreferanseapparat

CPP-apparatet (Med Associates, Vermont, USA) besto av to testkamre (28 × 22 × 21 cm) separert av et sentralt rom (13 × 22 × 21 cm). Chambers ble differensiert av både visuelle og taktile tegn. Ett testkammer hadde hvite vegger og metallgittergulv, mens den andre hadde svarte vegger og parallelle bargulv. Det sentrale rommet besto av gråvegger og et jevnt grått gulv. Dører på begge sider av det sentrale rommet adskilt kamrene og kunne heves for å tillate dyrene fri bevegelse gjennom apparatet, eller senket for å begrense dem til et bestemt område.

Behavioral condition og testing

All testing fant sted i mørk fase (tre til seks timer etter lys av). Initial baseline preferanser ble bestemt på dag ett av eksperimentet ved en pretest hvor hvert dyr ble gitt fri tilgang til alle kamre i CPP-apparatet i 15 minutter. Emner ble videoopptatt, og tid brukt i hvert kammer ble analysert ved hjelp av Microscoft Excel Custom Macro Program. Et dyr ble ansett som til stede i et kammer dersom hele stammen av dyrets kropp, inkludert hofter, befant seg i det kammeret. Kammeret der dyret brukte mindre tid (den i utgangspunktet ikke-foretrukne side) ble betegnet den kjønnsparerte siden, og den andre siden (den først foretrukne siden) ble betegnet kontrollsiden. Konditionering fant sted på dagene to og tre. Under sexkjølingsdagen døde dyrene med en mottakelig kvinne i sitt hjem bur, så ble de umiddelbart overført til sexparret kammeret i CPP-apparatet i 30 minutter. Under kontrollkondisjoneringsdagen ble dyr tatt direkte fra deres hjembur og plassert i kontrollkammeret til CPP-apparatet i 30 minutter. Halvparten av dyrene i hvert forsøk ble gitt sexparring på dag to og plassert i kontrollkammeret på dag tre. De resterende dyrene ble gitt kontrollparing på dag to og sexparingen på dag tre. Etter denne enkle kondisjoneringsprøven (bestående av de to kondisjonsdager) ble dyrets preferanse for kamrene revurdert ved bruk av en posttest på den endelige fjerde dagen, som var prosedyrisk identisk med pretestet.

Eksperimentelt design

Fire eksperimenter ble utført. Konditioneringsdesign og gruppe tall for hvert eksperiment er avbildet i Tabell 1. I det første forsøket fikk seksuelt naive menn enten utløsning (n = 10) eller intromissjoner (seks-åtte intromissjoner uten utløsning, n = 11) parret med det opprinnelig ikke-foretrukne kammeret, mens ingen kjønnsadferd ble parret med det først foretrukne kammeret. Visning av utløsning ble bestemt ut fra den karakteristiske motoriske oppførselen dyret viser ved utløsning, samt tilstedeværelsen av vaginalplugg i kvinnepartneren. I tillegg ble en kontrollgruppe tilsatt, bestående av hanner (n = 10) som ble utsatt for kamrene til CPP-apparatet etter håndtering og kontrollmanipulering, men uten parring, og dermed tjent som ustimulerte kontroller. I det andre eksperimentet ble seksuelt erfarne menn brukt. Disse mennene ble parret til en utløsning i fem parrings sesjoner før CPP-kondisjonering. Bare menn som viste utløsning i tre av disse fem øktene, ble inkludert i dette eksperimentet. Som i eksperiment 1 fikk disse seksuelt erfarne mennene kondisjonering med enten utløsning (n = 10) eller intromissjoner (seks-åtte intromissjoner uten utløsning, n = 10) parret med det opprinnelig ikke-foretrukne kammeret mens ingen kjønnshandling var parret med den andre kammer. I det tredje eksperimentet viste seksuelt naive menn (n = 8) utløsning sammen med det i utgangspunktet ikke-foretrukne kammeret og intromissjoner (seks-åtte intromissjoner uten utløsning) parret med det andre (kontroll) kammeret. Til slutt, i det fjerde eksperimentet viste menn som var seksuelt naive før dette forsøket (n = 10) utløsning eller intromissjoner (seks-åtte intromissjoner) parret med henholdsvis de opprinnelig ikke-foretrukne eller kontrollkamrene, som i det foregående eksperimentet. Men i dette siste forsøket ble kondisjoneringsfasen utvidet til seks kondisjoneringsdager, hvor hannene mottok alternative sammenkoblinger av utløsning eller intromissjoner (3 av hver sammenkobling). Halvparten av mennene mottok en utløsningssparing på den første kondisjoneringsdagen, og halvparten fikk en intromissjonsparing.

Tabell 1  

Konditioneringsdesign og gruppetall for hver av de fire seksuelle oppførselseksperimenter

Dataanalyse

Prøve- og posttestdataene samlet fra CPP-eksperimenter med seksuell oppførsel ble uttrykt som preferansepoeng (prosentandelen tid brukt i det sexparrede kammeret) og differansepunktet (tid brukt i det sexparrede kammer minus tid brukt i ikke-kammeret sexparret kammer). Parede t-tester ble brukt til å analysere betydningen av preferansepoeng og differansepoeng mellom pretest og posttest. I tillegg ble en Pearson Product Moment Correlation test brukt til å analysere en mulig sammenheng mellom antall intromissjoner og posttest preferanse score og forskjell score innenfor hvert eksperiment. Kriteriet for betydning ble satt til 0.05.

Resultater

Resultater fra det første eksperimentet viste at seksuelt naive menn kjøpte en betydelig CPP til det ejakulasjonsparende kammeret, som vist ved en sammenligning av tid brukt i kamrene under pretest og posttest (Fig. 1). Begge preferansepoengene (p= 0.023) og differansepoengene (p= 0.012) viste en betydelig økning i tiden brukt i det ejakulasjons-parrede kammeret. I tillegg kjøpte seksuelt naive menn også en betydelig CPP til intromisjon-parret kammer. Etter konditionering brukte naive menn betydelig mer tid i det intromisjon-parrede kammer enn kontrollkammeret (p= 0.006 preferanse score; p= 0.005 forskjell score; Fig. 1). Ustimulerte kontrollmenn utgjorde ingen preferanse (Preference score: Pretest versus Posttest: 35.8% ± 2.9 versus 38.3% ± 2.7, p = 0.47; forskjell score: Pretest versus Posttest: 168.4 sek ± 34.4 versus 152.4 sek ± 33.3, p = 0.71).

Figur 1  

En sammenkobling med utløsning av utløsning (A, B) eller intromissjoner (C, D) induserte CPP hos seksuelt naive menn. (A, C) preferansepoengsum, prosentandelen tid brukt i ejakulasjons- (A) eller intromissjons- (C) parret kammer. (B, D) forskjell score, tid ...

Resultater fra det andre eksperimentet viste at menn som fikk seksuell erfaring før CPP-testing, også dannet en CPP i det ejakulasjonsparende kammeret, som vist ved en signifikant økning i begge preferansepoengene (p<0.001) og differansescore (p<0.001; Fig. 2). Imidlertid, i motsetning til funnene hos seksuelt naive menn, dannet ikke seksuelt erfarne menn en CPP til det intromissjonsparede kammeret. Verken preferansepoengsummen (p= 0.183) eller forskjellen score (p= 0.235) betydelig endret etter kondisjonering (Fig. 2).

Figur 2  

En sammenkobling med utløsning av utløsning (A, C), men ikke med intromissjoner (C, D) indusert CPP hos seksuelt erfarne menn. (A, C) preferansepoengsum, prosentandelen tid brukt i ejakulasjons- (A) eller intromissjons- (C) parret kammer. (B, D) forskjell ...

I det tredje og fjerde eksperimentet ble hypotesen om at utløsning er mer givende sammenlignet med intromissjoner, testet. Resultatene av disse studiene viste først at menn som var seksuelt naive før CPP-testing, ikke danner en CPP til det ejakulasjonsparede kammeret i forhold til det intromissjonsparede kammeret etter bare en sammenkobling av den respektive kjønnsadferd med kammeret (Fig. 3). Vi antydet at en enkelt sammenkobling av ejakulasjon og intromisjon ikke var tilstrekkelig til å indusere en forskjell i dannelse av CPP hos seksuelt naive dyr. Derfor ble et fjerde forsøk utført med en forlenget kondisjonstid bestående av tre av hver type kondisjoneringsforsøk. Faktisk, etter tre sammenkoblinger hver av intromissjoner og utløsning, viste menn en betydelig økning i både preferanse- og forskjellstallene (p<0.001 for preferanse- og forskjellsscore Fig. 3) for utløsningsparet i forhold til det intromisjonsparrede kammeret. Således, med flere sammenkoblinger, induserte utløsning dannelsen av en CPP sammenlignet med visning av intromisjoner uten utløsning.

Figur 3  

En sammenkobling med utløsning av utløsning forårsaket ikke CPP hos seksuelt naive menn når kontrollkammeret var parret med visning av intromissjoner (A, B). I kontrast, menn som var seksuelt naive før oppstart av condition oppnådd ...

I hver av forsøkene, da sammenkoblinger ble utført med visning av intromissjoner, ble menn tillatt å vise 6-8 intromisjoner, da dette nøye samsvarer med antall intromissjoner som normalt foregår før utløsning (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 2003a). Faktisk viste mange menn i gruppene med utløsning, 8 eller færre intromisjoner før utløsning. Imidlertid viste noen menn i hver av forsøkene mer enn 8-intromisjoner før utløsning. For å utelukke en positiv sammenheng mellom antall intromissjoner og dannelse av CPP ble det derfor utført en korrelasjonsanalyse. Denne analysen viste at det ikke var noen korrelasjoner i noen av forsøkene mellom antall intromissjoner og uttrykk for CPP.

Diskusjon

Den nåværende studien testet hypotesene at utløsning har en større givende verdi sammenlignet med visning av intromissjoner når de undersøkes ved hjelp av CPP-paradigmet, og at seksuell opplevelse påvirker de givende egenskapene til intromissjoner. Faktisk ble det demonstrert at utløsning, men ikke intromissjoner resulterte i oppkjøpet av CPP hos seksuelt erfarne dyr. Videre kjøpte seksuelt naive menn en CPP for et ejakulasjons-parret miljø over et intromisjon-parret miljø. Seksuell erfaring påvirket den givende verdien av intromisjoner (uten utløsning), siden utvisning av utløsning bare ble funnet å være avgjørende for CPP hos seksuelt erfarne menn, da seksuelt naive menn utviklet CPP etter intromisjoner samt utløsning.

CPP er et veletablert paradigme som brukes til å studere de givende egenskapene til seksuell atferd (Hughes et al., 1990; Mehrara og Baum, 1990; Miller og Baum, 1987). To variasjoner i CPP-prosedyren, postpopulatorisk CPP og kopulatorisk CPP, avhenger av om parringen foregår i CPP-kammeret eller ikke (Pfaus et al., 2001). I den første prosedyren, som ble brukt i den nåværende studien, får hanrotter å kopiere seg i en egen arena og deretter overføres umiddelbart til et særegent rom i CPP-apparatet. I den andre prosedyren tillates kopiering til utløsning i selve CPP-kammeret. Begge prosedyrene gir robust og pålitelig CPP. Imidlertid ble postpopulatorisk CPP brukt i den foreliggende studien for å eliminere en mulig påvirkning av forventning om seksuell belønning for dannelsen av CPP. Når hanrotter blir utsatt for miljømessige tegn som er forbundet med tidligere seksuell oppførsel, blir mesolimbic systemet aktivert (Balfour et al., 2004) antagelig reflekterer forventning som svar på de betingede signalene. Bruken av et copulatorisk CPP-paradigme vil derfor føre til påvirkning av eksponering for betingede signaler forbundet med tidligere seksuell erfaring i CPP-kammeret. For å isolere rollen av intromisjoner og ejakulasjon hos seksuelt naive og erfarne dyr ved dannelse av CPP ble postpopulatorisk prosedyre anvendt.

En annen variabel i CPP-eksperimenter er antall kondisjonstester: Enten enkelt (Straiko et al., 2007) eller flere sammenkoblinger (Garcia Horsman og Paredes, 2004; Hughes et al., 1990; Miller og Baum, 1987) resulterer i parning-indusert CPP. Siden et mål for den nåværende studien var å undersøke påvirkning av seksuell erfaring på sexfremkalt CPP, ble enkeltparringer benyttet for de fleste forsøkene for å hindre å nå et tak på parringsinducert CPP. Faktisk bekreftet resultatene våre tidligere studier (Agmo og Berenfeld, 1990) at en enkelt paring av utløsning til et miljø, er tilstrekkelig for oppkjøpet av CPP hos menn.

I dagens eksperimenter kjøpte seksuelt naive menn en CPP for et ejakulasjonsparametre over et intromisjonsparert miljø som indikerer at utløsning har en større belønningsverdi enn intromissjoner. Dette resultatet er i tråd med tidligere lærings- / forsterkningsstudier i T-labyrinter (Kagan, 1955), rett-arm bane (Lopez et al., 1955), eller hindre klatring (Sheffield et al., 1951), som viser at utløsning er mer forsterkende enn fester eller introksjoner alene. I tillegg er utløsning viktig for dannelsen av betingede kopulatoriske preferanser (Kippin og Pfaus, 2001). Sammen, disse funnene støtter hypotesen fremsatt av Crawford et. al. (1993) at "styrken av kjønn som forsterker er direkte relatert til i hvilken grad fagene fullfører den kopulerende oppførselssekvensen".

I det foreliggende eksperimentet krevde preferansen for ejakulasjonsassosiert miljø over intromissjons-parret kammer flere konditioneringsforsøk, og en enkelt sammenkobling var ikke tilstrekkelig til å indusere CPP. En forklaring er at i seksuelt naive dyr, er en sammenkobling av hver ikke tilstrekkelig til å skille mellom den givende verdien av utløsning og intromissjoner. En annen forklaring kan være at de givende egenskapene til intromissjoner reduseres med seksuell erfaring, i samsvar med funnet at utløsning er avgjørende for CPP hos seksuelt erfarne menn mens intromisjoner induserer CPP hos seksuelt naive dyr.

Funnet om at utløsning har større belønningsegenskaper enn intromissjoner, støtter hypotesen om at det finnes separate nevrale veier for behandling av utløsningsrelaterte eller intromissjonsrelaterte signaler. Til støtte for denne hypotesen har flere studier i rotte, hamster og gerbil som bruker Fos som markør for nevral aktivering, vist nerveaktivering spesifikt fremkalt av utløsning, men ikke ved montering eller intromissjoner, i små subregioner av medial amygdala, bed-kjernen av Stria-terminalen, preoptisk område og posterior intralaminære thalamus (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 1997; Coolen et al., 2003a; Heeb og Yahr, 1996; Kollack-Walker og Newman, 1997). Vi har nylig testet om disse ejakulasjonsaktiverte områdene mottar innganger fra lumbosakral ryggmargen og demonstreres ved hjelp av retrograd sporing og hemiseksjoner at den ejakulasjonsaktiverte delregionen av den bakre intralaminære thalamus, dvs. medial subparafascicular thalaminkjernen (mSPFp) mottar en unik inngang fra en populasjon av nevroner i lumbale ryggmargen (Coolen et al., 2003a; Coolen et al., 2003b; Ju et al., 1987; Truitt et al., 2003b). Disse cellene uttrykker i sin tur Fos spesifikt med utløsning, men ikke med mounts eller intromissjoner, til støtte for deres rolle i behandlingen av utløsningsrelaterte tegnTruitt et al., 2003a). Videre er denne populasjonen av lumbale mSPFp-projiserende celler i den anatomiske posisjon for å motta ejakulasjonsrelaterte sensoriske innganger fra perifere organer og uttrykke mange neuropeptider, inkludert galanin, cholecystokinin og opioid-enkefalin (Coolen et al., 2003b; Ju et al., 1987; Nicholas et al., 1999). For tiden er det ukjent om denne vei og nevrotransmittere i, bidrar funksjonelt til utløsning-indusert oppførsel, som CPP.

Sammendrag viser de nåværende resultatene at utløsning er den mest givende komponenten av mannlig seksuell oppførsel hos rotter. Videre konkluderer vi at seksuell opplevelse påvirker de givende egenskapene til komponentene i seksuell oppførsel, dvs. intromissjoner, da intromissjoner induserer CPP i seksuelt naivt, men ikke hos seksuelt erfarne menn.

Erkjennelsene

Denne forskningen ble støttet av tilskudd fra National Institutes of Health (R01 DA014591) og kanadiske institutter for helseforskning til LMC.

Fotnoter

Ansvarsfraskrivelse: Dette er en PDF-fil av et unedited manuskript som har blitt akseptert for publisering. Som en tjeneste til våre kunder gir vi denne tidlige versjonen av manuskriptet. Manuskriptet vil gjennomgå copyediting, typeetting og gjennomgang av det resulterende beviset før det publiseres i sin endelige form. Vær oppmerksom på at under produksjonsprosessen kan det oppdages feil som kan påvirke innholdet, og alle juridiske ansvarsfraskrivelser som gjelder for journalen gjelder.

Referanser

  1. Agmo A, Berenfeld R. Forsterkende egenskaper av ejakulasjon i hannrotten: Opioids og dopaminers rolle. Behav Neurosci. 1990, 104: 177-182. [PubMed]
  2. Agmo A, Gomez M. Seksuell forsterkning er blokkert ved infusjon av naloxon i det mediale preoptiske området. Behav Neurosci. 1993, 107: 812-818. [PubMed]
  3. Balfour ME, Yu L, Coolen LM. Seksuell oppførsel og sexrelaterte miljøklipper aktiverer mesolimbic systemet hos hannrotter. Neuropsychopharmacology. 2004, 29: 718-730. [PubMed]
  4. Carr GD, Fibiger HC, Phillips AG. Konditionert stedpreferanse som et mål på narkotikabelønning. I: Liebman JM, Cooper SJ, redaktører. Den neurofarmakologiske grunnlaget for belønning. Oxford University Press; New York: 1989. pp. 264-319.
  5. Coolen LM, Allard J, Truitt WA, McKenna KE. Sentral regulering av utløsning. Fysiol Behav. 2004, 83: 203-215. [PubMed]
  6. Coolen LM, Olivier B, Peters HJ, Veening JG. Demonstrasjon av ejakulasjonsinducert nevral aktivitet i hanrottshjerne ved bruk av 5-HT1A agonist 8-OH-DPAT. Fysiol Behav. 1997, 62: 881-891. [PubMed]
  7. Coolen LM, Peters HJ, Veening JG. Fos immunoreaktivitet i rottehjernen etter forbrukselementer av seksuell oppførsel: en kjønnssammenligning. Brain Res. 1996, 738: 67-82. [PubMed]
  8. Coolen LM, Veening JG, Petersen DW, Shipley MT. Parvocellulær subparafascicular thalaminkjerne i rotte: anatomisk og funksjonell compartmentalisering. J Comp Neurol. 2003a, 463: 117-131. [PubMed]
  9. Coolen LM, Veening JG, Wells AB, Shipley MT. Berørte forbindelser av den parvocellulære subparafasculære thalaminkjernen i rotte: bevis for funksjonelle underoppdelinger. J Comp Neurol. 2003b, 463: 132-156. [PubMed]
  10. Garcia Horsman P, Paredes RG. Dopaminantagonister blokkerer ikke konditionert stedpreferanse indusert ved paced parringsadferd hos hunrotter. Behav Neurosci. 2004, 118: 356-364. [PubMed]
  11. Heeb MM, Yahr P. c-Fos immunoreaktivitet i det seksuelt dimorfe området av hypothalamus og tilhørende hjerneområder av mannlige gerbils etter eksponering for kjønnsrelaterte stimuli eller ytelse av spesifikk seksuell adferd. Neuroscience. 1996, 72: 1049-1071. [PubMed]
  12. Hughes AM, Everitt BJ, Herbert J. Sammenliknende effekter av preoptisk området infusjoner av opioidpeptider, lesjoner og kastrering på seksuell atferd hos hannrotter: studier av instrumentell oppførsel, betinget stedpreferanse og partnerpreferanse. Psykofarmakologi (Berl) 1990; 102: 243-256. [PubMed]
  13. Ju G, Melander T, Ceccatelli S, Hokfelt T, Frey P. Immunohistokjemisk bevis for en spinotalamisk bane som inneholder kolecystokinin- og galaninlignende immunoreaktiviteter i rotte. Neuroscience. 1987, 20: 439-456. [PubMed]
  14. Kagan J. Differensiell belønningsverdi av ufullstendig og fullstendig seksuell oppførsel. J Comp Physiol Psychol. 1955, 48: 59-64. [PubMed]
  15. Kippin TE, Pfaus JG. Utviklingen av olfaktorisk betingede ejaculatoriske preferanser i hannrotten. I. Naturen av den ubetingede stimulansen. Fysiol Behav. 2001, 73: 457-469. [PubMed]
  16. Kollack-Walker S, Newman SW. Parring-indusert uttrykk for c-fos i den mannlige syriske hamsterhjerne: erfaringens rolle, feromoner og ejakulasjoner. J Neurobiol. 1997, 32: 481-501. [PubMed]
  17. Lopez HH, Olster DH, Ettenberg A. Seksuell motivasjon i hannrotten: Primære incentiver og opplevelsesrolle. Comp Physiol Psychol. 1955, 48: 59-64. [PubMed]
  18. Martinez I, Paredes RG. Bare selvpastende parring er givende i rotter av begge kjønn. Horm Behav. 2001, 40: 510-517. [PubMed]
  19. Mehrara BJ, Baum MJ. Naloxon forstyrrer uttrykket, men ikke oppkjøpet av hannrotter av et betinget stedpreferansespons for en østlig kvinne. Psykofarmakologi (Berl) 1990; 101: 118-125. [PubMed]
  20. Miller RL, Baum MJ. Nalokson hemmer parring og betinget stedpreferanse for en østrous kvinne i hannrotter kort etter kastrering. Pharmacol Biochem Behav. 1987, 26: 781-789. [PubMed]
  21. Nicholas AP, Zhang X, Hokfelt T. En immunhistokjemisk undersøkelse av opioidcellekolonnen i lamina X i hanrotts lumbosakral ryggmargen. Neurosci Lett. 1999, 270: 9-12. [PubMed]
  22. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Tilstand og seksuell oppførsel: en anmeldelse. Horm Behav. 2001, 40: 291-321. [PubMed]
  23. Pfaus JG, Phillips AG. Dopaminens rolle i forventningsfulle og forbruksmessige aspekter av seksuell oppførsel i hannrotten. Behav Neurosci. 1991, 105: 727-743. [PubMed]
  24. Sheffield FD, Wulff JJ, Backer R. Belønningsverdi av kopiering uten reduksjon av kjørebesparelser. J Comp Physiol Psychol. 1951, 44: 3-8. [PubMed]
  25. Straiko MM, Gudelsky GA, Coolen LM. Behandling med et serotoninavbruddssystem av MDMA forhindrer betinget stedpreferanse for kjønn hos hannrotter. Behav Neurosci. 2007, 121: 586-593. [PMC gratis artikkel] [PubMed]
  26. Truitt WA, Domingues JM, Adelman J, Coolen LM. Galanin-infusjoner i den mediale parvocellulære parafaskikulære thalaminkjernen hemmer mannlig seksuell oppførsel. Horm Behav. 2003a, 44: 81.
  27. Truitt WA, Shipley MT, Veening JG, Coolen LM. Aktivering av en delmasse av lumbale spinotalamiske nevroner etter copulatorisk oppførsel hos mannlige, men ikke kvinnelige rotter. J Neurosci. 2003b, 23: 325-331. [PubMed]