Recompensarea sexuală la șobolanii masculi: Efectele experienței sexuale asupra preferințelor locului condiționat asociate cu ejacularea și intromisele (2009)

PMCID: PMC2659494 NIHMSID: NIHMS93176

Christine M. Tenk , 1, * Hilary Wilson , 3, * Qi Zhang , 1 Kyle K. Pitchers , 1, 2 și Lique M. Coolen 1, 2

Versiunea finală editată de editor a acestui articol este disponibilă la Horm Behav

Vedeți alte articole din PMC care citează articolul publicat.

Abstract

Diverse modele și studii comportamentale au furnizat dovezi care sugerează că comportamentul sexual la șobolanii masculi are proprietăți de recompensare și întărire. Cu toate acestea, există puține informații cu privire la valorile de recompensare ale diferitelor componente ale comportamentului sexual. Prin urmare, acest studiu a folosit o paradigmă a preferinței de loc condiționate (CPP) pentru a aborda dacă ejacularea și intromisiile diferă în ceea ce privește valorile lor stimulative și recompensatoare.

De asemenea, am abordat dacă valorile răsplătitoare diferențiale depind de experiența sexuală anterioară. Bărbații naivi și cu experiență sexuală au primit o pereche de intromisiuni sau ejaculare cu una dintre camerele din caseta CPP. S-a măsurat apoi timpul petrecut în fiecare cameră a aparatului CPP după condiționare.

Atât bărbații neexperimentați sexual, cât și cei cu experiență sexuală au format un CPP pentru ejaculare, în timp ce doar bărbații neexperimentați sexual și fără experiență sexuală au format un CPP pentru intromisiuni. Mai mult, la bărbații neexperimentați sexual, asocierile multiple de ejaculare cu camera desemnată au dus la un CPP relativ la camera de control, asociat cu afișarea intromisiunilor.

Aceste date susțin ipoteza că există o ierarhie a comportamentului sexual răsplătitor, ejacularea fiind componenta cea mai răsplătitoare și că valoarea stimulativă plină de satisfacție a altor componente ale comportamentului sexual depinde de experiența sexuală anterioară.

Cuvinte cheie: recompensa, preferința locului condiționat, copulația, comportamentul sexual, învățarea asociativă

Introducere

La rozătoarele masculi, comportamentul sexual este un comportament recompensator și de întărire, compus din diverse elemente, inclusiv investigația anogenitală, montările, intromisiunile și ejacularea. Ejacularea pare a fi componenta cea mai întăritoare a comportamentului sexual ( Coolen și colab., 2004 ; pentru o analiză, vezi Pfaus și Phillips, 1991 ). De exemplu, spre deosebire de masculii cărora li s-a permis doar să se intromită sau să monteze, dar nu și să ejaculeze, masculii cărora li s-a permis să copuleze până la ejaculare au dezvoltat viteze de alergare mai mari în labirinturi în T ( Kagan, 1955 ), alergări cu brațe întinse ( Lopez și colab., 1955 ) sau cățărări cu obstacole ( Sheffield și colab., 1951 ). În plus, ejacularea este esențială pentru formarea preferințelor copulatorii condiționate. Adică, asocierea unui miros nou cu o femelă receptivă duce la o preferință pentru, precum și la un comportament sexual facilitat față de, o femelă cu miros similar la masculii cărora li se permite să copuleze până la ejaculare, dar nu la masculii cărora li se permite să manifeste intromisii fără ejaculare ( Kippin și Pfaus, 2001 ).

Aspectele gratificante ale copulației au fost demonstrate folosind paradigma preferinței de loc condiționate (CPP) ( Pfaus și Phillips, 1991 ). Paradigma CPP măsoară răspunsurile de abordare la stimulii de mediu care anterior au fost asociați cu evenimente de întărire și poate fi utilizată pentru a evalua valoarea stimulativă a acestor evenimente recompensatoare și a stimulilor legați de recompensă ( Carr și colab., 1989 ). Aparatul utilizat pentru a demonstra CPP constă de obicei din compartimente distincte care sunt asociate diferențiat cu stimuli necondiționați: o parte este asociată cu copulația până la ejaculare, în timp ce cealaltă parte este asociată cu nimic sau cu o manipulare de control. Într-adevăr, șobolanii masculi cărora li se permite să copuleze până la ejaculare formează o preferință pentru compartimentul asociat cu acest comportament ( Agmo și Berenfeld, 1990 ; Martinez și Paredes, 2001 ). Cu toate acestea, nu se știe dacă dezvoltarea CPP depinde de manifestarea ejaculării sau dacă manifestarea intromisiunilor este suficientă. Emitem ipoteza că ejacularea este mai gratificantă în comparație cu alte elemente ale comportamentului sexual, având în vedere studiile anterioare care arată proprietățile sale stimulative mai mari.

Astfel, setul actual de experimente a examinat dacă ejacularea este mai plină de satisfacție decât afișarea mai multor intromisiuni folosind paradigma CPP. Mai mult, a fost investigată influența experienței sexuale asupra valorii recompensatoare a intromiselor sau a ejaculării.

materiale si metode

animale

Șobolani adulți de sex masculin Sprague Dawley (250-350g) au fost obținuți de la laboratoarele Harlan (Indianapolis, IN, SUA) sau Charles River (Senneville, QC, Canada) și singuri adunați pe un ciclu de lumină / întuneric inversat 12 ). Alimentele și apa erau disponibile în orice moment, cu excepția testelor comportamentale. Femelele de stimulare au fost ovariectomizate și au fost implantate cu capsule sub formă de capsule cu granulație 10% 5-β-estradiol benzoat (diametru interior 17, lungimea 1.98 cm, Dow Corning Corporation, MI, SUA). Receptivitatea sexuală a fost indusă prin injecții subcutanate de progesteron (0.5 μg în 500 ml de ulei de susan) cu aproximativ patru ore înainte de sesiunile de împerechere. Toate procedurile au fost aprobate de Comitetul pentru îngrijirea și utilizarea animalelor de la Universitatea din Cincinnati, Comitetul de îngrijire a animalelor din cadrul Universității din Western Ontario, și au fost conforme cu orientările NIH și CCAC care implică cercetări în animale vertebrate.

Aparate de preferință pentru locație condiționată

Aparatul de preferință pentru locația condiționată (CPP) (Med Associates, Vermont, SUA) a constat din două camere de testare (28 × 22 × 21 cm) separate printr-un compartiment central (13 × 22 × 21 cm). Camerele au fost diferențiate atât prin indicații vizuale, cât și tactile. O cameră de testare avea pereți albi și pardoseală din metal, în timp ce cealaltă aveau pereți negri și parchet paralel. Compartimentul central a constat din pereți cenușii și o podea gri netedă. Ușile de pe ambele părți ale compartimentului central au separat camerele și ar putea fi ridicate pentru a permite circulației libere a animalelor pe întreg aparatul sau coborâte pentru a le restrânge la o anumită zonă.

Condiționarea și testarea comportamentală

Toate testele au avut loc în faza întunecată (trei până la șase ore după oprirea luminilor). Condițiile inițiale de bază au fost determinate în prima zi a experimentului printr-o pretestare în care fiecare animal a primit acces liber la toate camerele aparatului CPP pentru minute 15. Subiecții au fost înregistrați în format video și timpul petrecut în fiecare cameră a fost analizat utilizând programul Macro Microscoft Excel Custom Macro. Un animal a fost considerat prezent într-o cameră dacă întregul trunchi al corpului animalului, inclusiv șoldurile, a fost localizat în acea cameră. Camera în care animalul a petrecut mai puțin timp (partea inițială ne-preferată) a fost desemnată partea pereche de sex, iar cealaltă parte (partea preferată inițial) a fost desemnată partea de control. Condiționarea a avut loc în zilele doi și trei. În timpul zilei de îngrijire a sexului, animalele împerecheate cu o femeie receptivă în cușca lor de origine, apoi au fost imediat transferate în camera pereche de sex în aparatul CPP pentru minute 30. În timpul zilei de condiționare a controlului, animalele au fost luate direct din colivii lor și plasate în camera de control a aparatului CPP timp de minute 30. Jumătate din animalele din fiecare experiment au fost date perechii de sex în a doua zi și plasate în camera de control în a treia zi. Animalelor rămase li s-a dat perechea de control în a doua zi și perechea de sex în a treia zi. În urma acestei studii de condiționare unică (constând în cele două zile de condiționare), preferința animalelor pentru camere a fost reevaluată folosind un test posttest în a patra zi, care a fost procedural identic cu pretestul.

Proiectare experimentală

Au fost efectuate patru experimente. Designul condiționării și numerele de grup pentru fiecare experiment sunt prezentate în Tabelul 1. În primul experiment, masculii neexperimentați sexual au primit fie ejaculare (n=10), fie intromisiuni (șase-opt intromisiuni fără ejaculare; n=11) asociate cu camera inițial nepreferată, în timp ce niciun comportament sexual nu a fost asociat cu camera inițial preferată. Manifestarea ejaculării a fost determinată pe baza comportamentului motor caracteristic pe care animalul îl prezintă la ejaculare, precum și a prezenței dopului vaginal la partenera feminină. În plus, a fost adăugat un grup de control, format din masculi (n=10) care au fost expuși în camerele aparatului CPP după manipulare și manipulări de control, dar fără împerechere, și astfel au servit drept controale nestimulate. În al doilea experiment, au fost utilizați masculi cu experiență sexuală. Acești masculi au fost împerecheați cu o singură ejaculare în cinci sesiuni de împerechere înainte de condiționarea CPP. Doar masculii care au manifestat ejaculare în trei din aceste cinci sesiuni au fost incluși în acest experiment. Ca și în experimentul 1, acești bărbați cu experiență sexuală au primit condiționare fie cu ejaculare (n=10), fie cu intromisiuni (șase-opt intromisiuni fără ejaculare; n=10) asociate cu camera inițial nepreferată, în timp ce niciun comportament sexual nu a fost asociat cu cealaltă cameră. În al treilea experiment, bărbații neexperimentați sexual (n=8) au prezentat ejaculare asociată cu camera inițial nepreferată și intromisiuni (șase-opt intromisiuni fără ejaculare) asociate cu cealaltă cameră (de control). În cele din urmă, în al patrulea experiment, bărbații care erau neexperimentați sexual înainte de acest experiment (n=10) au prezentat ejaculare sau intromisiuni (șase-opt intromisiuni) asociate cu camerele inițial nepreferate, respectiv de control, ca și în experimentul anterior. Cu toate acestea, în acest ultim experiment, faza de condiționare a fost extinsă la șase zile de condiționare, timp în care bărbații au primit perechi alternative de ejaculare sau intromisiuni (3 din fiecare pereche). Jumătate dintre bărbați au primit o pereche de ejaculare în prima zi de condiționare, iar jumătate au primit o pereche de intromisiuni.

Tabelul 1  

Condiția de proiectare și numărul de grupuri pentru fiecare dintre cele patru experimente de comportament sexual

Analiza datelor

Datele pretestate și posttestate colectate din experimentele CPP de comportament sexual au fost exprimate ca scorul de preferință (procentul de timp petrecut în camera pereche de sex) și scorul de diferență (timpul petrecut în camera pereche de sex minus timpul petrecut în camera de cuplu sex-pereche cameră). Au fost utilizate teste t-pereche pentru a analiza semnificația punctajului de preferință și scorul diferenței dintre pretest și posttest. În plus, a fost utilizat un test Pureson Moment Correlation Product pentru a analiza o posibilă corelație între numărul de intromisiuni și scorul de preferință post-test și punctajul diferenței în cadrul fiecărui experiment. Criteriul pentru semnificație a fost stabilit la 0.05.

REZULTATE

Rezultatele primului experiment au arătat că bărbații neavași sexual dobândesc o CPP semnificativă în camera pereche de ejaculare, așa cum se arată printr-o comparație a timpului petrecut în camere în timpul pretestului și posttestului ( Fig. 1 ). Atât scorul de preferință ( p = 0.023), cât și scorul diferenței ( p = 0.012) au arătat o creștere semnificativă a timpului petrecut în camera pereche de ejaculare. În plus, bărbații neavași sexual au dobândit, de asemenea, o CPP semnificativă în camera pereche de intromisiune. După condiționare, bărbații neavași sexual au petrecut semnificativ mai mult timp în camera pereche de intromisiune decât în ​​camera de control ( p = 0.006 scor de preferință; p = 0.005 scor diferență; Fig. 1 ). Masculii din grupul de control nestimulați nu au exprimat nicio preferință (Scorul de preferință: Pretest versus Posttest: 35.8% ± 2.9 versus 38.3% ± 2.7, p=0.47; Scorul diferenței: Pretest versus Posttest: 168.4 sec ± 34.4 versus 152.4 sec ± 33.3, p=0.71).

Figura 1  

O pereche cu afișarea ejaculării (A, B) sau a intromiselor (C, D) a indus CPP la bărbații naivi sexual naivi. (A, C), procentul de timp petrecut în camera pereche asociată ejaculare - (A) sau intromissions - (C). (B, D) scor diferență, timp ...

Rezultatele celui de-al doilea experiment au arătat că bărbații care au avut experiență sexuală înainte de testarea CPP au format, de asemenea, un CPP în camera pereche de ejaculare, după cum reiese dintr-o creștere semnificativă atât a scorului de preferință ( p <0.001), cât și a scorului de diferență ( p <0.001; Fig. 2 ). Cu toate acestea, spre deosebire de rezultatele obținute la bărbații fără experiență sexuală, bărbații cu experiență sexuală nu au format un CPP în camera pereche de intromisiuni. Nici scorul de preferință ( p = 0.183), nici scorul de diferență ( p = 0.235) nu s-au modificat semnificativ după condiționare ( Fig. 2 ).

Figura 2  

O pereche cu afișarea ejacularii (A, C), dar nu cu intromisele (C, D) induse CPP la bărbații cu experiență sexuală. (A, C), procentul de timp petrecut în camera pereche asociată ejaculare - (A) sau intromissions - (C). (B, D) ...

În al treilea și al patrulea experiment, a fost testată ipoteza că ejacularea este mai recompensatoare în comparație cu intromisiunile. Rezultatele acestor studii au arătat, în primul rând, că masculii care nu erau familiarizați sexual înainte de testarea CPP nu au format un CPP în camera pereche de ejaculare în raport cu camera pereche de intromisiuni, după o singură asociere a comportamentului sexual respectiv cu camera ( Fig. 3 ). Am emis ipoteza că o singură asociere de ejaculare și intromisiune nu a fost suficientă pentru a induce o diferență în formarea CPP la animalele nefamiliare sexual. Prin urmare, a fost efectuat un al patrulea experiment cu o perioadă de condiționare extinsă, constând din trei probe din fiecare tip de încercare de condiționare. Într-adevăr, după trei asocieri de intromisiuni și ejaculare, masculii au arătat o creștere semnificativă atât a scorurilor de preferință, cât și a celor de diferență ( p <0.001 pentru scorurile de preferință și diferență; Fig. 3 ) pentru camera pereche de ejaculare în raport cu camera pereche de intromisiune. Astfel, cu asocieri multiple, ejacularea a indus formarea unui CPP în comparație cu afișarea intromisiunilor fără ejaculare.

Figura 3  

O pereche cu afișarea ejacularii nu a determinat CPP la bărbații naivi sexuali atunci când camera de control a fost asociată cu afișarea intromisiilor (A, B). În schimb, bărbații care au fost naivi sexuali înainte de debutul condiționării dobândite ...

În fiecare dintre experimente, când s-au efectuat împerecheri cu afișarea intromisiunilor, masculilor li s-a permis să afișeze 6-8 intromisiuni, deoarece acest lucru se potrivește îndeaproape cu numărul de intromisiuni care preced în mod normal ejacularea ( Coolen și colab., 1996 ; Coolen și colab., 2003a ). Într-adevăr, mulți masculi din grupurile împerecheate cu ejaculare au afișat 8 sau mai puține intromisiuni înainte de ejaculare. Cu toate acestea, unii masculi din fiecare dintre experimente au afișat mai mult de 8 intromisiuni înainte de ejaculare. Prin urmare, pentru a exclude o corelație pozitivă între numărul de intromisiuni și formarea CPP, a fost efectuată o analiză de corelație. Această analiză a relevat că nu au existat corelații în niciunul dintre experimente între numărul de intromisiuni și exprimarea CPP.

Discuție

Studiul actual a testat ipotezele conform cărora ejacularea are o valoare de recompensă mai mare comparativ cu afișarea intromiselor atunci când este examinată utilizând paradigma CPP și că experiența sexuală influențează proprietățile de recompensare ale intromisiilor. Într-adevăr, sa demonstrat că ejacularea, dar nu intromisiile, a dus la dobândirea CPP la animale experimentate sexual. Mai mult, bărbații naivi sexuali au dobândit un CPP pentru un mediu pereche de ejaculare pe un mediu asociat cu intromisiune. Experiența sexuală a afectat valoarea recompensă a intromiselor (fără ejaculare), deoarece expunerea la ejaculare a fost considerată esențială pentru CPP la bărbații cu experiență sexuală, deoarece bărbații naivi sexuali au dezvoltat CPP după intromission și ejaculare.

CPP este o paradigmă bine stabilită, utilizată pentru a studia proprietățile recompensatoare ale comportamentului sexual ( Hughes și colab., 1990 ; Mehrara și Baum, 1990 ; Miller și Baum, 1987 ). Două variante ale procedurii CPP, CPP postcopulator și CPP copulator, diferă prin faptul că împerecherea are loc sau nu în camera CPP ( Pfaus și colab., 2001 ). În prima procedură, care a fost utilizată în studiul actual, șobolanii masculi sunt lăsați să copuleze într-o arenă separată și apoi sunt transferați imediat într-un compartiment distinct al aparatului CPP. În a doua procedură, copulația până la ejaculare este permisă să aibă loc în camera CPP. Ambele proceduri au ca rezultat un CPP robust și fiabil. Cu toate acestea, CPP postcopulator a fost utilizat în prezentul studiu pentru a elimina o posibilă influență a anticipării recompensei sexuale asupra formării CPP. Atunci când șobolanii masculi sunt expuși la indicii de mediu asociate cu comportamentul sexual anterior, sistemul mezolimbic se activează ( Balfour și colab., 2004 ), reflectând probabil anticiparea ca răspuns la indiciile condiționate. Utilizarea unei paradigme CPP copulatorii va duce, prin urmare, la influențe ale expunerii la indicii condiționate asociate cu experiența sexuală anterioară în camera CPP. Prin urmare, pentru a izola rolul intromisiunilor și ejaculării la animalele neexperimentate și experimentate sexual asupra formării CPP, a fost utilizată procedura postcopulatorie.

O altă variabilă în experimentele CPP este numărul de încercări de condiționare: fie împerecheri simple ( Straiko și colab., 2007 ), fie împerecheri multiple ( Garcia Horsman și Paredes, 2004 ; Hughes și colab., 1990 ; Miller și Baum, 1987 ) au ca rezultat CPP indusă de împerechere. Întrucât unul dintre obiectivele studiului actual a fost de a investiga influența experienței sexuale asupra CPP indusă de sex, împerecherile simple au fost utilizate pentru majoritatea experimentelor pentru a preveni atingerea unui plafon al CPP indusă de împerechere. Într-adevăr, rezultatele noastre au confirmat studiile anterioare ( Agmo și Berenfeld, 1990 ) conform cărora o singură asociere a ejaculării cu un mediu este suficientă pentru dobândirea CPP la bărbați.

În experimentele de față, bărbații neexperimentați sexual au dobândit o pereche de factori de creștere a sexului (CPP) pentru un mediu cu ejaculare asociată, comparativ cu un mediu cu intromisii asociate, indicând faptul că ejacularea are o valoare de recompensă mai mare decât intromisiile. Acest rezultat este în concordanță cu studiile anterioare de învățare/întărire în labirinturi în T ( Kagan, 1955 ), alergări cu braț întins ( Lopez și colab., 1955 ) sau cățărări cu obstacole ( Sheffield și colab., 1951 ), care arată că ejacularea este mai întăritoare decât montarea sau intromisiile în sine. În plus, ejacularea este esențială pentru formarea preferințelor copulatorii condiționate ( Kippin și Pfaus, 2001 ). Împreună, aceste descoperiri susțin ipoteza avansată de Crawford și colab. (1993) conform căreia „puterea sexului ca factor de întărire este direct legată de măsura în care subiecții completează secvența comportamentală copulatorie”.

În experimentul prezent, preferința pentru mediul asociat ejacularii față de camera asociată cu intromisiune a necesitat studii de condiționare multiple și o singură pereche nu a fost suficientă pentru a induce CPP. O explicație este că, în cazul animalelor naivă sexuală, o pereche de fiecare nu este suficientă pentru a diferenția valoarea recompensă a ejaculării și a intromiselor. O alta explicatie ar putea fi ca proprietatile satisfacatoare ale intromiselor sa se reduca cu experienta sexuala, in concordanta cu constatarea ca ejacularea este esentiala pentru CPP la barbatii cu experienta sexuala in timp ce intromisele induc CPP la animalele naive sexual.

Constatarea că ejacularea are proprietăți de recompensare mai mari decât intromisiunile susține ipoteza că există căi neuronale separate pentru procesarea semnalelor legate de ejaculare sau intromisiuni. În sprijinul acestei ipoteze, mai multe studii efectuate pe șobolani, hamsteri și gerbili, utilizând Fos ca marker pentru activarea neuronală, au demonstrat activarea neuronală indusă specific de ejaculare, dar nu de montare sau intromisiuni, în subregiuni mici ale amigdalei mediale, nucleului de bază al striei terminale, zonei preoptice și talamusului intralaminar posterior ( Coolen și colab., 1996 ; Coolen și colab., 1997 ; Coolen și colab., 2003a ; Heeb și Yahr, 1996 ; Kollack-Walker și Newman, 1997 ). Recent, am testat dacă aceste zone activate de ejaculare primesc inputuri de la măduva spinării lombosacrală și am demonstrat, folosind trasarea retrogradă și hemisecțiile, că subregiunea activată de ejaculare a talamusului intralaminar posterior, adică nucleul talamic subparafascicular medial (mSPFp), primește un input unic de la o populație de neuroni din măduva spinării lombare ( Coolen și colab., 2003a ; Coolen și colab., 2003b ; Ju și colab., 1987 ; Truitt și colab., 2003b ). La rândul lor, aceste celule exprimă Fos specific odată cu ejacularea, dar nu și cu montajele sau intromisiunile, susținând rolul lor în procesarea indiciilor legate de ejaculare ( Truitt și colab., 2003a ). Mai mult, această populație de celule lombare care proiectează mSPFp se află în poziția anatomică de a primi stimuli senzoriali legați de ejaculare de la organele periferice și exprimă numeroase neuropeptide, inclusiv galanina, colecistokinina și enkefalina opioidă ( Coolen și colab., 2003b ; Ju și colab., 1987 ; Nicholas și colab., 1999 ). În prezent, nu se știe dacă această cale și neurotransmițătorii din interior contribuie funcțional la comportamentele induse de ejaculare, cum ar fi CPP.

În concluzie, rezultatele prezente demonstrează că ejacularea este cea mai satisfăcătoare componentă a comportamentului sexual masculin la șobolani. Mai mult, concluzionăm că experiența sexuală influențează proprietățile recompensatoare ale componentelor comportamentului sexual, adică intromisele, deoarece intromisiile induc CPP în naștere sexuală, dar nu și la bărbații experimentați sexual.

recunoasteri

Aceasta cercetare a fost sustinuta de subventii de la National Institutes of Health (R01 DA014591) si Institutul canadian de Sanatate Cercetare la LMC.

Note de subsol

Declinarea responsabilității editorului: Acesta este un fișier PDF al unui manuscris needitat care a fost acceptat pentru publicare. Ca serviciu pentru clienții noștri, oferim această versiune timpurie a manuscrisului. Manuscrisul va fi supus corecturii, tehnoredactării și revizuirii corecturii rezultate înainte de a fi publicat în forma sa finală, care poate fi citată. Vă rugăm să rețineți că în timpul procesului de producție pot fi descoperite erori care ar putea afecta conținutul, iar toate declinările de responsabilitate legale care se aplică revistei sunt valabile.

Referinte

  1. Agmo A, Berenfeld R. Proprietățile de întărire a ejacularii la șobolanii masculi: rolul opioidelor și al dopaminei. Behav Neurosci. 1990; 104: 177-182. [PubMed]
  2. Agmo A, Gomez M. Armarea sexuală este blocată prin perfuzarea naloxonei în zona preoptică mediană. Behav Neurosci. 1993; 107: 812-818. [PubMed]
  3. Balfour ME, Yu L, Coolen LM. Comportamentul sexual și indicatorii de mediu asociați sexului activează sistemul mezolimbic la șobolanii masculi. Neuropsychopharmacology. 2004; 29: 718-730. [PubMed]
  4. Carr GD, Fibiger HC, Phillips AG. Condiția preferată a locului ca măsură a recompensei de droguri. În: Liebman JM, Cooper SJ, editori. Baza neurofarmacologică a recompensei. Presa Universitatii Oxford; New York: 1989. pp. 264-319.
  5. Coolen LM, Allard J, Truitt WA, McKenna KE. Reglementarea centrală a ejaculării. Physiol Behav. 2004; 83: 203-215. [PubMed]
  6. Coolen LM, Olivier B, Peters HJ, Veening JG. Demonstrarea activității neurale induse de ejaculare la creierul mascul de șobolan utilizând agonistul 5-HT1A 8-OH-DPAT. Physiol Behav. 1997; 62: 881-891. [PubMed]
  7. Coolen LM, Peters HJ, Veening JG. Imunoreactivitatea Fos la creierul șobolan după elementele consumatoare ale comportamentului sexual: o comparație sexuală. Brain Res. 1996; 738: 67-82. [PubMed]
  8. Coolen LM, Veening JG, Petersen DW, Shipley MT. Nucleul talamic subfascicular parvocelular la șobolan: compartimentarea anatomică și funcțională. J. Comp. Neurol. 2003a; 463: 117-131. [PubMed]
  9. Coolen LM, Veening JG, Wells AB, Shipley MT. Legăturile conexe ale nucleului talamic parafescicular parabuccicular la șobolan: dovezi pentru subdiviziuni funcționale. J. Comp. Neurol. 2003b; 463: 132-156. [PubMed]
  10. Garcia Horsman P, Paredes RG. Antagoniștii de dopamină nu blochează preferința locului condiționat, indusă de comportamentul ritmului de împerechere la șobolani femele. Behav Neurosci. 2004; 118: 356-364. [PubMed]
  11. Heeb MM, imunohistogenitatea Yahr P. c-Fos în zona dimorfică sexuală a hipotalamusului și a regiunilor creierului legate de gerbilii masculi după expunerea la stimuli legați de sex sau performanța comportamentelor sexuale specifice. Neuroscience. 1996; 72: 1049-1071. [PubMed]
  12. Hughes AM, Everitt BJ, Herbert J. Efectele comparative ale infuziilor de opioide ale peptidelor opioide, leziunilor și castrării asupra comportamentului sexual la șobolanii masculi: studiile comportamentului instrumental, preferința locului condiționat și preferința partenerului. Psihofarmacologie (Berl) 1990; 102: 243-256. [PubMed]
  13. Ju G, Melander T, Ceccatelli S, Hokfelt T, Frey P. Dovezi imunohistochimice pentru o cale spinotalamică co-conținând imunoreactivitățile de tip cholecystokinin și galanin la șobolan. Neuroscience. 1987; 20: 439-456. [PubMed]
  14. Kagan J. Valoarea diferențială a comportamentului sexual incomplet și complet. J Comp Physiol Psychol. 1955; 48: 59-64. [PubMed]
  15. Kippin TE, Pfaus JG. Dezvoltarea preferințelor olfactive condiționate de ejaculare la șobolanii masculi. I. Natura stimulului necondiționat. Physiol Behav. 2001; 73: 457-469. [PubMed]
  16. Kollack-Walker S, Newman SW. Îmbătrânirea indusă de expresia c-fos în creierul masculin sirian hamster: rolul experienței, feromonii și ejacularea. J Neurobiol. 1997; 32: 481-501. [PubMed]
  17. Lopez HH, Olster DH, Ettenberg A. Motivația sexuală la șobolanii masculi: rolul stimulentelor primare și al experienței copulatorii. Comp Physiol Psychol. 1955; 48: 59-64. [PubMed]
  18. Martinez I, Paredes RG. Numai împerecherea în ritm propriu este plină de satisfacție la șobolanii de ambele sexe. Hormonul Behav. 2001; 40: 510-517. [PubMed]
  19. Mehrara BJ, Baum MJ. Naloxona perturbe expresia, dar nu și achiziționarea de către șobolanii masculi a unui răspuns preferat la locul preferat pentru o femeie estroasă. Psihofarmacologie (Berl) 1990; 101: 118-125. [PubMed]
  20. Miller RL, Baum MJ. Naloxona inhibă preferința locului de împerechere și condiționată pentru o femeie estroasă la șobolani masculi la scurt timp după castrare. Pharmacol Biochem Behav. 1987; 26: 781-789. [PubMed]
  21. Nicholas AP, Zhang X, Hokfelt T. O investigație imunohistochimică a coloanei celulelor opioide în lama X a măduvei spinării lombosacrale de șobolan masculin. Neurosci Lett. 1999; 270: 9-12. [PubMed]
  22. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Condiționarea și comportamentul sexual: o analiză. Hormonul Behav. 2001; 40: 291-321. [PubMed]
  23. Pfaus JG, Phillips AG. Rolul dopaminei în aspectele anticipative și consumatoare ale comportamentului sexual la șobolanul mascul. Behav Neurosci. 1991; 105: 727-743. [PubMed]
  24. Sheffield FD, Wulff JJ, Backer R. Valoarea recompensă a copulației fără reducerea sexului. J Comp Physiol Psychol. 1951; 44: 3-8. [PubMed]
  25. Straiko MM, Gudelsky GA, Coolen LM. Tratamentul cu un regim de diminuare a serotoninei de MDMA previne preferința locului condiționat la sex la șobolanii de sex masculin. Behav Neurosci. 2007; 121: 586-593. [Articol gratuit PMC] [PubMed]
  26. Truitt WA, Domingues JM, Adelman J, Coolen LM. Infuzările de galanină în nucleul talamic parafescular median parafescicular inhibă comportamentul sexual masculin. Hormonul Behav. 2003a; 44: 81.
  27. Truitt WA, Shipley MT, Veening JG, Coolen LM. Activarea unui subset de neuroni lombari spinotalamici după comportamentul copulativ la șobolani masculi, dar nu femele. J Neurosci. 2003b; 23: 325-331. [PubMed]