Plăcerea, mai degrabă decât activarea salienței, acuzează nucleul uman și cortexul prefrontal medial (2007)

 

Dean Sabatinelli, Margaret M. Bradley, Peter J. Lang, Vincent D. Costa, și Francesco Versace

+ Autoritățile afiliate

  1. Centrul Institutului Național de Sănătate Mentală pentru Studiul Emoției și Atenției, Universitatea din Florida, Gainesville, Florida
  1. Adresa pentru cereri de reimprimare și alte corespondențe: D. Sabatinelli, PO Box 112766, Universitatea din Florida, Gainesville, FL 32611 (E-mail: [e-mail protejat])
  • Înscris 2 2007 martie.
  • Admis 25 iunie 2007.

Abstract

Studii recente de imagistică funcțională a omului au legat procesarea stimulilor vizuali plăcuți de activitatea din structurile de recompensă mezolimbică. Cu toate acestea, dacă activarea este condusă în mod specific de plăcerea stimulului sau de evidențierea acestuia, este nerezolvată. HÎn două studii găsim că vizionarea gratuită a imaginilor plăcute ale cuplurilor erotice și romantice determină creșteri clare și fiabile ale activității nucleului accumbens (NAc) și ale cortexului medial prefrontal (mPFC), în timp ce imaginile neplăcute la fel de stârnitoare (evidente) și imaginile neutre, nu face. Aceste date sugerează că, în percepția vizuală, NAc uman și mPFC reacționează în mod specific la stimuli plăcuți, plini de satisfacție și nu sunt angajați de stimuli neplăcuti, în ciuda evidenței ridicate a stimulului.

INTRODUCERE

Studiile recente de imagistică funcțională au legat activarea structurilor de recompensare umană, inclusiv nucleul accumbens (NAc) și cortexul prefrontal medial (mPFC), la percepția stimulilor emoționali plăcuti, prin prezentarea unuifețe atrăgătoare (Aharon și colab. 2001; O'Doherty și colab. 2003), imagini ale cei dragi (Aron și colab. 2005; Bartels și Zeki 2004; Fisher și colab. 2005), opera de arta estetica (Kawabata și Zeki 2004), indicii de dependență de droguri (David și colab. 2005; Siessmeier și colab. 2006), Ond erotica (Ferreti și colab. 2005; Hamann și colab. 2004; Karama și colab. 2002). Deși o comunitate a stimulilor vizuali citați mai sus este valența plăcută, alte caracteristici împărtășite de acești stimuli pot fi asociate cu activarea NAc uman și a mPFC.

S-a demonstrat, de asemenea, că stimulii salienti care nu sunt recompensați, operaționalizați ca cei care trezesc sau atrag atenția, determină activitatea striatală ventrală la om (Zink și colab. 2003, 2006) și în modelul animal (Horvitz 2000; Salamone 2005). În aceste studii, activarea ventrală striatală este asociată cu stimuli distractori inofensivi și rare, irelevanți pentru o sarcină centrală. Deoarece acești stimuli salienti nu sunt plăcuți, generează totuși răspunsuri măsurabile, se susține că sistemul ventral striatal este recompensă nespecifică. Din această perspectivă, se va aștepta ca stimuli imagini plăcute și neplăcute să provoace o activare ventrală echivalentă striatală.

Lucrările anterioare au stabilit că stimulii de imagine evaluați cu intensitate emoțională ridicată, fie că sunt plăcuti sau neplăcuti, sunt asociați nu numai cu o reactivitate fiziologică centrală și periferică mai mare (Bradley și colab. 2003; Cuthbert și colab. 2000; Sabatinelli și colab. 2005), dar și cu timp de vizionare extins, timp de reacție secundar întârziat și ratinguri de dobândăBradley și colab. 1999; vedea Lang și Davis 2006). Acest model este valabil în ciuda caracteristicilor perceptive echivalente (de exemplu, culoare, luminozitate, frecvență spațială; Junghöfer și colab. 2001; Sabatinelli și colab. 2005). Astfel, în scopul acestui studiu, considerăm că stimulii de imagine plăcuți și neplăcuți, evaluați în mod normativ cu excitare emoțională ridicată, au o mai mare vizibilitate decât imaginile neutre cu evaluări scăzute de excitare emoțională.

S-a raportat că NAc uman prezintă răspunsuri gradate la indicii cu valoare predictivă variabilă, astfel încât o schimbare mai mare a semnalului este asociată cu semnale de recompensă mai fiabile (Abler și colab. 2006; Knutson și colab. 2005; Preuschoff și colab. 2006). Intensitatea nominală a stimulilor emoționali este asociată în mod similar cu amploarea răspunsului fiziologic; de exemplu, având în vedere imagini la fel de apetisante sau aversive, cele calificate ca mai intense determină un răspuns fiziologic mai puternic (Bradley și colab. 2001a; Cuthbert și colab. 1996; Lang și colab. 1993; Sabatinelli și colab. 2005). Astfel, se poate aștepta ca imaginile calificate ca mai excitante emoțional să provoace o reactivitate mai mare în NAc.

În prezenta cercetare, studiem participanții de sex masculin și feminin care vizionează gratuit imagini considerate plăcute, neutre și neplăcute. Sunt raportate rezultatele din două experimente separate, un studiu inițial și o replicare și extindere ulterioară cu un nou eșantion de participanți. Sunt abordate trei probleme legate de reactivitatea circuitului recompensării umane. În primul rând, pentru a investiga perspectiva recompensă nespecifică (sau orientată spre sănătate) a funcției mezolimbice, determinăm dacă imaginile neplăcute activează NAc și mPFC în același grad cu imaginile plăcute. Includem mPFC în această examinare, deoarece este un site cortical dens de interconectivitate NAc (Ferry și colab. 2000; Roberts și colab. 2007) și este corelată cu activitatea NAc în studiile de recompensare umană (Knutson și colab. 2003; Rogers și colab. 2004). De asemenea, examinăm sensibilitatea NAc la imaginile cu valență egală, dar cu excitare emoțională diferită, pentru a explora dacă receptivitatea gradată a structurii la predictori de recompensă abstracte (Abler și colab. 2006; Knutson și colab. 2005; Preuschoff și colab. 2006) se extinde la stimuli care provoacă în mod inerent emoții. În cele din urmă, având în vedere că diferențele de sex în evaluările excităriiBradley și colab. 2001b; Janssen și colab. 2003), conductanța pielii (Bradley și colab. 2001b) și semnalul vizual dependent de nivelul de oxigen din sânge cortical (BOLD) (Sabatinelli și colab. 2004) au fost raportate ca răspuns atât la stimuli de imagine atât de plăcuți, cât și de neplăcuti, sunt evaluate posibilele diferențe paralele în reactivitatea NAc și mPFC la bărbați și femei.

METODE

Participanți și stimuli

Patruzeci și opt de studenți introductivi de psihologie de la Universitatea din Florida au participat la cercetare pentru creditul cursului sau compensație de 20.00 USD. Toți voluntarii au acceptat să participe după ce au citit o descriere a studiului, aprobată de comisia locală de revizuire a subiecților umani. Înainte de a intra în alezajul Siemens 3T Allegra Scanner MR, participanților li s-au montat dopuri pentru urechi și li s-a administrat o squeezeball pacient-alarmă. O pernă de vid, căptușeala și instrucțiuni verbale explicite au fost utilizate pentru a limita mișcarea capului. Datele celor patru participanți au fost inutilizabile din cauza mișcării excesive a capului, rezultând 44 de participanți (21 bărbați) în eșantionul final. Au fost efectuate două experimente folosind același design de cercetare: în studiul 1 (22, 11 bărbați) participanții au văzut un set de 24 de stimuli de imagine; în studiul 2 (22, 10 bărbați), participanții au văzut un set de 30 de stimuli de imagine (descriși ulterior).

Participanții au fost rugați să mențină fixarea pe un punct în centrul unui 7-in. Ecran LCD montat direct în spatele capului (unghi vizual de 25 °), vizibil de o oglindă montată pe bobină (hardware compatibil IFIS MR, Intermagnetics, Latham, NY). După trei studii de aclimatizare în care au fost prezentați stimuli de tablă, o serie scurtă de stimuli de imagine au fost prezentate într-un design legat de eveniment. În Studiul 1, cei 24 de stimuli de imagine în tonuri de gri aleși din Sistemul Internațional de Imagine Afectivă au reprezentat opt ​​exemplare de cupluri erotice, persoane neutre și mutilări. Imaginile erotice și de mutilare au fost selectate pentru a fi echivalente în evaluările normative ale excitării emoționale (Lang și colab. 2001). În Studiul 2, 30 de stimuli de imagine au descris cinci exemplare de cupluri erotice, cupluri romantice (îmbrăcate), persoane neutre, scene dentare, șerpi și oameni amenințători. Seria de imagini a urmat o perioadă de colectare a imaginilor de 28 de minute, în care a fost realizată o paradigmă fără legătură. Cele cinci exemplare de persoane erotice și neutre au fost alese dintre stimulii folosiți în studiul 1.

Scenele erotice, șarpe și amenințări au fost alese pentru a fi echivalente în evaluările normative de excitare emoțională, iar erotice și romantice au fost alese pentru a fi echivalente în evaluări normative de valență, dar diferă în evaluări normative de excitare emoțională, cu erotice mai mare. Toate categoriile de imagini au fost potrivite pentru luminozitate și dimensiunea fișierului JPEG de 90%, utilizând Adobe Photoshop 7. Fiecare imagine a fost prezentată timp de 3 secunde, urmată de o perioadă de fixare de 9 secunde (12 secunde în grupa 2). Ordinea imaginii a fost pseudorandomizată, permițând nu mai mult de două prezentări succesive ale unei categorii de stimul.

Parametrii de scanare

Odată ce participanții s-au simțit confortabil în interiorul alezajului, a fost colectat un volum structural de 8 minute tridimensional. Rețeta specifică 160 de felii sagittale, cu voxeli izotropi de 1 mm într-un câmp vizual de 256 mm. După achiziția structurală, a fost plasată o rețetă funcțională care a inclus 50 de felii coronare (2.5 mm grosime, 0.5 mm spațiu), acoperind întregul cortex la majoritatea participanților. Volumele imaginilor au fost colectate cu rezoluție temporală de 3 s și dimensiune voxel de 16 ml (TR 3 s, TE 30 ms, unghi de rotație 70 °, FOV 160 mm, matrice 64 × 64). Parametrii funcționali tipici de achiziție a imaginii (felii axiale cu grosimea de ± 5 mm) nu sunt optimi pentru investigațiile activității ventralului striatal și prefrontal ventral deoarece apropierea de cavitățile sinusului nazal duce la artefact de susceptibilitate excesivă și astfel pierderea semnalului (Merboldt și colab. 2001).

Analiza datelor

Seriile de timp funcționale ale fiecărui participant au fost ajustate la intensitate medie, depășite liniar, filtrate cu trecere înaltă la 0.02 Hz și netezite cu un filtru spațial de 5 mm folosind BrainVoyager QX (www.brainvoyager.com). Testele care conțin mișcare a capului (<2%) au fost excluse manual din alte analize. Activitatea funcțională preprocesată a fiecărui participant a fost coregistrată la volumul său structural, după transformarea în spațiu standardizat de coordonate Talairach (Talairach și Tournoux 1988). Analizele cu efecte aleatorii au identificat clustere (> 100 ml) de voxeli care prezintă o creștere mai mare a semnalului BOLD în timpul prezentărilor plăcute în raport cu imaginile neutre, utilizând un prag minim de semnificație de P <0.001 (t > 3.8).

Analizele regiunii de interes au fost efectuate folosind locațiile clusterului relevate în analizele de grup. Hărțile de contrast cu efecte aleatorii au fost relaxate la un prag de P <0.05 și 1 cm3 volumul a fost localizat la nivelul cel mai fiabil al modificării semnalului în media grupului. Această locație a clusterului a fost apoi eșantionată în volumul standardizat al fiecărui participant, iar vârful acestui curs de timp (6 s după debutul stimulului) a fost exportat pentru analize ANOVA, incluzând categoria de gen și imagine ca factori.

REZULTATE

Analiza volumului

Un ANOVA cu efecte aleatorii din volumul mediu al studiului 1 a identificat grupuri semnificative de voxeli cu o schimbare mai mare a semnalului BOLD ca răspuns la erotică în raport cu imaginile neutre ale persoanelor. Așa cum se arată în Fig. 1, activare de încredere a fost găsită în NAc (A; ± 10, 9, −2) și mPFC (C; −5, 41, 5). Cursul de timp legat de eveniment al schimbării semnalului BOLD mediat de grup în aceste clustere este afișat pentru fiecare categorie de imagine în Fig. 1, B și D, și indică o creștere selectivă a activității provocate de imaginile erotice, dar nici o creștere față de valoarea inițială după prezentarea persoanelor neutre sau a imaginilor de mutilare. Nici o diferență semnificativă în activitatea NAc sau mPFC nu a fost găsită în contrastele de mutilare și în prezentările de imagini neutre ale persoanelor.

FIG. 1.

Studiul 1: activitate funcțională în timpul procesării imaginilor erotice, în raport cu imaginile persoanelor neutre. Analizele cu efecte aleatorii relevă nucleul accumbens bilateral (A; ± 10, 9, −2) și cortexul prefrontal medial (C; -5, 41, 5) activare care este mai mare în timpul prezentărilor erotice față de prezentările neutre. Cursuri de timp legate de evenimente de schimbare a semnalului procentual nivel oxigenat din sânge (BOLD) în nucleul accumbens (NAc, B) și cortexul prefrontal medial (mPFC, D) dezvăluie că, spre deosebire de răspunsul la imaginile erotice (galben), imaginile de mutilare (roșu) nu au determinat o creștere a semnalului și nu s-au diferit de activitatea cerută de imaginile persoanelor neutre (albastru).

În concordanță cu datele studiului 1, un ANOVA cu efecte aleatorii din volumul mediu al studiului 2 a identificat grupuri de voxeli în NAc (Fig. 2A: ± 4, 2, −3) și mPFC (Fig. 2C; −4, 39, 4) cu o schimbare mai mare a semnalului BOLD în timpul eroticului și romanticului față de conținutul imaginii cel mai puțin stimulant (de exemplu, persoanele neutre și dentare). Cursul de timp legat de eveniment al modificării medii a semnalului este afișat pentru fiecare categorie de imagine în Fig. 2, B și D, ilustrând o creștere selectivă a activității după imagini erotice și romantice, dar nici o creștere față de valoarea inițială după prezentarea persoanelor neutre, dentare, șarpe sau imagini amenințătoare. Nu s-a găsit nicio activitate semnificativă în NAc sau mPFC în contrastele conținuturilor aversive mai stârnitoare (șerpi, amenințări umane) și prezentări de imagine mai puțin stârnitoare.

FIG. 2.

Studiul 2: activitate funcțională în timpul procesării imaginilor erotice și romantice, în raport cu persoanele neutre și scenele dentare. Analizele cu efecte aleatorii relevă nucleul accumbens bilateral (A; ± 4, 2, −3) și cortexul prefrontal medial (C; −4, 39, 4) activare care este mai mare în timpul erotice și romantice în raport cu persoanele neutre și prezentările de scenă dentară. Cursuri de timp legate de evenimente cu modificări procentuale de semnale BOLD în NAc (B) și mPFC (D) dezvăluie că, spre deosebire de răspunsul la imaginile erotice (galbene) și romantice (albe), conținutul de șarpe (magenta) și amenințarea umană (roșu) nu a determinat o creștere a semnalului și nu s-au diferit de activitatea solicitată de persoanele neutre (albastru) ) și imagini pentru scena dentară (albastru deschis).

Analiza regiunilor de interese

Modularea activității NAc din Studiul 1 după conținutul imaginii a fost fiabilă în analiza eșantionată individual a modificării semnalului de vârf BOLD [F(2,40) = 32.48, P <0.001] și consecvent la bărbați și femei [Conținut × Sex: F(2,40) = 1.93, ns]. Imaginile neplăcute și neutre nu au provocat schimbarea diferențială a semnalului BOLD în NAc [F(1,20) = 1.62, ns]. Un model similar de schimbare a semnalului a fost găsit pentru activitatea de vârf mPFC, unde schimbarea semnalului a fost modulată în mod fiabil de conținutul imaginii [F(2,40) = 28.47, P <0.001] și nu a interacționat cu sexul [F(2,40) <1, ns]. Ca și în NAc, imaginile neplăcute și neutre au generat reactivitate echivalentă în mPFC [F(1,20) = 1.28, ns] Tabelul 1.

TABELUL 1.

Analiza regiunii de interes după transformarea în spațiu standardizat de coordonate Talairach pentru Studiul 1

Modularea activității NAc din Studiul 2 după categoria de imagini a fost fiabilă în analiza eșantionată individual a modificării semnalului BOLD de vârf [F(5,100) = 6.32, P <0.001] și consecvent la bărbați și femei [Categorie × Sex: F(5,100) <1, ns]. Imaginile neplăcute (șarpe și amenințare) și neutre (persoane și stomatologice) nu au provocat schimbarea diferențială a semnalului BOLD în NAc [F(1,20) <1, ns]. Un model similar de schimbare a semnalului a fost găsit pentru activitatea de vârf mPFC, în care schimbarea semnalului a fost modulată în mod fiabil în funcție de categoria de imagine [F(5,100) = 8.62, P <0.001] și nu a interacționat cu sexul [F(5,100) = 1.09, ns]. Ca și în NAc, imaginile neplăcute și neutre au generat reactivitate echivalentă în mPFC [F(1,20) <1, ns] Tabelul 2.

TABELUL 2.

Analiza regiunii de interes după transformarea în spațiu standardizat de coordonate Talairach pentru Studiul 2

DISCUŢIE

Percepția plăcută a imaginii a fost asociată cu creșteri extrem de fiabile ale semnalului NAc și mPFC BOLD. Este puțin probabil ca această activare să fie rezultatul evidențierii imaginii, deoarece imaginile rănilor oribile, șerpilor amenințători sau persoanelor agresive nu au generat creșteri ale semnalului și nici activitatea din cortexul vizual primar nu a diferit între categoriile de imagini. Distincția clară între activitatea NAc și activitatea mPFC provocată de imagini plăcute și de toate celelalte categorii de imagini a fost evidentă în ciuda unei serii scurte de prezentare de 24 până la 30 de studii totale. Studiile anterioare cu stimuli practic identici au găsit indicații puternice de răspunsuri de orientare și noutate la imaginile aversive, inclusiv timpul de vizionare autodeterminat (Lang și colab. 1993), conductanța pielii (Bradley și colab. 2001) și potențialul legat de evenimente electrocorticale (Cuthbert și colab. 2000; Sabatinelli și colab. 2007). Prin urmare, aceste date nu susțin perspectiva că reactivitatea ventrală striatală umană este condusă mai degrabă de evidență, decât de recompensă. Activarea selectivă a NAc și a mPFC la stimuli vizuali plăcuți (un efect de valență) contrastează cu creșterea semnalului BOLD fiabil provocată atât de stimuli vizuali plăcuți, cât și de neplăcuti (un efect de excitare) în amigdală (Breiter și colab. 1996; Garavan și colab. 2001; Sabatinelli și colab. 2005), cingulat anterior (Britton și colab. 2006; Bush și colab. 2000) și cortexul vizual temporal inferior (Bradley și colab. 2003; Sabatinelli și colab. 2005; Vuilleumier și colab. 2001) și sugerează un rol dedicat al NAc și al mPFC în procesarea recompenselor.

Amploarea semnalului NAc și mPFC nu a diferit în funcție de faptul dacă imaginile au reprezentat conținut erotic sau romantic, în ciuda diferențelor clare în evaluările normative ale excitării emoționale. Aceste date sugerează că în timpul percepției imaginii, NAc uman și mPFC reacționează în mod specific la stimularea plăcerii, mai degrabă decât la excitare emoțională. Această insensibilitate relativă la excitarea nominală a imaginilor este diferită de modelele de reactivitate observate într-o varietate de măsuri fiziologice periferice și centrale, inclusiv conductanța pielii și electromiografia feței (Bernat și colab. 2006; Lang și colab. 1993), modularea reflexului de tresărire (Bradley și colab. 2001; Cuthbert și colab. 1996), amplitudinea potențialului pozitiv tardiv electrocortical (Cuthbert și colab. 2000; Schupp și colab. 2003), și în modificarea BOLD a semnalului în cortexul vizual ventral și amigdala (Bradley și colab. 2003; Phan și colab. 2004; Sabatinelli și colab. 2005; Winston și colab. 2005). Trebuie remarcat faptul că stimulii plăcuți folosiți aici - cuplurile erotice și romantice - erau variante pe o temă de oportunitate sexuală, una explicită și una implicită. Astfel, va fi important să reexaminăm problema atunci când sunt prelucrate alte stimulări plăcute (dar non-sexuale).

Nu au fost evidente diferențe între bărbați și femei în NAc subcortical sau mPFC cortical, în ambele eșantioane. Se pare că la nivelul circuitului de recompensă mezolimbică, atât bărbații, cât și femeile sunt receptivi la acest tip de indiciu plăcut. Diferențele de sex observate anterior în măsurile corticale senzoriale, fiziologice periferice și de auto-raportare (Bradley și colab. 2001; Costa și colab. 2003; Janssen și colab. 2003; Karama și colab. 2002; Lang și colab. 1998; Sabatinelli și colab. 2004) și sensibilitatea asociată la variațiile excitării emoționale pot apărea în circuitele din aval sau paralele.

În concordanță cu studiile anterioare care utilizează stimuli vizuali plăcuti (Kawabata și Zeki 2004; O'Doherty și colab. 2003), cursul timpului activității mPFC după debutul plăcut al imaginii a indicat o creștere clară a semnalului BOLD, în Studiile I și II. Cu toate acestea, stimuli de imagine neutri și neplăcuti evocă aparent o scădere a semnalului mPFC BOLD, în raport cu linia de bază a imaginii. De fapt, testele de modificare a semnalului mPFC relevă scăderi fiabile ale intensității semnalului după imagini neutre și neplăcute în Studiul 1 [F(1,21) = 29.30, P <0.001] și Studiul 2 [F(1,21) = 8.81, P <0.01]. Deși natura scăderii semnalului BOLD este mai puțin înțeleasă decât creșterea BOLD și poate reflecta o întrerupere a activității „implicite” în curs (Gusnard și colab. 2001), acest model de reactivitate în mPFC poate fi rezultatul unei așteptări nesatisfăcute a unei prezentări plăcute (recompensă) (Knutson și colab. 2003; Rogers și colab. 2004; Schultz 1998), asemănător răspunsurilor observate în studiile de condiționare în care stimulii necondiționați recompensați prezenți nu reușesc să apară (Abler și colab. 2006; Pessiglione și colab. 2006). În mod clar, posibilitatea reducerii semnalului BOLD în funcție de livrarea recompensei nesatisfăcute va necesita proiecte de cercetare mai concentrate.

În rezumat, NAc uman și mPFC sunt reactivi selectiv la conținut de imagine plăcut, relativ la neutru sau neplăcut. Mai mult, magnitudinea semnalului BOLD a fost determinată în mod specific de valența emoțională a imaginilor și nu de excitare. TNu există diferențe între conținutul neplăcut al imaginii, sugerând că, spre deosebire de multe alte structuri neuronale studiate în cercetarea imagistică, NAc și mPFC sunt sensibile în special la plăcere și nu la intensitatea emoțională. În cele din urmă, aceste efecte par a fi generale de gen, deoarece nu s-a găsit nicio diferență între bărbați și femei în eșantioanele substanțiale de participanți studiați în două experimente. În ansamblu, aceste date sugerează că activarea sistemului de recompensare mezolimbică umană (adică, NAc și mPFC) nu este îmbunătățită de evidențierea (excitare, captare a atenției) a conținutului scenei vizuale în timpul vizionării gratuite, ci este în mod specific o reacție la plăcerea imaginii.

SUBVENȚII

Această cercetare a fost susținută de Institutul Național de Sănătate Mentală Grant P50-MH-072850.

Note de subsol

  • Costurile de publicare a acestui articol au fost suportate parțial prin plata taxelor de pagină. Prin urmare, articolul trebuie marcat prin prezenta „publicitate”În conformitate cu secțiunea 18 din 1734 USC doar pentru a indica acest fapt.

REFERINȚE

 

articole care citeaza acest articol