Plăcerea, mai degrabă decât activarea salienței, acuzează nucleul uman și cortexul prefrontal medial (2007)

 

Decan Sabatinelli, Margaret M. Bradley, Peter J. Lang, Vincent D. Costași Francesco Versace

+ Autoritățile afiliate

  1. Institutul Național de Sănătate Mintală Centrul pentru Studiul Emoției și Atenției, Universitatea din Florida, Gainesville, Florida
  1. Adresă pentru cereri de retipărire și altă corespondență: D. Sabatinelli, PO Box 112766, University of Florida, Gainesville, FL 32611 (E-mail: [e-mail protejat])
  • Înscris 2 2007 martie.
  • Admis 25 iunie 2007.

Abstract

Studii recente de imagistică funcțională umană au legat procesarea stimulilor vizuali plăcuti de activitatea din structurile de recompensă mezolimbice. Cu toate acestea, dacă activarea este determinată în mod specific de plăcerea stimulului sau de importanța acestuia, nu este rezolvată.. HÎnainte de a descoperi în două studii că vizualizarea liberă a imaginilor plăcute ale cuplurilor erotice și romantice determină creșteri clare și sigure ale activității nucleului accumbens (NAc) și a cortexului prefrontal medial (mPFC), în timp ce imagini neplăcute la fel de trezitoare (evidente) și imagini neutre, nu face. Aceste date sugerează că, în percepția vizuală, NAc-ul uman și mPFC sunt reactivi în mod specific la stimuli plăcuti, recompensatori și nu sunt implicați de stimuli neplăcuți, în ciuda importanței ridicate a stimulului.

INTRODUCERE

Studii recente de imagistică funcțională au legat activarea structurilor de recompensă umane, inclusiv nucleul accumbens (NAc) și cortexul prefrontal medial (mPFC), cu percepția stimulilor emoționali plăcuti, prin prezentarea unuifețe atractive (Aharon şi colab. 2001; O'Doherty și colab. 2003), imagini ale cei dragi (Aron şi colab. 2005; Bartels și Zeki 2004; Fisher și colab. 2005), opera de artă estetică (Kawabata și Zeki 2004), indicii de dependență de droguri (David și colab. 2005; Siessmeier și colab. 2006), Oși erotica (Ferreti et al. 2005; Hamann şi colab. 2004; Karama şi colab. 2002). Deși o caracteristică comună a stimulilor vizuali citați mai sus este valența plăcută, alte caracteristici împărtășite de acești stimuli pot fi asociate cu activarea NAc-ului uman și a mPFC.

S-a dovedit, de asemenea, că stimulii proeminenti nerecompensați, operaționalizați ca cei care trezesc sau atrag atenția, provoacă activitatea striatală ventrală la om. (Zink și colab. 2003, 2006) și în modelul animal (Horvitz 2000; Salamone 2005). În aceste studii, activarea striatală ventrală este asociată cu stimuli distractor inofensiv și rare, irelevanți pentru o sarcină centrală. Deoarece acești stimuli proeminenti nu sunt plăcuti, dar generează răspunsuri măsurabile, se argumentează că sistemul striat ventral este recompensa nespecifică. Din această perspectivă, ar fi de așteptat ca stimulii proeminenti de imagine plăcuti și neplăcuți să determine activarea striatală ventrală echivalentă.

Lucrările anterioare au determinat că stimulii de imagine evaluați cu intensitate emoțională ridicată, fie plăcuți sau neplăcuți, sunt asociați nu numai cu o mai mare reactivitate fiziologică centrală și periferică (Bradley şi colab. 2003; Cuthbert și colab. 2000; Sabatinelli et al. 2005), dar și cu timp de vizionare extins, timp de reacție secundar întârziat și ratinguri de interes (Bradley şi colab. 1999; vedea Lang și Davis 2006). Acest model este valabil în ciuda caracteristicilor perceptuale echivalente (de exemplu, culoare, luminozitate, frecvență spațială; Junghöfer și colab. 2001; Sabatinelli et al. 2005). Astfel, în scopul acestui studiu, considerăm că stimulii de imagine plăcuti și neplăcuți evaluați normativ cu excitare emoțională ridicată au o importanță mai mare decât imaginile neutre cu evaluări scăzute ale excitației emoționale.

S-a raportat că NAc uman arată răspunsuri gradate la indicii cu valoare predictivă variabilă, astfel încât o schimbare mai mare a semnalului este asociată cu semnale mai fiabile de recompensă. (Abler şi colab. 2006; Knutson și colab. 2005; Preuschoff și colab. 2006). Intensitatea evaluată a stimulilor emoționali este asociată în mod similar cu magnitudinea răspunsului fiziologic; de exemplu, având în vedere imagini la fel de apetitive sau aversive, cele evaluate ca fiind mai intense provoacă un răspuns fiziologic mai puternic (Bradley şi colab. 2001a; Cuthbert și colab. 1996; Lang și colab. 1993; Sabatinelli et al. 2005). Astfel, imaginile evaluate ca fiind mai excitante din punct de vedere emoțional ar putea provoca o reactivitate mai mare în NAc.

În cercetarea de față, studiem participanții de sex masculin și feminin care vizionează imaginile considerate a fi plăcute, neutre și neplăcute. Sunt raportate constatările din două experimente separate, un studiu inițial și o replicare și extindere ulterioară cu un nou eșantion de participanți. Sunt abordate trei probleme referitoare la reactivitatea circuitului de recompensă umană. În primul rând, pentru a investiga perspectiva nespecifică a recompensei (sau determinată de proeminentă) a funcției mezolimbice, determinăm dacă imaginile neplăcute activează NAc și mPFC în același grad ca imaginile plăcute. Includem mPFC în această examinare deoarece este un loc cortical dens al interconectivitatii NAc (Ferry și colab. 2000; Roberts și colab. 2007) și este corelat cu activitatea NAc în studiile de recompensă umană (Knutson și colab. 2003; Rogers și colab. 2004). De asemenea, examinăm sensibilitatea NAc la imagini de valență egală, dar excitare emoțională variată, pentru a explora dacă gradul de răspuns al structurii la predictorii abstracti ai recompensei (Abler şi colab. 2006; Knutson și colab. 2005; Preuschoff și colab. 2006) se extinde la stimuli inerent care evocă emoții. În cele din urmă, având în vedere că diferențele de sex în evaluările de excitare (Bradley şi colab. 2001b; Janssen și colab. 2003), conductanța pielii (Bradley şi colab. 2001b), și semnalul vizual dependent de nivelul de oxigen din sângele cortical (BOLD) (Sabatinelli et al. 2004) au fost raportate ca răspuns la stimuli de imagine atât plăcuți, cât și neplăcuți, sunt evaluate posibile diferențe paralele în reactivitatea NAc și mPFC la bărbați și femei.

METODE

Participanți și stimuli

Patruzeci și opt de studenți introductivi la psihologie de la Universitatea din Florida au participat la cercetare pentru credit de curs sau compensare de 20.00 USD. Toți voluntarii au consimțit să participe după ce au citit o descriere a studiului, aprobată de comisia locală de evaluare a subiecților umani. Înainte de a intra în gaura Siemens 3T Allegra Scanner MR, participanții au fost echipați cu dopuri de urechi și au primit un squeezeball de alarmă pentru pacient. O pernă de vid, căptușeală și instrucțiuni verbale explicite au fost folosite pentru a limita mișcarea capului. Datele a patru participanți au fost inutilizabile din cauza mișcării excesive a capului, rezultând 44 de participanți (21 de bărbați) în eșantionul final. Au fost efectuate două experimente folosind același design de cercetare: în Studiul 1 (22, 11 bărbați) participanții au văzut un set de 24 de stimuli imagine; în Studiul 2 (22, 10 bărbați), participanții au văzut un set de 30 de stimuli imagine (descriși ulterior).

Participanții au fost rugați să mențină fixarea pe un punct în centrul unui 7-in. Ecran LCD montat direct în spatele capului (unghi vizual de 25°), vizibil printr-o oglindă montată pe bobină (hardware compatibil IFIS MR, Intermagnetics, Latham, NY). După trei încercări de aclimatizare în care au fost prezentați stimuli de șah, o serie scurtă de stimuli imagine au fost prezentate într-un design legat de evenimente. În Studiul 1, cei 24 de stimuli de imagine în tonuri de gri aleși din Sistemul Internațional de Imagine Afectivă au reprezentat opt ​​exemple de cupluri erotice, oameni neutri și mutilări. Imaginile erotice și de mutilare au fost selectate pentru a fi echivalente în evaluările normative ale excitării emoționale (Lang și colab. 2001). În Studiul 2, 30 de stimuli imagine au reprezentat cinci exemplare de cupluri erotice, cupluri romantice (îmbrăcate), oameni neutri, scene dentare, șerpi și oameni amenințători. Seria de imagini a urmat o perioadă de 28 de minute de colectare a imaginilor, în care a fost realizată o paradigmă fără legătură. Cele cinci exemplare de persoane erotice și neutre au fost alese dintre stimulii utilizați în Studiul 1.

Scenele erotice, cu șarpe și amenințări au fost alese pentru a fi echivalente în evaluările normative ale excitării emoționale, iar erotic și romantic au fost alese pentru a fi echivalente în evaluările normative ale valenței, dar diferă în evaluările normative ale excitării emoționale, cu erotic mai mare. Toate categoriile de imagini au fost potrivite pentru luminanță și dimensiunea fișierului JPEG de calitate de 90% folosind Adobe Photoshop 7. Fiecare imagine a fost prezentată timp de 3 s, urmată de o perioadă de numai fixare de 9 s (12 s în grupul 2). Ordinea imaginilor a fost pseudorandomizată, permițând nu mai mult de două prezentări succesive ale unei categorii de stimul.

Parametrii de scanare

Odată ce participanții s-au simțit confortabil în interiorul sondei, a fost colectat un volum structural tridimensional de 8 minute. Prescripția specifica 160 de felii sagitale, cu voxeli izotropi de 1 mm într-un câmp vizual de 256 mm. După achiziția structurală, a fost plasată o prescripție funcțională care a inclus 50 de felii coronale (2.5 mm grosime, decalaj de 0.5 mm), acoperind întreg cortexul la majoritatea participanților. Volumele de imagine au fost colectate cu rezoluție temporală de 3 s și dimensiune voxel de 16 ml (TR 3 s, TE 30 ms, unghi de răsturnare 70 °, FOV 160 mm, matrice 64 × 64). Parametrii funcționali tipici de achiziție a imaginii (slice axiale de ~5 mm grosime) nu sunt optimi pentru investigațiile activității ventrale striatale și prefrontale ventrale, deoarece apropierea de cavitățile sinusurilor nazale duce la un artefact de susceptibilitate excesivă și astfel pierderea semnalului (Merboldt și colab. 2001).

Analiza datelor

Serii de timp funcționale ale fiecărui participant au fost ajustate la intensitatea medie, declinate liniar, filtrate cu trecere înaltă la 0.02 Hz și netezite cu un filtru spațial de 5 mm folosind BrainVoyager QX (www.brainvoyager.com). Studiile care conțineau mișcarea capului (<2%) au fost excluse manual din analizele ulterioare. Activitatea funcțională preprocesată a fiecărui participant a fost coreregistrată în volumul său structural, după transformarea în spațiu de coordonate Talairach standardizat (Talairach și Tournoux 1988). Analizele cu efecte aleatorii au identificat grupuri (>100 ml) de voxeli care prezintă o creștere mai mare a semnalului BOLD în timpul prezentărilor de imagini plăcute comparativ cu neutre, folosind un prag minim de semnificație de P <0.001 (t > 3.8).

Analizele regiunilor de interes au fost efectuate utilizând locațiile clusterului revelate în analizele de grup. Hărțile de contrast cu efecte aleatoare au fost relaxate la un prag de P < 0.05 și un 1-cm3 volumul a fost situat la voxelul de schimbare a semnalului cea mai sigură în media grupului. Această locație a grupului a fost apoi eșantionată în volumul standardizat al fiecărui participant, iar vârful acestui curs de timp (6 s după debutul stimulului) a fost exportat pentru analize ANOVA, incluzând genul și categoria de imagine ca factori.

REZULTATE

Analiza volumului

Un ANOVA cu efecte aleatorii a volumului mediu al studiului 1 a identificat grupuri semnificative de voxeli cu o schimbare mai mare a semnalului BOLD ca răspuns la erotica în raport cu imaginile neutre ale oamenilor. Așa cum se arată în Fig. 1, activarea de încredere a fost găsită în NAc (A; ±10, 9, −2) și mPFC (C; −5, 41, 5). Cursul de timp legat de eveniment al schimbării semnalului BOLD mediat pe grup în aceste grupuri este afișat pentru fiecare categorie de imagine din Fig. 1, B și D, și indică o creștere selectivă a activității provocate de imaginile erotice, dar nicio creștere față de valoarea inițială după prezentarea unor persoane neutre sau a imaginilor cu mutilări. Nu s-a găsit nicio diferență semnificativă în activitatea NAc sau mPFC în contrastele dintre mutilare și prezentările de imagini ale persoanelor neutre.

FIG. 1.

Studiu 1: activitate funcțională în timpul prelucrării imaginilor erotice, în raport cu imaginile de persoane neutre. Analizele cu efecte aleatorii relevă nucleul accumbens bilateral (A; ±10, 9, −2) și cortexul prefrontal medial (C; −5, 41, 5) activare care este mai mare în timpul prezentărilor erotice comparativ cu imagini neutre. Cursuri temporale legate de evenimente ale modificării procentuale a semnalului dependent de nivelul de oxigen din sânge (BOLD) în nucleul accumbens (NAc, B) și cortexul prefrontal medial (mPFC, D) dezvăluie că, spre deosebire de răspunsul la imaginile erotice (galben), imaginile de mutilare (roșu) nu au determinat o creștere a semnalului și nu s-au diferit de activitatea determinată de imaginile de persoane neutre (albastru).

În conformitate cu datele din Studiul 1, un ANOVA cu efecte aleatorii a volumului mediu al Studiului 2 a identificat grupuri de voxeli în NAc (Fig. 2A: ±4, 2, −3) și mPFC (Fig. 2C; −4, 39, 4) cu o schimbare mai mare a semnalului BOLD în timpul erotic și romantic în comparație cu conținutul de imagine cel mai puțin excitant (adică, persoane neutre și dentare). Cursul de timp legat de eveniment al schimbării medii a semnalului este afișat pentru fiecare categorie de imagini din Fig. 2, B și D, ilustrând o creștere selectivă a activității după imagini erotice și romantice, dar nicio creștere față de valoarea inițială după prezentarea unor persoane neutre, imagini dentare, șarpe sau amenințătoare. Nu s-a găsit nicio activitate semnificativă în NAc sau mPFC în contraste între conținuturi aversive mai trezitoare (șerpi, amenințare umană) și prezentări de imagini mai puțin excitante.

FIG. 2.

Studiul 2: activitate funcțională în timpul procesării imaginilor erotice și romantice, relativ la oameni neutri și scene dentare. Analizele cu efecte aleatorii relevă nucleul accumbens bilateral (A; ±4, 2, −3) și cortexul prefrontal medial (C; −4, 39, 4) activare care este mai mare în timpul erotic și romantic în comparație cu persoanele neutre și prezentările scenei dentare. Cursuri de timp legate de evenimente ale schimbării procentuale a semnalului BOLD în NAc (B) și mPFC (D) dezvăluie că, spre deosebire de răspunsul la imaginile erotice (galbene) și romantice (albe), conținutul șarpelor (magenta) și a amenințărilor umane (roșu) nu a determinat o creștere a semnalului și nu s-a diferențiat de activitatea provocată de persoanele neutre (albastru). ) și imagini de scenă dentară (albastru deschis).

Analiza regiunilor de interese

Modularea activității studiului 1 NAc în funcție de conținutul imaginii a fost fiabilă în analiza eșantionată individual a modificării semnalului BOLD de vârf [F(2,40) = 32.48, P < 0.001] și consecvent pentru bărbați și femei [Conținut × Sex: F(2,40) = 1.93, ns]. Imaginile neplăcute și neutre nu au provocat o schimbare diferențială a semnalului BOLD în NAc [F(1,20) = 1.62, ns]. Un model similar de modificare a semnalului a fost găsit pentru activitatea de vârf mPFC, unde schimbarea semnalului a fost modulată în mod fiabil de conținutul imaginii [F(2,40) = 28.47, P < 0.001] și nu a interacționat cu sexul [F(2,40) < 1, ns]. Ca și în NAc, imaginile neplăcute și neutre au provocat o reactivitate echivalentă în mPFC [F(1,20) = 1.28, ns] Tabelul 1.

TABELUL 1.

Analiza regiunii de interes după transformarea în spațiu de coordonate Talairach standardizat pentru Studiul 1

Modularea activității studiului 2 NAc în funcție de categoria de imagine a fost de încredere în analiza eșantionată individual a modificării semnalului BOLD de vârf [F(5,100) = 6.32, P < 0.001] și consecvent între bărbați și femei [Categorie × Sex: F(5,100) < 1, ns]. Imaginile neplăcute (șarpe și amenințare) și neutre (oameni și dentare) nu au provocat o schimbare diferențială a semnalului BOLD în NAc [F(1,20) < 1, ns]. Un model similar de schimbare a semnalului a fost găsit pentru activitatea de vârf mPFC, în care schimbarea semnalului a fost modulată în mod fiabil în funcție de categoria de imagine [F(5,100) = 8.62, P < 0.001] și nu a interacționat cu sexul [F(5,100) = 1.09, ns]. Ca și în NAc, imaginile neplăcute și neutre au provocat o reactivitate echivalentă în mPFC [F(1,20) < 1, ns] Tabelul 2.

TABELUL 2.

Analiza regiunii de interes după transformarea în spațiu de coordonate Talairach standardizat pentru Studiul 2

DISCUŢIE

Percepția plăcută a imaginii a fost asociată cu creșteri extrem de fiabile ale semnalului NAc și mPFC BOLD. Este puțin probabil ca această activare să fie un rezultat al proeminentei imaginii, deoarece imaginile cu răni îngrozitoare, șerpi amenințători sau oameni agresivi nu au provocat creșteri ale semnalului și nici activitatea din cortexul vizual primar nu a diferit între categoriile de imagini. Distincția clară între activitatea NAc și mPFC provocată de imaginile plăcute și toate celelalte categorii de imagini a fost evidentă în ciuda unei scurte serii de prezentare de 24 până la 30 de studii totale. Studiile anterioare cu stimuli practic identici au găsit indicii puternice de orientare și răspunsuri de noutate la imaginile aversive, inclusiv timpul de vizionare autodeterminat (Lang și colab. 1993), conductanța pielii (Bradley et al. 2001) și potențialul electrocortical legat de evenimente (Cuthbert și colab. 2000; Sabatinelli et al. 2007). Prin urmare, aceste date nu susțin perspectiva că reactivitatea striatală ventrală umană este condusă mai degrabă de importanță, decât de recompensă. Activarea selectivă a NAc și mPFC la stimuli vizuali plăcuți (un efect de valență) contrastează cu creșterile fiabile ale semnalului BOLD provocate atât de stimuli vizuali plăcuți, cât și de neplăcuți (un efect de excitare) în amigdală (Breiter și colab. 1996; Garavan și colab. 2001; Sabatinelli et al. 2005), cingulat anterior (Britton şi colab. 2006; Bush şi colab. 2000), și cortexul vizual temporal inferior (Bradley şi colab. 2003; Sabatinelli et al. 2005; Vuilleumier şi colab. 2001) și sugerează un rol dedicat al NAc și mPFC în procesarea recompenselor.

Mărimea semnalului NAc și mPFC nu a diferit în funcție de faptul dacă imaginile descriu conținut erotic sau romantic, în ciuda diferențelor clare în evaluările normative ale excitării emoționale. Aceste date sugerează că în timpul percepției imaginii, NAc-ul uman și mPFC reacționează în mod specific la plăcerea stimulului, mai degrabă decât la excitarea emoțională. Această insensibilitate relativă la excitarea nominală a imaginilor este diferită de tiparele de reactivitate observate într-o varietate de măsuri fiziologice periferice și centrale, inclusiv conductanța pielii și electromiografia facială (Bernat și colab. 2006; Lang și colab. 1993), modularea reflexului de clipire de tresărire (Bradley et al. 2001; Cuthbert și colab. 1996), amplitudinea potențialului pozitiv întârziat electrocortical (Cuthbert și colab. 2000; Schupp și colab. 2003), și în modificarea semnalului BOLD în cortexul vizual ventral și amigdala (Bradley şi colab. 2003; Phan şi colab. 2004; Sabatinelli et al. 2005; Winston şi colab. 2005). De remarcat că stimulii plăcuti folosiți aici — cuplurile erotice și romantice — au fost variante pe o temă a oportunității sexuale, una explicită și una implicită. Astfel, va fi important să reexaminăm problema atunci când alți stimuli plăcuti (dar nonsexuali) sunt procesați.

Nu au fost evidente diferențe între bărbați și femei în ceea ce privește NAc subcortical sau mPFC cortical, în nicio probă. Se pare că la nivelul circuitului de recompense mezolimbice, atât bărbații, cât și femeile sunt receptivi la acest tip de indiciu plăcut. Diferențele de sex observate anterior în măsurile senzoriale corticale, fiziologice periferice și de auto-raportare (Bradley și colab. 2001; Costa şi colab. 2003; Janssen și colab. 2003; Karama şi colab. 2002; Lang și colab. 1998; Sabatinelli et al. 2004) și sensibilitatea asociată la variațiile excitării emoționale pot apărea în circuitele din aval sau paralele.

În concordanță cu studiile anterioare, folosind stimuli vizuali plăcuti (Kawabata și Zeki 2004; O'Doherty și colab. 2003), cursul în timp al activității mPFC după debutul plăcut al imaginii a indicat o creștere clară a semnalului BOLD, în Studiile I și II. Cu toate acestea, stimulii de imagine neutri și neplăcuți evocă aparent o scădere a semnalului mPFC BOLD, în raport cu linia de bază prepicture. De fapt, testele de modificare a semnalului mPFC relevă scăderi sigure ale intensității semnalului după imagini neutre și neplăcute din Studiul 1 [F(1,21) = 29.30, P < 0.001] și Studiul 2 [F(1,21) = 8.81, P < 0.01]. Deși natura scăderii semnalului BOLD este mai puțin înțeleasă decât creșterea BOLD și poate reflecta o întrerupere a activității „implicite” în curs (Gusnard și colab. 2001), acest model de reactivitate în mPFC poate fi rezultatul unei așteptări nesatisfăcute de o prezentare plăcută a imaginii (recompensă) (Knutson și colab. 2003; Rogers și colab. 2004; Schultz 1998), similar cu răspunsurile observate în studiile de condiționare în care stimulii necondiționați prevăzuți nu reușesc să apară (Abler şi colab. 2006; Pessiglione și colab. 2006). În mod clar, posibilitatea de a scădea semnalul BOLD ca funcție de livrarea recompensei nesatisfăcute va necesita proiecte de cercetare mai concentrate.

În rezumat, NAc-ul uman și mPFC sunt selectiv reactiv la conținutul imaginii plăcut, comparativ cu neutru sau neplăcut. În plus, mărimea semnalului BOLD a fost determinată în mod specific de valența emoțională a imaginilor și nu de excitare. TDe altfel, imaginile erotice extrem de excitante nu au putut fi diferențiate de imaginile romantice cu trezire moderată și nici nu s-au găsit diferențe între conținutul neplăcut al imaginii, ceea ce sugerează că, spre deosebire de multe alte structuri neuronale studiate în cercetarea imagistică, NAc și mPFC sunt sensibile în special la plăcerea imaginii și nu la intensitatea emoțională. În cele din urmă, aceste efecte par a fi generale de gen, deoarece nu a fost găsită nicio diferență între bărbați și femei în eșantioanele substanțiale de participanți studiate în două experimente. În general, aceste date sugerează că activarea sistemului de recompensă mezolimbic uman (adică NAc și mPFC) nu este îmbunătățită de accentuarea (excitarea, captarea atenției) conținutului scenei vizuale în timpul vizionării libere, ci este în mod specific o reacție la plăcerea imaginii.

SUBVENȚII

Această cercetare a fost susținută de Institutul Național de Sănătate Mintală Grant P50-MH-072850.

Note de subsol

  • Costurile de publicare a acestui articol au fost suportate parțial prin plata taxelor de pagină. Prin urmare, articolul trebuie să fie marcat „publicitate” în conformitate cu 18 USC Secțiunea 1734 numai pentru a indica acest fapt.

REFERINȚE

 

articole care citeaza acest articol