Spolna nagrada pri samcih podgan: Učinki spolnih izkušenj na pogojene krajevne preference, povezane z ejakulacijo in intromisijami (2009)

Horm Behav. 2009 januar; 55(1): 93-97.

Objavljeno na spletu 2008 September 12. doi:  10.1016 / j.yhbeh.2008.08.012

PMCID: PMC2659494 NIHMSID: NIHMS93176

Christine M. Tenk,1,* Hilary Wilson,3,* Qi Zhang,1 Kyle K. Vrči,1,2 in Lique M. Coolen1,2

Končno urejena različica tega članka založnika je na voljo na Horm Behav

Oglejte si druge članke v PMC quote objavljeni članek.

Minimalizem

Različni vedenjski modeli in študije so zagotovili dokaze, da ima spolno vedenje samcev podgane koristne in okrepitvene lastnosti. Vendar je malo informacij o nagrajevalnih vrednostih različnih komponent spolnega vedenja. Zato je ta študija uporabila paradigmo preferenčnega pogoja za mesto (CPP), da bi obravnavala, ali se ejakulacija in intromisije razlikujejo v svojih spodbudnih vrednosti spodbud.

Obravnavali smo tudi, ali so razlike v nagrajevanju odvisne od predhodnih spolnih izkušenj. Moški, ki so bili zelo naivni in izkušeni, so prejeli en par ali intromisionij ali ejakulacije z eno od prekat v škatli CPP. Nato je bila izmerjena količina časa, porabljenega v vsaki komori naprave CPP po kondicioniranju.

Tako spolno naivni kot spolno izkušeni moški so oblikovali CPP za ejakulacijo, medtem ko so samo spolno naivni in ne spolno izkušeni moški oblikovali CPP za intromisije. Še več, pri spolno naivnih samcih je pri večkratnih parih ejakulacije z označeno komoro prišlo do CPP glede na kontrolno komoro, ki je bila združena z prikazom intromisije.

Ti podatki podpirajo hipotezo, da obstaja hierarhija nagrajevanja spolnega vedenja, pri čemer je ejakulacija najbolj koristna sestavina in da je spodbudna vrednost drugih komponent spolnega vedenja odvisna od predhodne spolne izkušnje.

ključne besede: nagrada, pogojena preferenca za kraj, kopulacija, spolno vedenje, asociativno učenje

Predstavitev

Pri moških glodalcih je spolno vedenje nagrajujoče in krepijoče vedenje, sestavljeno iz različnih elementov, vključno z anogenitalno preiskavo, vzponi, intromisijami in ejakulacijo. Zdi se, da je ejakulacija najbolj okrepljena sestavina spolnega vedenja (Coolen in sod., 2004; za pregled glej Pfaus in Phillips, 1991). Na primer, samci so v nasprotju z moškimi, ki jim je dovoljeno le intromitirati ali montirati, ne pa ejakulirati, pri T-mazeh dosegli večje hitrosti teka (Kagan, 1955), pista z ravno roko (Lopez et al., 1955) ali plezanje z ovirami (Sheffield et al., 1951). Poleg tega je ejakulacija bistvenega pomena za oblikovanje pogojenih kopulacijskih preferenc. To pomeni, da povezanost novega vonja z dovzetno samico vodi k temu, da je treba olajšati spolno vedenje do samega dišečega samca pri samcih, ki se lahko kopulirajo na ejakulacijo, ne pa pri samcih, ki bi smeli prikazati intromisije brez ejakulacije (Kippin in Pfaus, 2001).

Nagrajevalni vidiki kopulacije so bili prikazani z uporabo paradigme pogojene nastavitve mesta (CPP) (Pfaus in Phillips, 1991). Paradigma CPP meri odziv na okoljske dražljaje, ki so bili prej seznanjeni z okrepljenimi dogodki in jih je mogoče uporabiti za oceno spodbujevalne vrednosti teh nagradnih dogodkov in spodbud, povezanih z nagradami (Carr et al., 1989). Naprava, ki se uporablja za demonstracijo CPP, navadno sestavljajo izraziti predelki, ki so različno seznanjeni z brezpogojnimi dražljaji: ena stran je seznanjena s kopulacijo do ejakulacije, druga stran pa je seznanjena z nič ali kontrolno manipulacijo. Moški podgane, ki jim je dovoljeno kopičenje v ejakulacijo, dejansko dajejo prednost predelu, ki je povezan s tem vedenjem (Agmo in Berenfeld, 1990; Martinez in Paredes, 2001). Ni pa znano, ali je razvoj CPP odvisen od prikazovanja ejakulacije ali pa je zadostno prikazovanje napadov. Predpostavljamo, da je ejakulacija bolj koristna v primerjavi z drugimi elementi spolnega vedenja glede na prejšnje študije, ki kažejo na njene večje spodbujevalne lastnosti.

Tako je sedanji niz poskusov preučil, ali je ejakulacija koristnejša od prikazovanja večkratnih intromisij s pomočjo paradigme CPP. Raziskan je bil tudi vpliv spolnih izkušenj na nagrajevanje vrednosti intromisij ali ejakulacije.

Materiali in metode

živali

Odrasle samce podgan Sprague Dawley (250 – 350g) so bile pridobljene iz laboratorijev Harlan (Indianapolis, IN, ZDA) ali Charles River (Senneville, QC, Kanada) in so bile posamično nameščene na 12-urnem ciklu svetlobe / temi (luči izklopljene 10 am ). Hrana in voda sta bili ves čas na voljo, razen med vedenjskim testiranjem. Ženke spodbud so ovariektomizirane in implantirane s podkožno 5% 17-β-estradiol benzoatno Silastično kapsulo (notranji premer 1.98 mm, dolžina 0.5 cm, Dow Corning Corporation, MI, ZDA). Spolno dovzetnost je bila sprožena s subkutanimi injekcijami progesterona (500 μg v 0.1 ml sezamovega olja) približno štiri ure pred parjenjem. Vse postopke je odobril Odbor za nego živali in uporabo Univerze v Cincinnatiju, Odbor za zaščito živali iz Ontarije na Ontariju, in so bile skladne s smernicami NIH in CCAC, ki so vključevale vretenčarje pri raziskavah.

Kondicionirani aparat za preferencialne lokacije

Aparat za kondicionirano kondicioniranje prostora (CPP) (Med Associates, Vermont, ZDA) je sestavljen iz dveh testnih komor (28 × 22 × 21 cm), ločenih s centralnim predelkom (13 × 22 × 21 cm). Komore smo razlikovali po vidnih in taktilnih znakih. Ena preskusna komora je imela bele stene in kovinsko mrežasto talno oblogo, druga pa je imela črne stene in paralelne talne obloge. Osrednji prostor je obsegal sive stene in gladko sivo talno oblogo. Vrata na obeh straneh osrednjega oddelka so ločila komore in se lahko dvignejo, da lahko živali prosto gibajo po aparatu ali jih spustijo, da jih omejijo na določeno območje.

Vedenjsko kondicioniranje in testiranje

Vse testiranje je potekalo v temni fazi (tri do šest ur po izklopu luči). Začetne začetne preference so bile določene na prvi dan poskusa s predpreizkusom, pri katerem je vsaka žival dobila prost dostop do vseh komor CPP aparata za 15 minut. Subjekti so bili posneti na video posnetke in čas, porabljen v vsaki komori, je bil analiziran z uporabo Microscoft Excel Custom Macro programa. Žival se je štela za prisotno v komori, če bi bilo v njej nameščeno celotno trup telesa živali, vključno s kolki. Komora, v kateri je žival porabila manj časa (prvotno nepooblaščena stran), je bila označena s spolno vezano stranjo, druga stran (prvotno prednostna stran) pa je bila označena kot kontrolna stran. Kondicioniranje je potekalo na dva in tretja dneva. Med dnevom kondicije po spolu so živali v domači kletki parile z dovzetno žensko, nato pa so jih takoj prenesli v komoro za spolno vezavo v aparatu CPP za 30 minut. V kontrolnem dnevu smo živali vzeli neposredno iz njihove domače kletke in jih dali v kontrolno komoro CPP aparata za 30 minut. Polovica živali v vsakem poskusu je dobila spolni par na drugi dan in ga postavila v kontrolno komoro na tretji dan. Preostale živali so dobile kontrolni par na drugi dan in spolni par na tretji dan. Po tem poskusu, ki je potekal v enem kondicioniranju (sestavljen iz dveh dni kondicioniranja), je bila preferenca živali za komore ponovno ocenjena z uporabo posttesta v zadnjem, četrtem dnevu, ki je bil proceduralno enak pretestu.

Eksperimentalna zasnova

Izvedeni so bili štirje poskusi. Oblika kondicioniranja in številke skupin za vsak poskus so prikazane v Tabela 1. V prvem poskusu so spolno naivni moški prejeli bodisi ejakulacijo (n = 10) bodisi intromisije (šest-osem intromisij brez ejakulacije; n = 11), združene s prvotno neprimerno komoro, medtem ko ni bilo nobenega spolnega vedenja seznanjeno s prvotno prednostno komoro. Prikazovanje ejakulacije je bilo določeno na podlagi značilnega motoričnega vedenja, ki ga žival kaže ob ejakulaciji, in prisotnosti vaginalnega čepa pri ženskem partnerju. Poleg tega je bila dodana kontrolna skupina, sestavljena iz samcev (n = 10), ki so bili izpostavljeni komoram naprave CPP po manipulaciji in nadzornih manipulacijah, vendar brez parjenja, in so tako služili kot nestimulirana kontrola. V drugem poskusu so uporabili spolno izkušene samce. Ti samci so se v petih parih pred parjenjem CPP parili na eno ejakulacijo. V ta poskus so bili vključeni samo moški, ki so prikazali ejakulacijo v treh od teh petih sej. Tako kot v poskusu 1 so tudi ti spolno izkušeni moški prejeli kondicijo bodisi z ejakulacijo (n = 10) bodisi z intromisionijo (šest-osem intromisij brez ejakulacije; n = 10) v paru s prvotno neprimerno komoro, medtem ko nobeno spolno vedenje ni bilo povezano z drugim komora. V tretjem poskusu so spolno naivni moški (n = 8) prikazali ejakulacijo, povezano s prvotno neprimerno komoro, intromisije (šest-osem intromisij brez ejakulacije) pa so združene z drugo (kontrolno) komoro. Nazadnje so v četrtem poskusu samci, ki so bili pred tem poskusom spolno naivni (n = 10), pokazali ejakulacijo ali intromisije (šest-osem intromisij), ki so bili združeni s prvotno neprimernimi oziroma kontrolnimi prekati, kot v prejšnjem poskusu. Vendar se je v tem zadnjem poskusu faza kondicioniranja podaljšala na šest kondicijskih dni, med katerimi so moški prejeli nadomestne pari ejakulacije ali intromisije (3 vsakega združevanja). Polovica samcev je prvi kondicijski dan prejela ejakulacijsko seznanitev, polovica samcev pa je prejela par utrditev.

Tabela 1  

Kondicijsko oblikovanje in številke skupin za vsakega od štirih poskusov spolnega vedenja

Analiza podatkov

Podatki o predpreizkusih in posttestih, zbrani s poskusi CPP spolnega obnašanja, so bili izraženi kot preferenčni rezultat (odstotek časa, porabljenega v komori s spolnim odnosom) in razlika med rezultati (čas, preživet v komori s spola, minus čas, porabljen v ne spolno združena komora). Seznanjeni t-testi so bili uporabljeni za analizo pomena preferenčnega rezultata in razlike med predstestom in post-testom. Poleg tega je bil uporabljen Pearsonov test korelacije produktnih momentov za analizo možne korelacije med številom intromisij in rezultatom po-testne preference ter oceno razlike v vsakem poskusu. Merilo za pomen je bilo določeno na 0.05.

Rezultati

Rezultati prvega poskusa so pokazali, da spolno naivni moški pridobijo pomemben CPP v komori, ki je parjena z ejakulacijo, kar je razvidno iz primerjave časa, preživetega v komorah med predtestiranjem in po testu (Slika 1). Obe prednostni oceni (p= 0.023) in razlika razlike (p= 0.012) je pokazal znatno povečanje časa, preživetega v komori v paru z ejakulacijo. Poleg tega so spolno naivni moški pridobili tudi pomemben CPP v komori z intromisijsko paro. Po kondicioniranju so naivni samci preživeli bistveno več časa v komori z intromisijsko paro kot kontrolna komora (p= Prednostna ocena 0.006; p= 0.005 razlika ocene; Slika 1). Nestimulirani kontrolni moški niso oblikovali nobenih preferenc (ocena preferenc: Pretest proti Posttest: 35.8% ± 2.9 v primerjavi z 38.3% ± 2.7, p = 0.47; ocena razlike: Pretest proti Posttest: 168.4 sec ± 34.4 v primerjavi z 152.4 sek ± 33.3, p = 0.71).

Slika 1  

Ena kombinacija s prikazom ejakulacije (A, B) ali intromisije (C, D) je povzročila CPP pri spolno naivnih samcih. (A, C) prednostni rezultat, odstotek časa, preživetega v paru v ejakulaciji (A) ali intromissions- (C). (B, D) razlika razlike, čas ...

Rezultati drugega eksperimenta so pokazali, da so moški, ki so bili deležni spolnih izkušenj pred testiranjem CPP, tvorili tudi CPP v komori, ki je bila v paru z ejakulacijo, kar je razvidno iz znatnega povečanja obeh preferenčnih ocen (p<0.001) in ocena razlike (p<0.001; Slika 2). Vendar pa v nasprotju z ugotovitvami pri spolno naivnih samcih spolno izkušeni moški niso oblikovali CPP komore, ki je bila v paru z intromisioni. Niti ocene preferenc (p= 0.183) niti razlika razlike (p= 0.235) se je bistveno spremenilo po kondicioniranju (Slika 2).

Slika 2  

Ena seznanitev s prikazom ejakulacije (A, C), vendar ne z intromisionijo (C, D), je povzročila CPP pri spolno izkušenih samcih. (A, C) prednostni rezultat, odstotek časa, preživetega v paru v ejakulaciji (A) ali intromissions- (C). (B, D) razlike ...

V tretjem in četrtem poskusu je bila preizkušena hipoteza, da je ejakulacija bolj koristna v primerjavi z intromissioni. Rezultati teh raziskav so pokazali, prvič, da moški, ki so bili pred testiranjem CPP spolno naivni, niso tvorili CPP v komori, ki je bila v paru z ejakulacijo, v primerjavi s komoro, ki jo je paril z intromisioni, samo po enem paru spolnega vedenja s komoro (Slika 3). Hipotetizirali smo, da eno samo seznanjanje ejakulacije in intromisije ne zadostuje, da bi pri spolno naivnih živalih povzročilo razliko v tvorbi CPP. Zato je bil izveden četrti poskus s podaljšanim obdobjem kondicioniranja, ki je bil sestavljen iz treh vsakih preskusov kondicioniranja. Dejansko so po treh parih med intromisijami in ejakulacijo moški pokazali znatno povečanje preferenčnih in različnih ocen (p<0.001 za ocene preferenc in razlik; Slika 3) za par v ejakulaciji glede na komoro, ki je v paru z intromisijo. Tako je z več pari ejakulacija povzročila nastanek CPP v primerjavi z prikazom intromisije brez ejakulacije.

Slika 3  

En par s prikazom ejakulacije ni povzročil CPP pri spolno naivnih samcih, ko je bila kontrolna komora seznanjena z prikazom intromisije (A, B). V nasprotju s tem so moški, ki so bili pred kondicijo spolno naivni, pridobili ...

V vsakem od poskusov, ko so se pari izvajali z prikazom intromisije, je bilo moškim dovoljeno, da prikažejo intromisije 6 – 8, saj se to tesno ujema s številom intromisij, ki so običajno pred ejakulacijo (Coolen in sod., 1996; Coolen in sod., 2003a). Dejansko je veliko moških v skupinah, ki so v paru z ejakulacijo, pokazali 8 ali manj intromisije pred ejakulacijo. Vendar so nekateri moški v vsakem od poskusov pred ejakulacijo pokazali več kot intromisije 8. Zato smo za izključitev pozitivne korelacije med številom intromisij in tvorbo CPP izvedli korelacijsko analizo. Ta analiza je pokazala, da v nobenem od poskusov med številom intromisij in izražanjem CPP ni bilo nobene povezave.

Razprava

Sedanja študija je preizkusila hipoteze, da ima ejakulacija večjo vrednost kot pri prikazu intromisij, ko se preučuje z uporabo paradigme CPP in da spolna izkušnja vpliva na nagrajevanje lastnosti intromisij. Dejansko se je pokazalo, da je ejakulacija, ne pa tudi vdora, povzročila pridobitev CPP pri spolno izkušenih živalih. Poleg tega so spolno naivni moški pridobili CPP za okolje, povezano z ejakulacijo, v okolju, v katerem je prišlo do intromisije. Spolne izkušnje so vplivale na nagrajevanje vrednosti intromisij (brez ejakulacije), ker je bilo ugotovljeno, da je prikaz ejakulacije bistven za CPP pri spolno izkušenih moških, saj so spolno naivni moški razvili CPP po intromisiji in ejakulaciji.

CPP je dobro uveljavljena paradigma, ki se uporablja za preučevanje koristnih lastnosti spolnega vedenja (Hughes et al., 1990; Mehrara in Baum, 1990; Miller in Baum, 1987). Dve različici postopka CPP, postkopulacijski CPP in kopulacijski CPP, se razlikujeta v tem, ali parjenje poteka v komori CPP ali ne (Pfaus et al., 2001). V prvem postopku, ki je bil uporabljen v trenutni študiji, se samice podgane smejo kopulirati v ločenem prostoru in nato takoj prestaviti v en značilen oddelek aparata CPP. V drugem postopku je dovoljeno, da se kopičenje v ejakulaciji pojavi znotraj same komore CPP. Oba postopka imata za rezultat zanesljiv in zanesljiv CPP. Vendar pa je v tej študiji uporabljen postkopulacijski CPP za odpravo možnega vpliva pričakovanja spolne nagrade na nastanek CPP. Ko so samci podgane izpostavljeni okoljski podobi, ki je povezana s predhodnim spolnim vedenjem, se mezolimbični sistem aktivira (Balfour et al., 2004) predvidoma odražajo pričakovanje kot odgovor na pogojene naloge. Uporaba kopulacijske paradigme CPP bo torej povzročila vplive izpostavljenosti pogojnim znakom, povezanim s predhodno spolno izkušnjo v zbornici CPP. Zato smo za izolacijo vloge intromisij in ejakulacije pri spolno naivnih in izkušenih živalih pri oblikovanju CPP uporabili postkopulacijski postopek.

Druga spremenljivka v eksperimentih s CPP je število preskusov kondicioniranja: bodisi posamični (Straiko in sod., 2007) ali več dvojic (Garcia Horsman in Paredes, 2004; Hughes et al., 1990; Miller in Baum, 1987) povzroči parjenje, povzročeno s parjenjem. Ker je bil eden od ciljev trenutne študije raziskati vpliv spolnih izkušenj na spolno povzročeno CPP, so bili za večino poskusov uporabljeni samski pari, da se prepreči doseganje zgornje meje CPP, ki ga povzroča parjenje. Naši rezultati so potrdili prejšnje študije (Agmo in Berenfeld, 1990) da zadostuje že en paring ejakulacije v okolje za pridobitev CPP pri moških.

V pričujočih poskusih so spolno naivni moški pridobili CPP za okolje, ki je v paru z ejakulacijo, v okolju, ki je v paru z intromisijo, kar kaže, da ima ejakulacija večjo vrednost nagrade kot intromisije. Ta rezultat je skladen s predhodnimi učnimi / okrepitvenimi študijami na T-mazahKagan, 1955), pista z ravno roko (Lopez et al., 1955) ali plezanje z ovirami (Sheffield et al., 1951), iz katerih je razvidno, da je ejakulacija bolj okrepljena kot pripetja ali intromisije. Poleg tega je ejakulacija ključnega pomena za oblikovanje pogojenih kopulacijskih preferenc (Kippin in Pfaus, 2001). Te ugotovitve skupaj podpirajo hipotezo, ki jo navajata Crawford et. al. (1993), da je "moč seksa kot okrepitve neposredno povezana z obsegom, v katerem preiskovanci dokončajo kopulacijsko vedenjsko zaporedje".

V pričujočem eksperimentu je bila za okolje, povezano z ejakulacijo, prednostna komora, ki je bila vezana na intromisijo, potrebna večkratna preskušanja kondicioniranja in samo en par ni bil zadosten za induciranje CPP. Ena razlaga je, da pri spolno naivnih živalih en par ne zadošča za razlikovanje med nagrajeno vrednostjo ejakulacije in intromisijami. Druga razlaga je lahko, da se nagrajene lastnosti intromisij s spolno izkušnjo zmanjšajo v skladu z ugotovitvijo, da je ejakulacija bistvena za CPP pri spolno izkušenih moških, medtem ko intromisije povzročajo CPP pri spolno naivnih živalih.

Ugotovitev, da ima ejakulacija večje koristne lastnosti kot intromisije, podpira hipotezo, da obstajajo ločene nevronske poti za obdelavo signalov, povezanih z ejakulacijo ali intromizijo. V podporo tej hipotezi je več raziskav na podganah, hrčku in gerbilu, ki uporabljajo Fos kot marker za nevronsko aktivacijo, pokazalo nevronsko aktivacijo, ki jo je specifično povzročila ejakulacija, ne pa z vdolbinicami ali intromisijami, v majhnih podregijah medialne amigdale, posteljnega jedra stria terminalis, preoptično območje in posteriorni intralaminarni talamus (Coolen in sod., 1996; Coolen in sod., 1997; Coolen in sod., 2003a; Heeb in Yahr, 1996; Kollack-Walker in Newman, 1997). Nedavno smo preizkusili, ali ta območja, ki se aktivirajo z ejakulacijo, prejemajo vhode iz ledveno-križne hrbtenjače in z uporabo retrogradnega sledenja in hemisekcij dokazali, da podregion aktiviran z ejakulacijo zadnjega intralaminarnega talamusa, tj. Medialnega podparafastikularnega talamičnega jedra (mSPFp), prejme edinstven vnos populacija nevronov v ledvenem delu hrbtenjače (Coolen in sod., 2003a; Coolen in sod., 2003b; Ju in sod., 1987; Truitt in sod., 2003b). Te celice pa Fos izražajo posebej z ejakulacijo, ne pa z vdolbinicami ali intromisijami v podporo njihovi vlogi pri predelavi znakov, povezanih z ejakulacijo (Truitt in sod., 2003a). Poleg tega je ta populacija ledvenih mSPFp projiciranih celic v anatomskem položaju, da sprejemajo periferne organe senzorične vhode, povezane z ejakulacijo, in izražajo številne nevropeptide, vključno z galaninom, holecistokininom in opioidnim enkefalinom (Coolen in sod., 2003b; Ju in sod., 1987; Nicholas in sod., 1999). Trenutno ni znano, ali ta pot in nevrotransmiterji znotraj nje funkcionalno prispevajo k vedenju, ki ga povzroča ejakulacija, kot je CPP.

Če povzamemo, rezultati kažejo, da je ejakulacija najbolj koristna sestavina spolnega vedenja moških pri podganah. Poleg tega sklepamo, da spolne izkušnje vplivajo na nagrajevanje lastnosti sestavin spolnega vedenja, tj. Intromisij, saj intromisije povzročajo CPP pri spolno naivnih, vendar ne pri spolno izkušenih moških.

Priznanja

To raziskavo so podprli štipendiji Nacionalnih inštitutov za zdravje (R01 DA014591) in kanadskih inštitutov za raziskave na področju zdravja pri LMC.

Opombe

Omejitev odgovornosti založnika: To je PDF datoteka neurejenega rokopisa, ki je bil sprejet za objavo. Kot storitev za naše stranke nudimo to zgodnjo različico rokopisa. Rokopis bo podvržen kopiranju, stavljanju in pregledu dobljenega dokaza, preden bo objavljen v končni obliki. Upoštevajte, da se med proizvodnim procesom lahko odkrijejo napake, ki bi lahko vplivale na vsebino, in vse pravne omejitve, ki veljajo za revijo.

Reference

  1. Agmo A, Berenfeld R. Okrepitev lastnosti ejakulacije pri samcih podgan: vloga opioidov in dopamina. Behav Neurosci. 1990, 104: 177 – 182. [PubMed]
  2. Agmo A, Gomez M. Spolno okrepitev blokira z infuzijo naloksona v medialno preoptično območje. Behav Neurosci. 1993; 107: 812 – 818. [PubMed]
  3. Balfour ME, Yu L, Coolen LM. Spolno vedenje in spolni vplivi na okolje sprožijo mezolimbični sistem pri samcih podgan. Nevropsihofarmakologija. 2004, 29: 718 – 730. [PubMed]
  4. Carr GD, Fibiger HC, Phillips AG. Pogojna prednostna izbira mesta kot merilo nagrajevanja zaradi drog. V: Liebman JM, Cooper SJ, uredniki. Nevrofarmakološka osnova nagrajevanja. Oxford University Press; New York: 1989. strani 264 – 319.
  5. Coolen LM, Allard J, Truitt WA, McKenna KE. Centralna ureditev ejakulacije. Physiol Behav. 2004; 83: 203 – 215. [PubMed]
  6. Coolen LM, Olivier B, Peters HJ, Veening JG. Dokazovanje nevronske aktivnosti, povzročene z ejakulacijo, v možganih moških podgan z uporabo agonista 5-HT1A 8-OH-DPAT. Physiol Behav. 1997; 62: 881 – 891. [PubMed]
  7. Coolen LM, Peters HJ, Veening JG. Fos imunoreaktivnost v možganih podgane po potrošnih elementih spolnega vedenja: primerjava spola. Možgani Res. 1996; 738: 67 – 82. [PubMed]
  8. Coolen LM, Veening JG, Petersen DW, Shipley MT. Parvocelularno subparafastikularno talamično jedro pri podganah: anatomska in funkcionalna razdelitev. J Comp Neurol. 2003a; 463: 117 – 131. [PubMed]
  9. Coolen LM, Veening JG, Wells AB, Shipley MT. Različne povezave parvoceličnega podparafascikularnega talamičnega jedra pri podganah: dokazi za funkcionalne pododdelke. J Comp Neurol. 2003b; 463: 132 – 156. [PubMed]
  10. Garcia Horsman P, Paredes RG. Antagonisti dopamina ne blokirajo preferenčnih pogojev na mestu, ki jih povzroči tempu parjenja pri samicah podgan. Behav Neurosci. 2004; 118: 356 – 364. [PubMed]
  11. Heeb MM, Yahr P. c-Fos imunoreaktivnost na spolno dimorfnem območju hipotalamusa in sorodnih možganskih regijah moških čebel po izpostavljenosti spolnim dražljajem ali izvajanju specifičnega spolnega vedenja. Nevroznanost. 1996; 72: 1049 – 1071. [PubMed]
  12. Hughes AM, Everitt BJ, Herbert J. Primerjalni učinki predoptičnih infuzij opioidnih peptidov, lezij in kastracije na spolno vedenje pri samcih podgan: študije instrumentalnega vedenja, pogojena prednost mestu in prednost partnerja. Psihoparmakologija (Berl) 1990; 102: 243 – 256. [PubMed]
  13. Ju G, Melander T, Ceccatelli S, Hokfelt T, Frey P. Imunohistokemični dokazi za spinotalamično pot, ki vsebuje podgane kolecitokininu in galaninu podobne imunoreaktivnosti pri podganah. Nevroznanost. 1987; 20: 439 – 456. [PubMed]
  14. Kagan J. Diferencialna nagradna vrednost nepopolnega in popolnega spolnega vedenja. J Comp Physiol Psychol. 1955; 48: 59 – 64. [PubMed]
  15. Kippin TE, Pfaus JG. Razvoj olfaktornih pogojenih ejakulacijskih preferenc pri samcu podgane. I. Narava brezpogojne dražljaje. Physiol Behav. 2001; 73: 457 – 469. [PubMed]
  16. Kollack-Walker S, Newman SW. Izražanje c-fos, ki ga povzroča parjenje, v možganih sirskega hrčka v možganih: vloga izkušenj, feromoni in ejakulacije. J Neurobiol. 1997; 32: 481 – 501. [PubMed]
  17. Lopez HH, Olster DH, Ettenberg A. Spolna motivacija pri samcu podgane: vloga primarnih spodbud in izkušenj s kopulacijo. Comp Physiol Psychol. 1955; 48: 59 – 64. [PubMed]
  18. Martinez I, Paredes RG. Samo podgane se nagrajujejo pri podganah obeh spolov. Horm Behav. 2001, 40: 510 – 517. [PubMed]
  19. Mehrara BJ, Baum MJ. Nalokson moti izraz, ne pa tudi pridobitve pri podganah samskih odzivov na prednostno pogojene kraje. Psihoparmakologija (Berl) 1990; 101: 118 – 125. [PubMed]
  20. Miller RL, Baum MJ. Nalokson zavira parjenje in pogojuje prednost za strahotno samico pri samcih podgan kmalu po kastraciji. Farmakol Biochem Behav. 1987; 26: 781 – 789. [PubMed]
  21. Nicholas AP, Zhang X, Hokfelt T. Imunohistokemijska preiskava kolona z opioidnimi celicami v lami X hrbtenjače pri moških podgan. Nevrosci Lett. 1999; 270: 9 – 12. [PubMed]
  22. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Kondicioniranje in spolno vedenje: pregled. Horm Behav. 2001, 40: 291 – 321. [PubMed]
  23. Pfaus JG, Phillips AG. Vloga dopamina v anticipativnih in potrošnih vidikih spolnega vedenja pri samcu podgane. Behav Neurosci. 1991; 105: 727 – 743. [PubMed]
  24. Sheffield FD, Wulff JJ, Backer R. Nagradna vrednost kopulacije brez zmanjšanja spolnega nagona. J Comp Physiol Psychol. 1951; 44: 3 – 8. [PubMed]
  25. Straiko MM, Gudelsky GA, Coolen LM. Zdravljenje z MDMA, ki zmanjšuje serotonin, preprečuje, da bi pri samskih podganah imeli prednost pred seksom. Behav Neurosci. 2007; 121: 586 – 593. [PMC brez članka] [PubMed]
  26. Truitt WA, Domingues JM, Adelman J, Coolen LM. Infuzije galanina v medialno parvocelularno parafascikularno talamično jedro zavirajo moško spolno vedenje. Horm Behav. 2003a; 44: 81.
  27. Truitt WA, Shipley MT, Veening JG, Coolen LM. Aktivacija podskupine ledvenih spinotalamičnih nevronov po kopulacijskem vedenju pri samcih podgan, ne pa žensk. J Nevrosci. 2003b; 23: 325 – 331. [PubMed]