Sexuell belöning hos hanrotter: Effekter av sexuell erfarenhet på konditionerade platspreferenser i samband med utlösning och intromissioner (2009)

Horm Behav. 2009 Jan; 55 (1): 93-7. Epub 2008 Sep 12.

Christine M. Tenk, 1, * Hilary Wilson, 3, * Qi Zhang, 1 Kyle K. Pitchers, 1,2 och Lique M. Coolen1,2

Författarinformation ► Upphovsrätt och licensinformation ►

Förläggarens slutredigerade version av den här artikeln finns på Horm Behav

Abstrakt

Olika beteendemodeller och studier har givit bevis som tyder på att sexuellt beteende hos män råttor har givande och förstärkande egenskaper. Det finns dock liten information om de givande värdena för de olika delarna av sexuellt beteende. Därför använde denna studie ett paradigm för konditionerad platspreferens (CPP) för att ta itu med om ejakulation och intromissioner skiljer sig åt i deras givande incitamentvärden. Vi tog också upp om de differensbelönade värdena var beroende av tidigare sexuell erfarenhet. Sexuellt naiva och erfarna män fick en parning av antingen intromissioner eller ejakulation med en av kamrarna i CPP-rutan. Mängden tid som spenderades i varje kammare i CPP-apparaten efter konditionering mättes sedan. Både sexuellt naiva och sexuellt erfarna män bildade en CPP för utlösning, medan män endast sexuellt naiva och inte sexuellt upplevde män en CPP för intromissioner. Vidare resulterade i multipelparningar av ejakulation med den utsedda kammaren hos sexuella naiva män en CPP i förhållande till kontrollkammaren parat med visning av intromisser. Dessa data stöder hypotesen att det finns en hierarki av givande sexuellt beteende, där ejakulation är den mest givande komponenten, och att det givande incitamentvärdet av andra delar av sexuellt beteende är beroende av tidigare sexuell upplevelse.

Nyckelord: belöning, villkorad platspreferens, copulation, sexuellt beteende, associerande lärande

Beskrivning

I manliga gnagare är sexuellt beteende ett givande och förstärkande beteende, sammansatt av olika element, inklusive anogenital utredning, fästen, intromissioner och utlösning. Ejakulation verkar vara den mest förstärkande komponenten i sexuellt beteende (Coolen et al., 2004; för granskning se Pfaus och Phillips, 1991). Till exempel, till skillnad från män som endast tillåts intromitera eller montera, men inte ejakulera, utvecklade män till copulation till utlösning snabbare körhastigheter i T-labyrinter (Kagan, 1955), raka armbanan (Lopez et al., 1955) eller häckklättring (Sheffield et al., 1951). Dessutom är utlösning avgörande för bildandet av konditionerade kopulatoriska preferenser. Det vill säga att föreningen av en ny lukt med en mottaglig kvinna leder till en preferens för såväl som underlättat sexuellt beteende mot en liknande doftande kvinna hos män som får kopulera till utlösning, men inte hos män som får visa intromissioner utan utlösning ( Kippin och Pfaus, 2001).

De givande aspekterna av kopulation har demonstrerats med hjälp av ett villkorat ställningspreparat (CPP) -paradigm (Pfaus och Phillips, 1991). CPP-paradigmet mäter tillvägagångssvar på miljöstimulier som tidigare har parats med förstärkande händelser och kan användas för att utvärdera incitamentsvärdet för dessa givande händelser och belöningsrelaterade stimuli (Carr et al., 1989). Apparaten som används för att demonstrera CPP består vanligtvis av distinkta fack som är parade differentiellt med ovillkorliga stimuli: en sida är parad med kopulation till utlösning, medan den andra sidan är parad med ingenting eller en kontrollmanipulation. I själva verket är hanråttor som får kopulera till utlösning en preferens för facket ihopkopplat med detta beteende (Agmo och Berenfeld, 1990; Martinez och Paredes, 2001). Det är emellertid inte känt om utvecklingen av CPP är beroende av visning av utlösning, eller om visning av intromissioner är tillräcklig. Vi antar att utlösning är mer givande jämfört med andra delar av sexuellt beteende med tanke på tidigare studier som visar dess större incitamentegenskaper.

Således undersökte den nuvarande uppsättningen experiment om utlösning är mer givande än visningen av flera intromisser genom att använda CPP-paradigmet. Dessutom undersöktes påverkan av sexuell erfarenhet på det givande värdet av intromissioner eller utlösning.

Material och metoder

djur

Vuxna manliga Sprague Dawley-råttor (250-350g) erhölls från Harlan-laboratorierna (Indianapolis, IN, USA) eller Charles River (Senneville, QC, Kanada) och enbart inrymda i en 12-timmars omvänd ljus / mörk cykel (lampor utanför 10 ). Mat och vatten var tillgängliga hela tiden utom vid beteendestestning. Stimulösa kvinnor var ovariektomiserade och implanterade med subkutan 5% 17-P-östradiolbensoat Silastisk kapslar (1.98 mm inre diameter, 0.5 cm längd, Dow Corning Corporation, MI, USA). Sexuell mottaglighet inducerades genom subkutana injektioner av progesteron (500 μg i 0.1 ml sesamolja) ungefär fyra timmar före parningstider. Alla förfaranden godkändes av Djurvård och användningskommittén vid University of Cincinnati, University of Western Ontario Animal Care Committee, och överensstämde med NIH och CCAC riktlinjer som involverar ryggradsdjur i forskning.

Konditionerad platspreferensapparat

CPP-apparaten (Med Associates, Vermont, USA) bestod av två provkamrar (28 × 22 × 21 cm) separerade av ett centralt fack (13 × 22 × 21 cm). Kammare differentierades av både visuella och taktila signaler. En provkammare hade vita väggar och metallgallgolv, medan den andra hade svarta väggar och parallellbalkgolv. Det centrala facket bestod av gråa väggar och ett jämnt grått golv. Dörrar på båda sidor av det centrala facket skilde kamrarna och kunde höjas för att tillåta djuren att fria rörelser i hela apparaten, eller sänkas för att begränsa dem till ett visst område.

Behavioral konditionering och testning

All testning ägde rum i mörkfasen (tre till sex timmar efter avstängning av ljus). Initiala baslinjepreferenser bestämdes på dag ett av försöket genom ett försök där varje djur fick fri tillgång till alla kamrar i CPP-apparaten under 15-minuter. Ämnen videobildes och tid i varje kammare analyserades med Microscoft Excel Custom Macro Program. Ett djur ansågs vara närvarande i en kammare om hela stammen av djurets kropp, inklusive höfter, var belägen i den kammaren. Kammaren där djuret spenderade mindre tid (den initialt icke-föredragna sidan) betecknades den könsparrade sidan, och den andra sidan (den initialt föredragna sidan) betecknades kontrollsidan. Konditionering ägde rum på dag två och tre. Under könstillståndsdagen möttes djur med en mottaglig kvinna i sin hembur, och överfördes omedelbart till könsparrade kammaren i CPP-apparaten under 30-minuter. Under kontrollkonditioneringsdagen togs djur direkt från sin hemmabur och placerades i kontrollkammaren i CPP-apparaten under 30-minuter. Halva djuren i varje försök gavs könsparrering på dag två och placerades i kontrollkammaren på dag tre. De återstående djuren fick kontrollparringen på dag två och sexparingen på dag tre. Efter denna enkla konditioneringsförsök (bestående av de två konditioneringsdagarna), utvärderades djurens preferens för kamrarna med användning av en eftertest på den sista, fjärde dagen, som var procedurellt identisk med pretestet.

Experimentell design

Fyra experiment utfördes. Konditioneringsdesignen och gruppnumren för varje experiment visas i tabell 1. I det första experimentet fick sexuellt naiva män antingen utlösning (n = 10) eller intromissioner (sex-åtta intromissioner utan ejakulation; n = 11) parade med den ursprungligen icke-föredragna kammaren medan inget sexbeteende parades med den ursprungligen föredragna kammaren. Visning av utlösning bestämdes baserat på det karakteristiska motoriska beteendet som djuret uppvisar vid utlösning, liksom närvaron av vaginalpropp i den kvinnliga partneren. Dessutom tillsattes en kontrollgrupp, bestående av hanar (n = 10) som exponerades för kamrarna i CPP-apparaten efter hantering och kontrollmanipulationer, men utan parning, och således tjänade som o-stimulerade kontroller. I det andra experimentet användes sexuellt erfarna män. Dessa män parades till en utlösning under fem parningssessioner före CPP-konditionering. Endast män som visade utlösning i tre av dessa fem sessioner inkluderades i detta experiment. Liksom i experiment 1 fick dessa sexuellt erfarna män konditionering med antingen utlösning (n = 10) eller intromissioner (sex-åtta intromissioner utan ejakulation; n = 10) parade med den ursprungligen icke-föredragna kammaren medan inget sexbeteende parades med det andra kammare. I det tredje experimentet visade sexuellt naiva män (n = 8) utlösning parat med den ursprungligen icke föredragna kammaren och intromissioner (sex-åtta intromissioner utan utlösning) parade med den andra (kontroll) kammaren. Slutligen, i det fjärde experimentet, visade hanar som var sexuellt naiva före detta experiment (n = 10) utlösning eller intromissioner (sex-åtta intromissioner) parade med de ursprungligen icke-föredragna respektive kontrollkamrarna, som i föregående experiment. I detta slutliga experiment förlängdes emellertid konditioneringsfasen till sex konditioneringsdagar, under vilka män fick alternativa parning av utlösning eller intromissioner (3 för varje parning). Hälften av män fick en utlösningsparring den första konditioneringsdagen, och hälften fick en intromissionskoppling.

Tabell 1

Konditioneringsdesign och gruppnummer för vart och ett av de fyra sexuella beteendeexperimenten

Dataanalys

De förtesttade och posttestdata som samlats in från CPP-experimenten för sexuella beteenden uttrycktes som preferenspoäng (procentuell tid som spenderades i den sexparade kammaren) och skillnadspoängen (tid förbrukad i könsparad kammare minus tid som spenderades i non sexparad kammare). Parade t-tester användes för att analysera betydelsen av preferenspoängen och skillnadsvärdet mellan pretest och posttest. Dessutom användes ett Pearson Product Moment Correlation-test för att analysera en möjlig korrelation mellan antalet intromissioner och posttestpreferenspoängen och skillnadsresultatet inom varje experiment. Kriteriet för betydelse sattes till 0.05.

Resultat

Resultat från det första experimentet visade att sexuellt naiva män förvärvar en signifikant CPP till den utlösningsparade kammaren, vilket framgår av en jämförelse av tid som tillbringades i kamrarna under förprövningen och efterprovningen (Fig. 1). Både preferenspoängen (p = 0.023) och skillnadsresultatet (p = 0.012) visade en betydande ökning av tiden som spenderades i den utlösningsparade kammaren. Dessutom förvärvade sexuellt naiva män också en betydande CPP till den intromissionsparade kammaren. Efter konditionering tillbringade naiva män betydligt mer tid i den intromissionskopplade kammaren än i kontrollkammaren (p = 0.006 preferenspoäng; p = 0.005 skillnadsscore; Fig. 1). O-stimulerade manliga kontrollformer bildade inte någon preferens (preferenspoäng: förprövning kontra posttest: 35.8% ± 2.9 kontra 38.3% ± 2.7, p = 0.47; skillnadsresultat: förprövning kontra efterprövning: 168.4 sek ± 34.4 versus 152.4 sek ± 33.3, p = 0.71).

Figur 1

En parning med visning av utlösning (A, B) eller intromissioner (C, D) inducerade CPP hos sexuellt naiva män. (A, C) preferenspoäng, procentandelen tid i utlösning- (A) eller intromissioner- (C) parad kammare. (B, D) skillnadspoäng, tid (mer ...)

Resultat från det andra experimentet avslöjade att män som fick sexuell upplevelse före CPP-testning också bildade en CPP till den ejakulationsparade kammaren, vilket visas av en signifikant ökning av både preferenspoäng (p <0.001) och skillnadspoäng (p <0.001; Bild 2). Men i motsats till resultaten i sexuellt naiva män bildade inte sexuellt erfarna män en CPP till den intromissions-parade kammaren. Varken preferenspoängen (p = 0.183) eller skillnadspoängen (p = 0.235) förändrades signifikant efter konditionering (figur 2).

Figur 2

En parning med visning av utlösning (A, C), men inte med intrång (C, D) inducerad CPP hos sexuellt erfarna män. (A, C) preferenspoäng, procentandelen tid i utlösning- (A) eller intromissioner- (C) parad kammare. (B, D) skillnad (mer ...)

I det tredje och fjärde experimentet testades hypotesen att utlösning är mer givande jämfört med intrång. Resultaten av dessa studier visade först att män som var sexuellt naiva före CPP-testning inte bildade en CPP till utlösningsparad kammare i förhållande till den intrångsparade kammaren efter endast en parning av respektive könsbeteende med kammaren (Fig. 3). Vi antog att en enda parning av utlösning och intromission inte var tillräcklig för att inducera en skillnad i bildandet av CPP hos sexuellt naiva djur. Därför genomfördes ett fjärde experiment med en förlängd konditioneringsperiod bestående av tre av varje typ av konditioneringsförsök. Faktum är att efter tre parningar vardera av intromissioner och utlösning visade män en signifikant ökning av både preferens- och skillnadspoängen (p <0.001 för preferens- och skillnadspoäng; figur 3) för utlösningsparad i förhållande till den intromission-parade kammaren. Således, med flera parningar, inducerade utlösning bildandet av en CPP jämfört med visning av intromissioner utan utlösning.

Figur 3

En parning med visning av utlösning inducerade inte CPP hos sexuellt naiva män när kontrollkammaren var ihop med visning av intromissioner (A, B). Däremot förvärvades män som var sexuellt naiva före konditionering (mer ...)

I vart och ett av experimenten, när parningar utfördes med visning av intromissioner, fick män visa 6 – 8 intromissioner, eftersom detta stämmer nära med antalet intromissioner som normalt föregick utlösning (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 2003a ). Faktum är att många män i de utlösningsparade grupperna visade 8 eller färre intromissioner före utlösningen. Vissa män i varje experiment visade emellertid mer än 8 intromissioner före utlösning. För att utesluta en positiv korrelation mellan antalet intromissioner och bildning av CPP utfördes därför en korrelationsanalys. Denna analys avslöjade att det inte fanns några korrelationer i något av experimenten mellan antalet intromissioner och uttryck av CPP.

Diskussion

Den aktuella studien testade hypoteserna att ejakulation har ett större belöningsvärde jämfört med uppvisande av intromisser när de undersöks med CPP-paradigmet och att sexuell erfarenhet påverkar intromissernas givande egenskaper. Faktum är att det visades att utlösning men inte intromissioner resulterade i förvärv av CPP hos sexuellt erfarna djur. Dessutom köpte sexuellt naiva män en CPP för en ejakulationsparad miljö över en intromission-paired miljö. Sexuell erfarenhet påverkade belöningsvärdet av intromissioner (utan ejakulation), eftersom utställningen av utlösning endast visat sig vara nödvändig för CPP hos sexuellt erfarna män, eftersom sexuella naiva män utvecklade CPP efter intromissioner och ejakulation.

CPP är ett väletablerat paradigm som används för att studera de givande egenskaperna för sexuellt beteende (Hughes et al., 1990; Mehrara och Baum, 1990; Miller och Baum, 1987). Två variationer i CPP-proceduren, postcopulatory CPP och copulatory CPP, skiljer sig i om parningen sker i CPP-kammaren eller inte (Pfaus et al., 2001). I den första proceduren, som användes i den aktuella studien, tillåts hanråttor att kopiera på en separat arena och överförs sedan omedelbart till ett distinkt fack av CPP-apparaten. I den andra proceduren tillåts kopulation till utlösning ske inom CPP-kammaren själv. Båda procedurerna resulterar i robust och pålitlig CPP. Emellertid användes postcopulatory CPP i den aktuella studien för att eliminera ett möjligt inflytande av förväntan på sexuell belöning på bildandet av CPP. När hanråttor utsätts för miljömässiga signaler som är förknippade med tidigare sexuellt beteende, aktiveras det mesolimbiska systemet (Balfour et al., 2004) förmodligen återspeglar förväntan som svar på de konditionerade signalerna. Användningen av ett copulatory CPP-paradigm kommer därför att leda till påverkan av exponering för konditionerade signaler associerade med den tidigare sexuella upplevelsen i CPP-kammaren. För att isolera rollen för intromissioner och utlösning hos sexuellt naiva och erfarna djur vid bildande av CPP användes postcopulatory proceduren.

En annan variabel i CPP-experiment är antalet konditioneringsförsök: Antingen enstaka (Straiko et al., 2007) eller flera parningar (Garcia Horsman och Paredes, 2004; Hughes et al., 1990; Miller och Baum, 1987) resulterar i parning- inducerad CPP. Eftersom ett mål med den aktuella studien var att undersöka påverkan av sexuell upplevelse på könsinducerad CPP, användes enskilda parningar för majoriteten av experimenten för att förhindra att man når ett tak för parningsinducerad CPP. I själva verket bekräftade våra resultat tidigare studier (Agmo och Berenfeld, 1990) att en enda parering av utlösning till en miljö är tillräcklig för förvärv av CPP hos män.

I de här experimenten förvärvade sexuellt naiva män en CPP för en utlösningsparad miljö över en intromissionsparad miljö som indikerar att utlösning har ett större belöningsvärde än intromissioner. Detta resultat överensstämmer med tidigare inlärnings- / förstärkningsstudier i T-labyrinter (Kagan, 1955), raka armbanan (Lopez et al., 1955) eller häckklättring (Sheffield et al., 1951), som visar att utlösning är mer förstärkande än montering eller intromissioner ensam. Dessutom är utlösning avgörande för bildandet av konditionerade kopulatoriska preferenser (Kippin och Pfaus, 2001). Tillsammans stöder dessa fynd hypotesen framförd av Crawford et. al. (1993) att "styrka av sex som en förstärkare är direkt relaterad till i vilken utsträckning försökspersoner fullbordar den copulatory beteende sekvens".

I föreliggande experiment krävde preferensen för ejakulationsassocierad miljö över intromission-parad kammare flera konditioneringsförsök, och en enda parning var inte tillräcklig för att inducera CPP. En förklaring är att hos sexuellt naiva djur är en parning av varandra inte tillräckligt för att skilja på det givande värdet av ejakulation och intromissioner. En annan förklaring kan vara att de givande egenskaperna hos intromissioner minskar med sexuell erfarenhet, i överensstämmelse med konstaterandet att utlösning är väsentlig för CPP hos sexuellt erfarna män medan intromissioner inducerar CPP hos sexuellt naiva djur.

Upptäckten att utlösning har större givande egenskaper än intromissioner stöder hypotesen att separata neurala vägar finns för behandling av utlösnings- eller intromissionsrelaterade signaler. Till stöd för denna hypotes har flera studier på råtta, hamster och gerbil med Fos som markör för neural aktivering visat neural aktivering specifikt inducerad av utlösning, men inte av fästen eller intromissioner, i små subregioner av den mediala amygdala, bäddkärnan i stria terminalis, preoptiskt område och posterior intralaminar thalamus (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 1997; Coolen et al., 2003a; Heeb och Yahr, 1996; Kollack-Walker och Newman, 1997). Vi testade nyligen om dessa utlösningsaktiverade områden mottar ingångar från den lumbosakrala ryggmärgen och demonstrerade med retrograd spårning och hemisektioner att den ejakulationsaktiverade subregionen av den bakre intralaminära thalamus, dvs. population av neuroner i ryggradens ryggmärg (Coolen et al., 2003a; Coolen et al., 2003b; Ju et al., 1987; Truitt et al., 2003b). I sin tur uttrycker dessa celler Fos specifikt med utlösning, men inte med fästen eller intromissioner, till stöd för deras roll i behandlingen av utlösningsrelaterade signaler (Truitt et al., 2003a). Dessutom är denna population av lumbal mSPFp-utskjutande celler i den anatomiska positionen för att ta emot ejakulationsrelaterade sensoriska insignaler från perifera organ och uttrycker många neuropeptider, inklusive galanin, kolecystokinin och opioid-enkefalin (Coolen et al., 2003b; Ju et al. ., 1987; Nicholas et al., 1999). För närvarande är det okänt om denna väg och neurotransmittorerna inom funktionellt bidrar till utlösningsinducerat beteende, såsom CPP.

Sammanfattningsvis visar de nuvarande resultaten att utlösning är den mest givande komponenten av manligt sexuellt beteende hos råttor. Dessutom drar vi slutsatsen att sexuell erfarenhet påverkar de givande egenskaperna hos komponenterna i sexuellt beteende, dvs intromisser, eftersom intromissioner inducerar CPP i sexuellt naiva men inte hos sexuellt erfarna män.

Erkännanden

Denna forskning stöddes av bidrag från National Institute of Health (R01 DA014591) och kanadensiska institut för hälsoforskning till LMC.

fotnoter

Ansvarsfriskrivning för utgivare: Detta är en PDF-fil av ett oredigerat manuskript som har godkänts för publicering. Som en tjänst till våra kunder tillhandahåller vi denna tidiga version av manuskriptet. Manuskriptet kommer att genomgå kopiering, typsättning och granskning av det resulterande beviset innan det publiceras i sin slutliga citabla form. Observera att under produktionsprocessen kan upptäckas fel som kan påverka innehållet, och alla juridiska ansvarsfriskrivningar som gäller tidskriften gäller.

Referensprojekt

1. Agmo A, Berenfeld R. Förstärkning av ejakulationsegenskaper hos hanråttan: roll av opioider och dopamin. Behav Neurosci. 1990; 104:. 177-182 [PubMed]

2. Agmo A, Gomez M. Sexuell förstärkning blockeras av infusion av naloxon i det mediala preoptiska området. Behav Neurosci. 1993; 107:. 812-818 [PubMed]

3. Balfour ME, Yu L, Coolen LM. Sexuellt beteende och könsassocierade miljökoder aktiverar det mesolimbiska systemet hos hanråttor. Neuropsychopharmacology. 2004; 29:. 718-730 [PubMed]

4. Carr GD, Fibiger HC, Phillips AG. Konditionerad platspreferens som ett mått på drogbelöning. I: Liebman JM, Cooper SJ, redaktörer. Den neurofarmakologiska grunden för belöning. Oxford University Press; New York: 1989. sid. 264 – 319.

5. Coolen LM, Allard J, Truitt WA, McKenna KE. Centralreglering av utlösning. Physiol Behav. 2004; 83:. 203-215 [PubMed]

6. Coolen LM, Olivier B, Peters HJ, Veening JG. Demonstration av ejakulation-inducerad nervaktivitet i den manliga råttahjärnan med 5-HT1A-agonist 8-OH-DPAT. Physiol Behav. 1997; 62:. 881-891 [PubMed]

7. Coolen LM, Peters HJ, Veening JG. Fos immunreaktivitet i råttahjärnan efter fullbordande element av sexuellt beteende: en könsjämförelse. Brain Res. 1996; 738:. 67-82 [PubMed]

8. Coolen LM, Veening JG, Petersen DW, Shipley MT. Parvocellulär subparafascikulär thalamisk kärna i råtta: anatomisk och funktionell avdelning. J Comp Neurol. 2003a; 463:. 117-131 [PubMed]

9. Coolen LM, Veening JG, Wells AB, Shipley MT. Afferenta anslutningar av den parvocellulära subparafascikulära talamkärnan i råtta: bevis för funktionella underavdelningar. J Comp Neurol. 2003b; 463:. 132-156 [PubMed]

10. Garcia Horsman P, Paredes RG. Dopaminantagonister blockerar inte konditionerad platspreferens som induceras av paced parningsbeteende hos honråttor. Behav Neurosci. 2004; 118:. 356-364 [PubMed]

11. Heeb MM, Yahr P. c-Fos immunreaktivitet i det sexuellt dimorfa området i hypotalamus och relaterade hjärnregioner hos manliga gerbils efter exponering för sexrelaterade stimuli eller utförande av specifikt sexuellt beteende. Neuroscience. 1996; 72:. 1049-1071 [PubMed]

12. Hughes AM, Everitt BJ, Herbert J. Jämförande effekter av preoptiska områdesinfusioner av opioidpeptider, lesioner och kastrering på sexuellt beteende hos manliga råttor: studier av instrumentellt beteende, konditionerad platspreferens och partnerpreferens. Psychopharmacology (Berl) 1990; 102: 243 – 256. [PubMed]

13. Ju G, Melander T, Ceccatelli S, Hokfelt T, Frey P. Immunohistokemisk bevis för en spinothalamisk väg som innehåller kolecystokinin- och galaninliknande immunoreaktiviteter hos råtta. Neuroscience. 1987; 20:. 439-456 [PubMed]

14. Kagan J. Differensiell belöningsvärde för ofullständigt och fullständigt sexuellt beteende. J Comp Physiol Psychol. 1955; 48:. 59-64 [PubMed]

15. Kippin TE, Pfaus JG. Utvecklingen av luktkonditionerade ejakulatoriska preferenser hos hanråttan. I. Den okonditionerade stimulansens natur. Physiol Behav. 2001; 73:. 457-469 [PubMed]

16. Kollack-Walker S, Newman SW. Parning-inducerat uttryck av c-fos i den manliga syriska hamsterhjärnan: erfarenhetens roll, feromoner och utlösningar. J Neurobiol. 1997; 32:. 481-501 [PubMed]

17. Lopez HH, Olster DH, Ettenberg A. Sexuell motivation hos hanråttan: rollen som primära incitament och samarbetsupplevelse. Comp Physiol Psychol. 1955; 48: 59-64.

18. Martinez I, Paredes RG. Endast självhäftande parning är givande hos råttor av båda könen. Horm Behav. 2001; 40:. 510-517 [PubMed]

19. Mehrara BJ, Baum MJ. Naloxon stör avtrycket men inte förvärvandet av hanråttor av ett konditionerat ställepreferensrespons för en östlig kvinna. Psychopharmacology (Berl) 1990; 101: 118 – 125. [PubMed]

20. Miller RL, Baum MJ. Naloxon hämmar parning och konditionerad platspreferens för en östlig kvinna i hanråttor strax efter kastrering. Pharmacol Biochem Behav. 1987; 26:. 781-789 [PubMed]

21. Nicholas AP, Zhang X, Hokfelt T. En immunohistokemisk undersökning av opioidcellekolonnen i lamina X i ryggmärgens ryggmärg. Neurosci Lett. 1999; 270:. 9-12 [PubMed]

22. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Konditionering och sexuellt beteende: en recension. Horm Behav. 2001; 40:. 291-321 [PubMed]

23. Pfaus JG, Phillips AG. Roll av dopamin i förutseende och fullbordande aspekter av sexuellt beteende hos den manliga råtta. Behav Neurosci. 1991; 105:. 727-743 [PubMed]

24. Sheffield FD, Wulff JJ, Backer R. Belöningsvärde för kopulation utan sexdrift. J Comp Physiol Psychol. 1951; 44:. 3-8 [PubMed]

25. Straiko MM, Gudelsky GA, Coolen LM. Behandling med en serotoninutarmande behandling av MDMA förhindrar konditionerad ställepreferens för kön hos hanråttor. Behav Neurosci. 2007; 121: 586-593. [PMC gratis artikel] [PubMed]

26. Truitt WA, Domingues JM, Adelman J, Coolen LM. Galanin-infusioner i den mediala parvocellulära parafascikulära talamkärnan hämmar det manliga sexuella beteendet. Horm Behav. 2003a; 44: 81.

27. Truitt WA, Shipley MT, Veening JG, Coolen LM. Aktivering av en undergrupp av ryggradens spinotalamiska neuroner efter copulatoriskt beteende hos manliga men inte kvinnliga råttor. J Neurosci. 2003b; 23:. 325-331 [PubMed]