Konditioneringen av heterosexuella och homosexuella partnerpreferenser hos råttor (2012)

Socioaffect Neurosci Psychol. 2012; 2: 17340.

Publicerad online Mar 15, 2012. doi:  10.3402 / snp.v2i0.17340

PMCID: PMC3960032

Genaro A. Coria-Avila, DVM, MSc, PhD*

Denna artikel har varit citerad av Andra artiklar i PMC.

Gå till:

Abstrakt

Partnerpreferenser uttrycks av många sociala arter, inklusive människor. De är vanligen observerade som selektiva kontakter med en individ, mer tid tillbringad tillsammans, och riktad förvaltningsbeteende som leder till selektiv samverkan. Denna recension diskuterar effekten av konditionering på utvecklingen av heterosexuella och homosexuella partnerpreferenser hos gnagare. Lärda preferenser kan utvecklas när en konditionerad stimulans (CS) är associerad i strid med en okonditionerad stimulans (UCS) som fungerar som förstärkare. Följaktligen kan en individ visa preferens för en partner som bär en CS. Vissa UCS kan vara mer eller mindre förstärkande, beroende på när de är erfarna och kan vara olika för män och kvinnor. Det kan till exempel vara att, bara under perioder av tidig utveckling, blir de stimuli som hör samman med vård och ungdomsspel konditionerat. Vid vuxen ålder kan andra stimuli som sexuell belöning, samboer, mild stress eller till och med farmakologiska manipuleringar fungera som förstärkare för att uppfylla partnerpreferenser. Evolutionära biologer och psykologer måste ta hänsyn till tanken att en individs erfarenhet av belöning (dvs. sexuell och farmakologisk) kan överdriva förmodligen "medfödda" kompisval (t.ex. assortativitet och orientering) eller kompisstrategier (t.ex. monogami eller polygami) med hjälp av Pavlovian och operant contingencies. Faktum är att det sannolikt är så medfödd att lära sig miljön på sätt som maximerar belöning och minimerar aversiva resultat, vilket gör så kallade "närliggande" orsaker (till exempel nöje) i slutändan mer kraftfulla förutsägare av socialt beteende och val än så kallade "ultimata" orsaker (t.ex. genetisk eller reproduktiv träning).

Nyckelord: pavlovian, operant, lärande, sex, copulation

Partnerpreferenser förekommer hos många sociala arter, inklusive människor. En preferens observeras vanligen som selektiva kontakter med en individ, mer tid tillsammans, och riktad förhörsbeteende som leder till selektiv samverkan. I allmänhet kallas arter med icke-exklusiva partnerpreferenser som polygamiska. Dessa arter kan uttrycka företräde för en viss partner, men den varar endast för perioder av parning. Vidare kan preferensen inte vara för en viss individ eller särdrag hos en individ utan snarare för den totala visningen av sexuell mottaglighet. Å andra sidan kallas arter som visar exklusiva och långvariga preferenser mot en viss partner vanligen som monogamiska. En monogamisk individ kommer att visa en mycket selektiv preferens för domstolen, kopiera, bygga upp och höja avkommor, med en särskild partner som har specifika och igenkännliga egenskaper (Coria-Avila, 2007). Dessutom är vissa forskare överens om idén om att monogamiska arter som har utvecklat ett parbindning aggressivt kan avvisa okända specifika kompisar, inklusive ytterligare potentiella kompisar (Aragona et al., 2006; Carter, DeVries och Getz, 1995; Wang, Hulihan och Insel, 1997; Winslow, Hastings, Carter, Harbaugh och Insel, 1993).

Partnerpreferenser är resultatet av ett systematiskt samband mellan genetiska mekanismer, hormonella effekter och lärande. Till exempel kan en individ födas med den genetiska informationen som styr hjärnorganisationen och den hormonella profilen som underlättar känsligheten för att svara mot en viss typ av partner, vilket vanligen uppträder mot en sexuellt mogen individ i motsatt kön. Men från och med födseln kan djur lära sig nya preferenser baserat på exponering för individer av deras egna arter. Denna tidiga kontakt underlättar fenomen som imprinting (Batenson, 1978), där de första specifika relaterade stimuli som avkänns under kritiska utvecklingsperioder kan rikta framtida partnerpreferenser. Följaktligen kan partnerpreferensen observerad hos en sexuellt naiv vuxen individ vara resultatet av medfödda faktorer i kombination med tidiga lärandes erfarenheter under kritiska perioder. Dessutom kan alla individer utveckla nya preferenser eller aversioner under hela livslängden och göra nya föreningar för att driva njutning och undvika smärta. Följaktligen kan vuxna partnerpreferenser bli villkorade för stimuli som har blivit prediktorer av sexuell belöning (eller andra typer av belöningar). Således, i närvaro av en prediktor av belöning, kan partnerpreferensen underlättas eller lättare uttryckas, medan en partner i förekomsten av en negativ prediktor kan undvikas, devalveras eller till och med avkomma. Följaktligen kan "medfödda" partnerpreferenser (t.ex. för assorterande egenskaper) eller kompisstrategier (t.ex. monogami eller polygami) bli ytterligare inskränkta eller till och med ändrade genom efterföljande konditionering i vuxen ålder av funktioner som är specifika förknippade med belöning.

Partnerpreferenser kan studeras ur olika perspektiv. Ur biologisk synvinkel är det till exempel viktigt att studera konsekvenserna av att ha en partnerpreferens på en arts överlevnad och reproduktiva kondition. Ur det psykologiska perspektivet studeras partnerpreferenser eftersom de kan leda till sociala bindningar, kallade parbindningar hos vissa djur och "romantisk kärlek" hos människor; och störningar av etablerade bindningar, eller oförmåga att bilda nya, kan ha negativa effekter på mental hälsa (Insel & Young, 2001). Det är således nödvändigt att förstå grunden för partnerpreferensbildningen för att förstå en viktig del av det sociala beteendet hos djur och människor.

Syftet med detta manuskript är att diskutera rollen att lära sig om uttryck för heterosexuella och homosexuella partnerpreferenser hos gnagare. Mot detta mål kommer jag att beskriva mekanismerna för Pavlovian och instrumental (operant) konditionering. Dessutom kommer jag att bevisa hur dessa två inlärningsmekanismer är relevanta under kritiska utvecklingsperioder, inklusive tidiga postnatala och ungdomsperioder. Men jag kommer att diskutera hur "andra kritiska perioder" är öppna under upplevelsen av sexuell belöning i vuxen ålder eller via farmakologiska behandlingar.

Pavlovian konditionering av partner preferens

Pavlovian eller klassisk konditionering avser en förening som bildas mellan två stimuli (Pavlov, 1927). Under normala omständigheter kommer okonditionerade stimuli (UCS) att framkalla fysiologiska okonditionerade svar (UCR). UCR är de oanlärda svar som redan finns i djurets naturliga repertoar. UCS är naturliga stimuli som normalt framkallar UCR i en antagligen hardwired stimulus-respons (SR) neuralt samband. Neutrala stimuli kommer emellertid inte att utlösa någon UCR, men om de är ordentligt parade i konturitet och beredskap med en UCS kan djur göra en prediktiv associering mellan den neutrala stimulansen och UCS som sedan utlöser UCR. När en neutral stimulus kan utlösa ett svar som inte var närvarande före inlärning, kallas det som en konditionerad stimulus (CS), och svaret kallas ett konditionerat svar (CR). När detta inträffar antages det att CS framkallar en representation av UCS på en neural nivå.

Det finns olika sätt på vilka pavlovisk konditionering kan påverka sexuellt beteende och i slutändan uttrycket för partnerns preferenser. För det första kan en kompis ses som en kombination av flera stimuli. Några av dessa stimuli kan fungera som UCS, som utlöser UCR, men många andra är ineffektiva eftersom de inte initialt utlöser någon UCR (Kippin & Pfaus, 2001). Ineffektiva naturliga stimuli (dvs. pälsfärg i en manlig råtta) kan bli associerad med UCS (dvs. stimulerade intromisser från honom) genom sexuella erfarenheter och kan i sin tur kunna framkalla CR (dvs sexuell motivation) (Coria-Avila et al. , 2006). Ursprungligen kan neutrala eller ineffektiva stimuli (dvs. mandellukt) bli konditionerade om de är parade i beredskap med UCS (Coria-Avila, Ouimet, Pacheco, Manzo och Pfaus, 2005; Kippin, Cain och Pfaus, 2003). Det är möjligt att konditionering av partnerrelaterade stimuli inträffar under flera perioder av livet. Vissa välkarakteriserade kritiska perioder inkluderar emellertid de tidiga postnatala veckorna, ungdomar eller perioder i samband med en specifik farmakologisk behandling.

Tidig postnatal period

Vissa stimuli som känns av under tidiga kritiska perioder av livet blir associerade genom Pavlovskonditionering med medfödda belöningar (t ex mammalvård, näringsintag etc.). Denna typ av konditionering kallas "imprinting" och kan starkt påverka sexuell preferens vid vuxen ålder (Batenson, 1978). Denna konditionering inträffar vid ung ålder när hjärnan är särskilt känslig för att skapa nya föreningar. Avtryck förekommer vanligtvis hos föräldrarnas och artens egenskaper och anses vara det första steget i fenomenet assortativ parning, där djur väljer att para sig selektivt med medlemmar av sin egen stam i förhållande till medlemmar av en annan stam eller art som är genetiskt mindre lika . Assortativ parning antas bibehålla homozygositet i en stam och därigenom hålla stammar från att avla positiva egenskaper. Hos människor kan assortativ parning inträffa när människor uppvisar partners preferens för fenotypiska (t.ex. ras-, ansikts-, etc.), sociala (t.ex. kulturella / religiösa övertygelser) och personlighetsegenskaper (t.ex. introversion / extroversion) som liknar en egen ( Luo & Klohnen, 2005; Malina, Selby, Buschang, Aronson, & Little, 1983; Salces, Rebato och Susanne, 2004), vilket naturligtvis kommer att bero på att människor är mer benägna att samverka harmoniskt med andra med liknande attityder / manerism.

Det finns bevis som tyder på att män av olika arter kan utveckla sexuell prägel för kompisar som bär signaler som är associerade med kvinnan som ammade dem eller signaler associerade med amningstiden. I en studie, till exempel, vårdades nyfödda råttor av sin biologiska mamma, som hade en neutral lukt (citron) applicerad på hennes buk. Vid lämplig tidpunkt avvänades hanarna och utsattes aldrig för doften igen, förrän cirka 100 dagars ålder, då de parades ihop med doftande eller oparfymerade okända kvinnor för sampulation. Resultaten indikerade att män som under den tidiga postnatala perioden utsattes för en citrondoft uppvisade kortare utlösningslatens med citrondoftande kvinnor när de växte upp i förhållande till utlösningslatensen som observerades när de utsattes för icke-doftande kvinnor (Fillion & Blass, 1986). Det experimentet var en av de första som demonstrerade att neutrala lukt som känns av under tidiga perioder kan öka sexuell spänning under framtida sexuella möten. I det fallet observerades en starkare sexuell spänning som kortare utlösningstid hos en mottaglig kvinna som bär lukten.

Andra försök med imprinting hos hanrotter har varit mer fokuserade på partnerpreferensen och har visat att denna typ av lärd preferens kan bero på givande stimuli som moderen ger till avkomman under kritiska perioder av livet. Till exempel kan de positiva effekterna av slickning under de första 10-dagarna av livet konditioneras till olfaktoriska stimuli också. I en studie av Menard, Gelez, Coria-Avila, Jacubovich och Pfaus (2006), nyfödda manliga pups togs bort från sina mammor för 15 min varje dag. Under den här tiden var män i en parade grupp utsatta för en citron doft sprayad på en annan burs träskodsstrumpor. Samtidigt fick de taktil stimulering utförs artificiellt med en liten pensel på ryggen och huvudet, så att strokarna skulle efterlikna dammens slickning vid den tidpunkt då de luktade citrondukten. Manspersoner i en kontrollgrupp utsattes för träspånsbeläggning sprayad med vatten ensam under taktil stimulering. Båda grupperna avvänjdes vid 21-ålders alder och utsattes aldrig för lukten igen. Efter 2-månader placerades hanar i ett stort öppet fält (123 × 123 × 46 cm-kammare) och tillåtades att kopiera fritt med två honor samtidigt, en doft och en unscented. Resultaten av det föredragna testet indikerade att en signifikant andel av de parade männen föredrog att ejakulera först med doftkvinnan, medan kontrollgruppen visade ingen preferens för doftiga honor (Menard et al., 2006).

Andra experiment har visat att avtryck är så kraftfullt att det faktiskt kan framkalla sexuella preferenser gentemot en annan art. I en studie utvecklade exempelvis manliga får och getter som var korsfostrade en sexuell partnerpreferens gentemot kvinnor av fostermorens art (Kendrick, Hinton, Atkins, Haupt och Skinner, 1998). Sammantaget indikerar dessa studier att stimuli som kännetecknas under tidig utveckling kan läras och därmed direkt partnerpreferens vid framtida sexuella möten.

Ungdomsperiod

Även om mödravården är mycket kritisk för utvecklingen är eftervänjningsperioden också viktig eftersom djur kommer att uppleva sina första sociala interaktioner som inte är broderliga genom lekbeteende. Hos råttor innebär detta beteende upprepade anfall av grovt och tumlande spel och ryggkontakter riktade mot motståndarens nacke (Panksepp, Jalowiec, DeEskinazi och Bishop, 1985). Socialt spel har positiva effekter på den normala utvecklingen av djur och anses också vara givande. En studie visade till exempel att socialt isolerade unga råttor fick delta i intensiva anfall av grovt och tumlande spel under korta, dagliga perioder, inte blev blygsamma och aggressiva, jämfört med isolerade djur som inte fick leka (Einon, Humphreys, Chivers, Field, & Naylor, 1981). Dessutom utvecklar unga djur platsföredrag endast för sidor som är associerade med möjligheten att delta i lekbeteende (Calcagnetti & Schechter, 1992). De sociala egenskapernas givande egenskaper (liksom andra sociala erfarenheter) moduleras av opioider, eftersom behandling med opioidagonister som morfin ökar intensiteten och frekvensen hos beteendet (Panksepp et al., 1985), medan en opioidantagonist som naloxon lätt reducerar sin frekvens.

Mycket nyligen visade en studie från vårt laboratorium att honråttor utvecklar konditionerad partnerpreferens gentemot män som bär olfaktoriska signaler som tidigare var associerade med ungdomslek (Paredes-Ramos, Miquel, Manzo och Coria-Avila, 2011). I den studien isolerades prepubescerande honråttor socialt 31 dagar och fick leka dagligen i 30 minuter, under 10 försök, med en annan ung kvinna som bar en lukt (antingen mandel- eller citrondoft) som CS. En dag efter den sista konditioneringsförsöket testades alla honor för konditionerad lekpartnerpreferens med två unga och prepubescent hanråttor, en doftande med mandel och den andra med citron. Resultaten visade att kvinnor i den mandelparade gruppen föredrog mandelhannen som lekpartner och ignorerade den citrondoftande hanen. Men i den citronparade gruppen föredrog kvinnor den citrondoftande hanen. Några dagar senare, när kvinnor var ungefär 55 dagar gamla, ovariektomiserades de och hormonprimmades med östradiol och progesteron för att inducera sexuell mottaglighet. Sedan testades de för sin första sexpartnerpreferens med två okända studsmän, en mandeldoftande och en citrondoftande. Resultaten indikerade att kvinnor uppvisade en mycket selektiv sexuell partnerpreferens gentemot män som hade en lukt (antingen mandel eller citron) som tidigare parats med ungdomslek. Detta observerades med fler uppmaningar, humle och dart, besök och luktundersökningar riktade mot den föredragna hanen. Sexuella uppmaningar (inklusive humle och dart) indikerar kvinnors sexuella lust och fungerar som en inbjudan för män att engagera sig i sexuellt beteende med dem (Pfaus, Shadiack, Van Soest, Tse och Molinoff, 2004). Faktum är att kvinnorna efterfrågade mer mot män som bar den konditionerade stimulansen, vilket resulterade i mer intröm och utlösning från dem, inklusive den allra första utlösningen. Detta kan ha mycket viktiga konsekvenser för gonadalt intakta kvinnor. Till exempel har vi tidigare visat att den första utlösningen kan resultera i 100% faderskap om kvinnan inte får någon annan intrission under minst 10 minuter efter (Coria-Avila, Pfaus, Hernandez, Manzo och Pacheco, 2004). Följaktligen kan konditionering av partnerpreferensen under ungdomsperioden förspänna assortativ parning.

Postpubertal period

Den postubertala perioden är mer flexibel i tid än de tidiga postnatala veckorna och ungdomsfasen. Det är en kritisk period eftersom djur ofta upplever sina första sexuellt givande möten. I en studie av hanråttor ökade till exempel nivåerna av luteiniserande hormon och testosteron efter exponering för en konditionerad lukt (dvs vintergrön) som tidigare parats med kopulation (Graham & Desjardins, 1980). Ökningarna liknade de som följde exponering för östliga lukt hos naiva män, vilket tyder på att föreningen med det copulatoriska belöningsstaten gör en neutral lukt för att bli en CS som kan utlösa ett konditionerat neuroendokrinsvar som förbereder djuret för ett sexuellt beteende.

Konditionerade lukter associerade med kopiering kan också underlätta motivation för en partner. Kippin, Talinakis, Chattmann, Bartholomew och Pfaus (1998) utbildade en grupp män (den parade gruppen) för att associera en mandel- eller citronlukt målad på baksidan av en kvinnas nacke och anogenitala region med samverkan till utlösning. En annan grupp (den orörda gruppen) mottog copulatoriska försök med unscented honor (Kippin et al., 1998). Vid ett slutligt test i ett öppet laboratorium fick hanarna tillgång till två sexuellt mottagliga kvinnor, en doftande med lukt och den andra oparfymerad. Män i den parade gruppen visade en konditionerad partnerpreferens där de doftande kvinnorna valdes för att få hannens första utlösning. Efterföljande studier avslöjade att inlärningen av denna konditionerade ejakulationspreferens ägde rum under den eldjupande efterjakulatoriska perioden (Kippin & Pfaus, 2001). Således förvärvade polygamala hanrotter en föredragen partner genom exponering för ett enkelt Pavlovian-konditioneringsförfarande som kopplade en neutral olfaktorisk stimulans till sexuell belöning inducerad av ejakulation.

Baserat på det faktum att den postjakulatoriska perioden är tillräckligt givande för att stödja utvecklingen av heterosexuell partnerpreferens hos hanråttor testade vi dess effekter på konditionerad homosexuell partnerpreferens. I en studie från vårt laboratorium (Cibrian-Llanderal, Triana-Del Rio, Tecamachaltzi-Silvaran och Coria-Avila, 2011), vi tillätte manrotter att copulera till en ejakulation med sexuellt mottagliga kvinnliga råttor. Omedelbart efter utlösningen avlägsnades hanar försiktigt från kvinnans arena och placerades i en annan arena för att samarbeta för 1 h med en annan man som borde mandel doft som en CS. Detta inträffade under 10-konditionstester, precis som i studien av Kippin och Pfaus (2001). I en kontrollgrupp placerades hanar för samlevnad 12 h efter att ha copulerats med honan. En dag efter den sista konditioneringsförsöket testades manar för homosexuell partnerpreference i en kammare med två pojkvänner som potentiella partner, en mandel doftande och en unscented. I motsats till vår hypotes misslyckades båda grupperna att utveckla en konditionerad homosexuell preferens för CS + -human, vilket indikerar att den "kritiska perioden" som orsakats av ejakulation är tillräcklig för att stödja heteroseksuell men inte homosexuell konditionering av partnerpreferens i formellt heterosexuella män. Det fanns dock några intressanta statistiska trender (icke-signifikanta). Exempelvis visade omkring 40% av männen i experimentgruppen monteringsförsök mot doftande män jämfört med 20% av män i kontrollgruppen. Dessutom visade experimentala män högre frekvens av spelbeteenden (dorsala kontakter och grov-tum-händelser) mot doftande män. Detta kan tyda på att exponering för en man under postjakulatorisk tid resulterade i konditionerad lekpartnerpreferens men inte i homosexuell preferens.

Instrumentell konditionering av partnerpreferensen

Vid sexuella mogna individer kan de första sexuella upplevelserna underlätta konditioneringen av partnerpreferensen via en kombination av Pavlovian och instrumental (operant) lärande. Instrumentalt lärande beskriver en reaktionsförstärkande händelse där ett djur lär sig att verka på sin miljö (Skinner, 1953, 1966). Det inträffar när ett djur anpassar sina beteendemässiga reaktioner under särskilda förstärkningsplaner, omständigheter som har associerats med leverans av belöning eller straff. När ett djur specifikt visar ett svar som följs av sexuell belöning ökar frekvensen av svaret och dess latens minskar. Till exempel är det mer sannolikt att kvinnliga råttor som takter sampulationen upplever sexuell belöning (Paredes & Alonso, 1997; Paredes & Vazquez, 1999). Därför kommer kvinnor att kräva oftare och med kortare latenser gentemot manliga partners som bär CS i samband med möjligheten att takta samverkan (Coria-Avila et al., 2005, 2006). Detta kallas positiv förstärkning. Omvänt, när ett djurs svar är förknippat med straff, kommer svaret sannolikt att minska i frekvens och ökning av latens. Till exempel, trots att kittling inducerad för hand är givande till unga kvinnliga råttor, verkar det vara stressigt hos vuxna. Följaktligen kommer kvinnorna att begära mindre till en manlig partner som har en CS som är associerad med kittlande, kommer att spendera mindre tid med honom, och föredrar någon annan roman tillgänglig man (Paredes-Ramos et al., Inlämnad). Samtidigt kan preferensen för en ny man stärkas om kvinnan, genom att välja honom, minskar möjligheten att kittas. Detta kallas negativ förstärkning. Dessutom, om kvinnan upplever belöning med den nya mannen, kan partnerpreferensen formas genom en kombination av positiv och negativ förstärkning.

Följaktligen kan sexuellt erfarna djur visa konditionerad sexuell motivation (via Pavlovian konditionering) eller lära sig att utföra en rad olika uppgifter (via instrumental konditionering) för att få tillgång till en partner, antagligen på grund av sambandet med sexuell belöning (Pfaus, Kippin, & Centeno, 2001). Man tror att förmågan att uppleva belöning under sexuellt beteende utvecklats för att underlätta sannolikheten för kopiering. Därför har kön från ett psykologiskt perspektiv givande egenskaper eftersom stimuli som förutsäger kopiering ökar sannolikheten för appetitiva instrumentella svar som syftar till att arbeta för eller närma sig dessa stimuli. Sådan prestanda kan indikera nivåer av sexuell motivation som utlöses av partnerens ledtrådar eller kan användas för att avleda partnerpreferens om djur får välja mellan flera potentiella specifikationer för att kopiera med (Pfaus et al., 2001).

Första sexuella upplevelser

Som diskuterats tidigare är det sexuella belöningsstatus som induceras av ejakulation en kritisk UCS som underlättar en efterföljande preferens för stimuli som förutsäger det. Det har antagits att konditionerad ejaculatorisk preferens hos råttor kan vara ett rudiment av det monogamala beteendet som observerats hos andra arter av gnagare (Pfaus et al., 2001). Till exempel underlättar parning parbindning i monogama prärievalsar (Williams, Catania och Carter, 1992), vilket tyder på att parningsinducerade parbindningar förmedlas av sexuell belöning (Young & Wang, 2004). Parbindningar observeras när en volym har valet av två partners, en bekant, med vilken samverkan förekommit tidigare, och en roman. En bonded vole väljer vanligtvis den välbekanta att spendera mer tid, kopiera och reproducera med. Vissa rapporter tyder på att detta beteende kan vara för livet, eftersom bundna individer sällan parar sig med andra partners även efter permanent separation från den ursprungliga partnern (Getz, McGuire, Pizzuto, Hofmann, & Frase, 1993). Det är möjligt att en bindad vole remains monogamous på grund av den konstanta positiva förstärkningen från partnern under social kontakt och återkommande parning. Som ett resultat kan partnerens specifika egenskaper (t.ex. olfaktorisk signatur) bli villkorligt föredragna och förstärkta av social stimulering och parning.

Andra stimuli som påverkar partnerpreferensskonditionering

Belastning

Det uppstår stimuli andra än de som upplevs under copulationen, vilket också kan underlätta bildandet av partnerpreferens. Till exempel, i manliga prärievolymer anses långa simningstider vara stressiga. Om volymer är tvungna att simma och sedan tillåtas att samleva i en period av 6 h (vilket normalt inte är tillräckligt med tid för att inducera bindning), är det sannolikt att parbindningar uppstår (Carter, 1998; DeVries, DeVries, Taymans, & Carter, 1996). Detta beteende antas underlättas via de hormoner som frisätts under stressresponsen (dvs. kortikosteroider), eftersom injektioner av kortikosteron hos män underlättar bildandet av parbindningar (DeVries et al., 1996). Den exakta processen är inte helt förstådd. En möjlig förklaring baseras emellertid på det faktum att kortikosteroider inducerar en ökning av aktivitet i mesolimbisk dopamin (DA) (Der-Avakian et al., 2006; Rouge-Pont, Marinelli, Le Moal, Simon och Piazza, 1995), och DA förmedlar utvecklingen av partnerpreferenser och parobligationer (Aragona, Liu, Curtis, Stephan, & Wang, 2003; Aragona et al., 2006; Wang, et al., 1999). Det finns bevis på människa om effekterna av stress på bildandet av nya parbindningar. Vissa fall har dokumenterats i det så kallade Stockholms syndromet (Julich, 2005; Namnyak et al., 2008), där en gisslan utvecklar empati eller ett band mot captor. Det är således möjligt att, beroende på dess intensitet och varaktighet, ett stressrespons kan underlätta eller störa bildandet av partnerpreferenser. Emellertid är de exakta mekanismerna som resulterar i preferens eller aversion inte väl förstådda (Fig 1).

Fig 1 

Perioder där utveckling av partnerpreferens kan uppstå. Under prenatalperioden är det organiseringen av hjärnkretsar (t.ex. hjärndimorfi) som underlättar motivation och preferens för partners som bär starka UCS. Denna medfödda preferens .

Farmakologiska manipuleringar

dopamin

Normala sexuella möten som leder till sexuell belöning förmodas förmodligen av det dynamiska samspelet i frisläppandet av DA (Pfaus, et al., 1990; Pfaus, Damsma, Wenkstern och Fibiger, 1995), opioider (Agmo & Berenfeld, 1990; Paredes & Vazquez, 1999; van Furth, Wolterink och van Ree, 1995), oxytocin (OT) och vasopressin (Bales et al., 2007; Bielsky & Young, 2004; Carmichael et al., 1987; Carter, Williams, Witt och Insel, 1992; Cushing & Carter, 2000; Young & Wang, 2004). Dessa neurotransmittorer modulerar uppmärksamhet, förutsägelse, förväntan, belöning och förtroende, vilket är de känslomässiga substraten för partnerpreferenser (Berridge & Robinson, 1998; Pfaus et al., 1990; Schultz, 2002; Schultz, Apicella, Scarnati och Ljungberg, 1992; Tauber et al., 2011). Det är också troligt att varje stimulans som påverkar frisättningen av dessa neurotransmittorer kommer att påverka bildandet av partnerpreferenser.

Till exempel stör manipuleringar av det dopaminerga systemet (DA) med antagonister bildandet av partnerpreferens hos råttor och volymer; medan en låg dos av DA-agonist underlättar partnerpreferensen (Aragona et al., 2003; Coria-Avila et al., 2008; Gingrich, Liu, Cascio, Wang och Insel, 2000). Det har visats att D1- och D2-typ receptoragonister spelar motsatta roller i bildandet av parbindningar i monogenta volymer (Aragona et al., 2006). Exempelvis blockerar en D1-agonist eller D2-antagonist bildandet av parningsinducerade parbindningar (Gingrich et al., 2000); men en D2-agonist kommer att underlätta bildandet av parbindningar om den behandlade vole samboar i några timmar med en potentiell partner (Wang et al., 1999), liknar den preferens som utvecklas efter parning.

Baserat på det faktum att ökad D2-typ receptoraktivitet underlättar bildandet av heteroseksuell partnerpreferens, testade vi effekten av en D2-agonist, quinpirole, på bildandet av konditionerad homosexuell preferens. Således behandlade vi en grupp sexuellt naiva manliga och kvinnliga råttor med quinpirole och lät dem samleva med samma kön (cagemate) under 24 h, varje 4-dag, för totalt 3-försök (Triana-Del Rio et al ., 2011). Cagematet doftades med mandel lukt som CS, så att råttorna behandlade med quinpirole skulle associera det med UCS orsakade av injektionen. I kontrollgruppen fick djuren endast saltlösning men fick också samverka med doftande partners. Fyra dagar efter den slutliga konditioneringsförsöket var råttorna drogfria och testade för homosexuell partnerpreferens i en kammare med tre avdelningar. I ett fack fanns den doftpartner som de samlevde med, och i det andra facket fanns en ny partner av samma kön. Den experimentella råttan placerades i det tredje facket och fick flytta fritt mellan facken. Resultaten visade att män, men inte kvinnor, visade en preferens för doftpartnerna (av samma kön), vilket observerades med mer tid ihop, mer olfaktoriska undersökningar, högre andel fästen mellan dem och mer ej kontaktfria erektioner när utsattes för varandra bakom en wiremesh som förhindrade direktkontakt.

Aragona et al. har visat att D2-typ receptoraktivitet i rostralskalet hos nukleinsaccumbens (NAc) underlättar bildandet av heteroseksuell partnerpreferens i monogamiska volymer (Aragona et al., 2003, 2006). Följaktligen är det troligt att NAc D2-typ receptoraktivitet också modulerar bildandet av konditionerade homosexuella partnerpreferenser hos hanrotter och att upprepad samliv under de farmakologiska effekterna av quinpirole hjälpte att kristallisera preferensen för hankagematet.

Det har också beskrivits att andelen D1- och D2-receptorer i hjärnan är olika mellan monogamiska och polygamiska gnagare. D1-liknande receptorer är mer rikliga i polygamiska volymer (Aragona et al., 2006), och det har argumenterats att de fungerar för att förhindra bindning i en art där polygami är den reproduktiva strategin. Flera studier har dock visat att även polygamiska gnagare kan lära sig att visa partnerpreferens efter många konditionstester (Coria-Avila et al., 2006; Ismail, Gelez, Lachapelle, & Pfaus, 2009; Kippin & Pfaus, 2001; Paredes-Ramos et al., 2011). Trots att de inte blir monogamiska lär sig polygamiska råttor att föredra en viss partner på grund av föreningen med belöning. Det återstår att påvisas i vilken utsträckning upprepad kopiering (eller samboende under effekten av quinpirole) uppregulerar D2-liknande receptorer i en polygamisk hjärna för att underlätta partnerpreferenskonditioneringen.

Opioider

Dessa antas vara de viktigaste modulatorerna för sexuell belöning (Agmo & Berenfeld, 1990; Coria-Avila et al., 2008b; Paredes & Alonso, 1997; Paredes & Martinez, 2001) eftersom opioider blockerar bildandet av konditionerade preferenser inducerad av kön. De frigörs huvudsakligen i det mediala preoptiska området (MPOA) (van Furth, et al., 1995) och ventralt tegmentalt område (VTA) (Balfour, Yu, & Coolen, 2004). Vid MPOA underlättar opioider belöning (Garcia-Horsman, Agmo och Paredes, 2008) och vid VTA producerar disinhibering av mesolimbiska DAerg-neuroner (Balfour et al., 2004; van Furth et al., 1995). En nyligen genomförd studie visade att hanråttor som behandlades med en enda injektion av 10 mg / kg av opioidagonisten morfin uppvisade en konditionerad ejakulatorisk preferens vid senare möten för en honkön parat med injektionen (Jones, Bozzini och Pfaus, 2009). Sådan dos morfin var tillräckligt hög för att störa sampulationen under den enda konditioneringsförsöket. Men även i avsaknad av samstämning kan morfin efterlikna UCS som inträffar under postjakulationsperioden, vilket underlättar bildandet av heteroseksuell partnerpreferens. Det är okänt om behandling med morfin kan underlätta utvecklingen av konditionerad homosexuell partners preferens hos råttor. Vidare har det rapporterats att opioidreceptorer återfinns i samma proportion i monogama och polygamiska mängder (Insel & Shapiro, 1992), vilket tyder på att upplevelsen av sexuell belöning under parning kan vara liknande. Därför, även om opioider krävs för konditioneringspartnerpreferensen, skulle bildandet av långvariga preferenser bero på andra neurokemikalier, såsom DA, OT eller vasopressin (AVP).

Andra peptider

I de monogamiska volymerna uttrycker hona flera OT-receptorer i områden som är relaterade till igenkänning och kön, jämfört med polygamala kvinnor (t.ex. i prelimbic cortex, bed-kärnan i stria terminalen, dorsomedialalamus, lateral amygdala och NAc; Insel, 1992). Polygamala kvinnor uttrycker emellertid fler OT-receptorer på andra områden såsom lateral septum, ventromedial hypothalamus och kortikomedial amygdala (Young et al., 1997). Endast ett fåtal av dessa skillnader verkar vara relevanta vid utformningen av partnerpreferenser. Till exempel kan OT-antagonist i den prelimbiska cortexen eller NAc blockera bildandet av nya partnerpreferenser i volymer inducerade av kön eller D2-agonister (Liu & Wang, 2003). När det gäller AVP, uttrycker monogama manliga voles högre densitet i ventrala pallidum, jämfört med polygamiska män (Lim & Young, 2004). Infusioner av AVP-antagonist i den ventrala pallidum stör utvecklingen av parbindningar inducerad av kön (Young & Wang, 2004). Det finns en studie som indikerar att ökningen av AVP-receptorer via virala vektorer från en monogam till en polygamisk hanefolk kan lätt öka kapaciteten hos den senare för att bilda parbindningar (Lim et al., 2004).

Med tanke på det systematiska sambandet mellan DA och vissa peptider som OT och AVP, testade vi effekten av en D2-typreceptoragonist + OT på utvecklingen av homosexuell partners preferens hos honråttor. Som diskuterats ovan underlättade effekten av en ensam D2-agonist (kinpirol) under samliv, konditionerad homosexuell preferens mellan hanråttor men inte mellan honråttor. Men som vi hittade senare underlättade behandling med kinpirol, följt 10 minuter senare av OT, utvecklingen av homosexuella preferenser mellan kvinnor i bara tre försök (Cibrian-Llanderal et al., Inlämnad). Inställningen observerades med mer tillfälligt beteende (dvs. uppmaningar och humle och dart) och mer tid tillbringat tillsammans med den bekanta kvinnan. Effekten av kinpirol + OT indikerar att honråttor inte bara kräver D2-typreceptoraktivitet utan också effekterna av peptiden för att kristallisera en preferens för en partner. Faktum är att den kombinationen kan krävas för att uppleva sexuell belöning under parning och kan återspegla kombinationen av dessa två neurokemikalier under givande samarbete där kvinnor får intromissioner (Becker, Rudick, & Jenkins, 2001; Coria-Avila et al., 2005, 2006) (Tabell 1).

Tabell 1 

Några okonditionerade stimuli (UCS) som fungerar som förstärkare och hjälpvillkor partnerpreferens hos gnagare. Vissa UCS är uttryckligen sexuella, men andra är inte. En partner som bär betingade stimuli (CS) som förutsäger UCS kommer att föredras.? .

Andra konsekvenser av lärda partnerpreferenser

Inavel och uppfödning

Det kan hävdas att konstant preferens för familjeegenskaper hos en kompis inte borde vara önskvärt, eftersom det skulle underlätta inavel. Kontinuerlig inavel kan resultera i fenotypisk expression av oönskad genotypisk information, vilken vidarebefordras som recessiva gener från generation till generation utan att uttryckas tills två föräldrar med liknande genotyper reproducerar. Följaktligen bör sexuell prägling inte vara den bästa strategin att reproducera och djur ska leta efter partners genetiskt olika för att undvika inavel.

Observationer av parningsstrategierna i husmöss indikerar att de undviker parning med individer som har ett liknande stort histokompatibilitetskomplex (MHC). MHC-generna producerar molekyler som hjälper immunsystemet att skilja organismer som är olika och som potentiellt kan orsaka sjukdomar. En MHC som är heterogen kommer att ha ett bredare utbud för att känna igen vad som är bekant eller annorlunda. Följaktligen desto mer olika generna från föräldrarna, desto mer heterogena MHC av avkomman, vilket resulterar i ett mer kapabelt immunsystem. Det har hävdats att djur bör ha system som utvecklats för att känna igen och föredra potentiella kompisar med olika MHC. Det vill säga, partnerpreferensen bör riktas mot icke-närstående personer, snarare än gentemot liknande genetiska partners som är potentiella bärare av oönskade genotyper. Det finns bevis som tyder på att musens naturliga tendens att kompisera med partners med en annan haplotyp inte är medfödd, eftersom sexuell preferens kan vändas mot en partner av samma haplotyp genom imprinting. I en studie visade man att manliga möss som uppföddes av en fostermoder av en genetiskt annorlunda stam visade en sampulatorisk preferens gentemot kvinnor av egen stam (Yamazaki et al., 1988), vilket kan tyder på att släktingarna inte erkändes som familjära och därför föredrogs som kompisar.

Att lära sig känna igen familjär lukt skulle indikera för ett djur dess familjeidentitet och skulle därför hjälpa till att undvika parning med dem (potentiellt bär liknande gener). I en studie visades det att möss kan känna igen MHC hos andra individer genom doftsignaler och att sådan olfaktorisk igenkänning lärs genom prägling i tidiga perioder av livet. I studien korsade de kvinnliga mössvalpar med mammor som hade olika MHC-gener. När valparna blev vuxna testades partnerpreferensen mot individer med liknande MHC eller med MHC-gener i fosterfamiljen (Penn & Potts, 1998). Liknande resultaten från Yamazaki et al. (1988), Penn och Potts visade att kvinnor undvikit parning med män som bär MHC-gener som liknar fosterfamiljen, vilket stödde hypotesen att MHC-beroende familjeimprunkning ger en mekanism för att undvika inavel.

Bateson (1978) föreslog att sexuell prägling underlättar bästa möjliga avelning och hindrar djur från inavel. Hans uttalande grundades på en serie experimenter med valmöjligheter med japanska vaktlar. Han visade att hanar visade de högsta graden av tillvägagångssätt och samverkan med kvinnor vars färg var något annorlunda än fostermorens förhållande till kvinnor med exakt färgning (Batenson, 1978). Detta har lett till förslaget att, som ett resultat av imprinting, kompis val riktas mot en partner som bär signaler som är lite obekanta, vilket utvärderas utifrån bekanta minnen konsoliderade under tidiga och kritiska perioder av livet. Följaktligen kan imprinting underlätta preferensen gentemot en individ som är något annorlunda för att garantera förälskelse och samtidigt garanterar uppfödning med en individ som är bekant och förmodligen lika anpassad till miljöförhållandena.

Om lärd homosexuell partnerpreferens hos människor

Våra resultat tyder på att råttor kan utveckla konditionerade homosexuella partnerpreferenser under vuxen ålder. För att detta ska uppstå måste manar samarbeta under förbättrad D2-typaktivitet, medan hon behöver D2 + OT-förbättrad aktivitet. Det är okänt i vilken utsträckning detta fenomen sträcker sig för människor och måste tolkas med försiktighet. Vissa läkemedel som kokain eller amfetamin kan verkligen förbättra DA-aktivitet hos människor, men de verkar inte direkt på D2-typ receptorer utan snarare på alla DA-receptorer. Detta inkluderar D1-typ, vilken aktivering hindrar utvecklingen av nya parbindningar i volymer. I själva verket har det visat sig att manliga volymer som får kroniskt amphetamin misslyckas med att bilda parning-inducerade parbindningar, förmodligen för att en läkemedelsinducerad reglering av D1-typ receptorer (Liu et al., 2010).

Utvecklingen av konditionerad homosexuell partnerpreferens som underlättas av DA och OT-agonister kan inte vara ett fenomen som lätt uppstår i naturen. Det kan i själva verket endast ske under laboratorieförhållanden. Likväl tyder sådana resultat på att de vuxna neurokretsarna som leder till partnerförhållanden inte är fasta eller hårdkopplade men ganska flexibla och anpassningsbara till de nya händelser som en organism möter.

Slutsatser

Stimuli som förutsäger starka belöningar kommer att inducera svar som förbereder djuret för att erhålla dem. Partnerpreferens som inträffar mot en ny individ kan vara det ovillkorliga resultatet av UCS-UCR-föreningen eller kan också representera resultatet av lärandet och CS-CR-föreningen. Belöningar i samband med de tidiga postnatala veckorna, vård, ungdomsperiod eller första sexuella upplevelser kan lätt underlätta bildandet av heteroseksuell partnerpreferens hos olika art av gnagare och förmodligen även hos människor. Baserat på data från gnagare är det också möjligt att vissa givande föreningar med individer med samma kön underlättar partnerskapspreferensen, men detta har inte påvisats hos människor. I detta avseende bör det finnas en djupgående inverkan på vår förståelse för mångfald i kompisval och kompisstrategier att hitta gemensamma hjärnregioner och neurokemiska eller endokrina system som aktiveras i monogamiska och polygamiska arter och hos de med heterosexuella eller homosexuella partnerpreferenser. Evolutionära biologer och psykologer måste ta hänsyn till tanken att en individs erfarenhet av belöning (dvs. sexuell och farmakologisk) kan överdriva förmodligen "medfödda" kompisval (t.ex. assortativitet) eller kompisstrategier (t.ex. monogami eller polygami) med hjälp av Pavlovian och operant contingencies . Det är faktiskt också medfödd (och kanske ännu mer grundläggande) att lära sig om miljön på sätt som maximerar belöning och minimerar aversiva resultat, vilket gör så kallade "närliggande" orsaker (t.ex. nöje) i slutändan mer kraftfulla förutsägare för socialt beteende och val än så kallade "ultimata" orsaker (t.ex. genetisk eller reproduktiv träning).

Tack

Författaren vill tacka Dr Jim Pfaus och Dr Larry J. Young för användbara diskussioner och till hans doktorander Tamara Cibrian-Llanderal, Pedro Paredes-Ramos, Rodrigo Triana-Del Rio och Felix Montero-Dominguez för deras hårda arbete och engagemang för sina forskningsprojekt.

Intressekonflikt och finansiering

Författaren har inte fått någon finansiering eller förmåner från industrin eller någon annanstans för att genomföra denna studie.

referenser

  1. Agmo A, Berenfeld R. Förstärkning av ejakulationsegenskaper hos hanrotten: Opioids och dopaminers roll. Beteende neurovetenskap. 1990; 104 (1): 177-182. [PubMed]
  2. Aragona BJ, Liu Y, Curtis JT, Stephan FK, Wang Z. En kritisk roll för kärnan accumbens dopamin i partnerpreferensbildning i manliga prärievolymer. Journal of Neuroscience. 2003; 23 (8): 3483-3490. [PubMed]
  3. Aragona BJ, Liu Y, Yu YJ, Curtis JT, Detwiler JM, Insel TR, et al. Nukleusaccumbensdopamin medierar differentiellt bildandet och upprätthållandet av monogamiska parbindningar. Natur Neurovetenskap. 2006; 9 (1): 133-139. [PubMed]
  4. Balanser KL, van Westerhuyzen JA, Lewis-Reese AD, Grotte ND, Lanter JA, Carter CS Oxytocin har dosberoende utvecklingseffekter på parbindning och alloparentalvård i kvinnliga prärievolymer. Hormoner och beteende. 2007; 52 (2): 274-279. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  5. Balfour ME, Yu L, Coolen LM Sexuellt beteende och sexrelaterade miljöanpassningar aktiverar mesolimbic systemet hos hanrotter. Neuropsychopharmacology. 2004; 29 (4): 718-730. [PubMed]
  6. Batenson P. Tidig erfarenhet och sexuell preferens. I: Hutchinson JB, redaktör. Biologiska determinanter för sexuellt beteende. Chichester: John Wiley & Sons; 1978. s. 29–53.
  7. Becker JB, Rudick CN, Jenkins WJ Rollen av dopamin i kärnan accumbens och striatum under sexuellt beteende hos honrotan. Journal of Neuroscience. 2001; 21 (9): 3236-3241. [PubMed]
  8. Beery AK, Zucker I. Oxytocin och socialt beteende hos kvinnliga ängar. Neuroscience. 2010; 169 (2): 665-673. [PubMed]
  9. Berridge KC, Robinson TE Vad är dopaminens roll i belöning: Hedonisk påverkan, belöningsbelöning eller incitamentsalience? Brain Research. Brain Research recensioner. 1998; 28 (3): 309-369. [PubMed]
  10. Bielsky IF, Young LJ Oxytocin, vasopressin och socialt erkännande hos däggdjur. Peptider. 2004; 25 (9): 1565-1574. [PubMed]
  11. Calcagnetti DJ, Schechter MD Place-konditionering avslöjar den givande aspekten av social interaktion hos unga råttor. Fysiologi och beteende. 1992; 51 (4): 667-672. [PubMed]
  12. Carmichael MS, Humbert R, Dixen J, Palmisano G, Greenleaf W, Davidson JM Plasmaoxytocin ökar i det mänskliga sexuella svaret. Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 1987; 64 (1): 27-31. [PubMed]
  13. Carter CS Neuroendocrine perspektiv på social anknytning och kärlek. Psychon. 1998; 23 (8): 779-818. [PubMed]
  14. Carter CS, DeVries AC, Getz LL Fysiologiska substrat av däggdjursmonogamy: prairie vole-modellen. Neurovetenskap och Biobehavioral Recensioner. 1995; 19 (2): 303-314. [PubMed]
  15. Carter CS, Williams JR, Witt DM, Insel TR Oxytocin och social bindning. Annaler från New York of Academic Sciences. 1992; 652: 204-211. [PubMed]
  16. Cibrian-Llanderal IL, Rosas-Aguilar V, Triana-Del Rio R, Perez-Estudillo CA, Manzo J, Garcia LI, Coria-Avila GA. Utveckling av samma köns partnerpreferens hos vuxna råttor: Samboende under förbättrad D2-typ receptor- och oxytocinaktivitet; 2012. Inlämnad till: Farmakologi, biokemi och beteende.
  17. Cibrian-Llanderal IT, Triana-Del Rio R, Tecamachaltzi-Silvaran M, Coria-Avila GA Attestera homosexuellt beteende hos hanrotter; 2011. Poster som presenterades vid årsstämman i Society for Behavioral Neuroendocrinology, Queretaro, Mexiko.
  18. Coria-Avila GA Behavioral och neurala mekanismer av konditionerad partnerpreferens hos honrotten. Montreal, Quebec, Kanada: Ej offentliggjord doktorsavhandling. Psykologiska avdelningen, Concordia University; 2007.
  19. Coria-Avila GA, Pfaus JG, Cibrian-Llanderal IT, Tecamachaltzi-Silvaran M, Triana-Del Rio R, Montero-Domínguez F, et al. Cómo aprender en komportarse sexualmente. e-Neurobiologia. 2010; 1 (1)
  20. Coria-Avila GA, Gavrila AM, Boulard B, Charron N, Stanley G, Pfaus JG Neurokemisk grund för konditionerad partnerpreferens hos honungskvoten: II. Avbrott av flupenthixol. Beteende neurovetenskap. 2008a; 122 (2): 396-406. [PubMed]
  21. Coria-Avila GA, Jones SL, Solomon CE, Gavrila AM, Jordanien GJ, Pfaus JG Konditionerad partnerprevention hos kvinnliga råttor för stam av man. Fysiologi och beteende. 2006; 88 (4-5): 529-537. [PubMed]
  22. Coria-Avila GA, Ouimet AJ, Pacheco P, Manzo J, Pfaus JG Olfaktorisk konditionerad partnerpreference i honrotten. Beteende neurovetenskap. 2005; 119 (3): 716-725. [PubMed]
  23. Coria-Avila GA, Pfaus JG, Hernandez ME, Manzo J, Pacheco P. Timing mellan utlösningar förändrar faderskapssucces. Fysiologi och beteende. 2004; 80 (5): 733-737. [PubMed]
  24. Coria-Avila GA, Solomon CE, Vargas EB, Lemme I, Ryan R, Menard S et al. Neurokemisk grund för konditionerad partnerpreferens hos honrotta: I. Störning av naloxon. Beteende neurovetenskap. 2008b; 122 (2): 385-395. [PubMed]
  25. Cushing BS, Carter CS Perifera pulser av oxytocin ökar partnerpreferenser hos kvinnor, men inte manliga, prärievolymer. Hormoner och beteende. 2000; 37 (1): 49-56. [PubMed]
  26. Der-Avakian A, Bland ST, Schmid MJ, Watkins LR, Spencer RL, Maier SF. Rolokockortikoidernas roll i den okontrollerade stressinducerad förstärkning av kärnan accumbens skaldopamin och konditionerade preferenssvar för morfin. Psychon. 2006; 31 (5): 653-663. [PubMed]
  27. DeVries AC, DeVries MB, Taymans SE, Carter CS Effekterna av stress på sociala preferenser är sexuellt dimorfa i prärievolymer. Förhandlingar vid National Academy of Sciences i USA. 1996; 93 (21): 11980-11984. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  28. Einon DF, Humphreys AP, Chivers SM, Field S, Naylor V. Isolering har permanenta effekter på råttans beteende, men inte musen, gerbilen eller marsvin. Utvecklingspsykobiologi. 1981; 14 (4): 343-355. [PubMed]
  29. Fillion TJ, Blass EM Infantil erfarenhet med sugande lukt bestämmer vuxna sexuellt beteende hos hanrotter. Vetenskap. 1986; 231 (4739): 729-731. [PubMed]
  30. Garcia-Horsman SP, Agmo A, Paredes RG Infusioner av naloxon i det mediala preoptiska området, ventromediala kärnor i hypotalamusen och amygdala-block-konditionerad platspreferens inducerad av stimulerat parningsbeteende. Hormoner och beteende. 2008; 54 (5): 709-716. [PubMed]
  31. Getz LL, McGuire B, Pizzuto T, Hofmann J, Frase B. Sociala prärien, Microtus ochrogaster . Journal of Mammal. 1993; 74: 44-58.
  32. Gingrich B, Liu Y, Cascio C, Wang Z, Insel TR Dopamin D2-receptorer i kärnan accumbens är viktiga för social bindning i kvinnliga prärievolymer (Microtus ochrogaster) Behavioral neurovetenskap. 2000; 114 (1): 173-183. [PubMed]
  33. Graham JM, Desjardins C. Klassisk konditionering: induktion av luteiniserande hormon och testosteronsekretion i väntan på sexuell aktivitet. Vetenskap. 1980; 210 (4473): 1039-1041. [PubMed]
  34. Insel TR Oxytocin - en neuropeptid för anslutning: Bevis från beteende-, receptor-autoradiografiska och jämförande studier. Psychon. 1992; 17 (1): 3-35. [PubMed]
  35. Insel TR, Shapiro LE Oxytocin-receptorfördelning speglar social organisation i monogamiska och polygamiska volymer. Förhandlingar vid National Academy of Sciences i USA. 1992; 89 (13): 5981-5985. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  36. Insel TR, Young LJ Neurobiologi av bifogning. Naturrecensioner. Neuroscience. 2001; 2 (2): 129-136. [PubMed]
  37. Ismail N, Gelez H, Lachapelle I, Pfaus JG Pacing förhållanden bidrar till den betingade ejaculatoriska preferensen för en känd kvinna i hanroten. Fysiologi och beteende. 2009; 96 (2): 201-208. [PubMed]
  38. Jones SL, Bozzini P, Pfaus JG Morphine förstärker utvecklingen av en konditionerad ejaculatorisk preferens hos råttor; Neurovetenskapsmöteplaneraren; Samhället för neurovetenskap 2009. Uppkopplad.
  39. Julich S. Stockholm syndrom och sexuell övergrepp mot barn. Journal of Child Sex Abuse. 2005; 14 (3): 107-129. [PubMed]
  40. Kendrick KM, Hinton MR, Atkins K, Haupt MA, Skinner JD Mothers bestämmer sexuella preferenser. Natur. 1998; 395 (6699): 229-230. [PubMed]
  41. Kippin TE, Cain SW, Pfaus JG Estrous lukt och sexuellt konditionerade neutrala lukt aktiverar separata neurala vägar i hanroten. Neuroscience. 2003; 117 (4): 971-979. [PubMed]
  42. Kippin TE, Pfaus JG Utvecklingen av olfaktoriska konditionerade ejaculatoriska preferenser hos hanroten. I. Den okonditionerade stimulans natur. Fysiologi och beteende. 2001; 73 (4): 457-469. [PubMed]
  43. Kippin TE, Talinakis E, Chattmann L, Bartholomew S, Pfaus JG Olfaktorisk konditionering av sexuellt beteende hos manrottan (Rattus norvegicus) Journal of Comparative Psychology. 1998; 112 (4): 389-399.
  44. Lim MM, Wang Z, Olazabal DE, Ren X, Terwilliger EF, Young LJ Förbättrad partnerpreferens i en promiskuös art genom att manipulera uttrycket av en enda gen. Natur. 2004; 429 (6993): 754-757. [PubMed]
  45. Lim MM, Young LJ Vasopressin-beroende neurala kretsar som ligger bakom parbindningsbildning i den monogamiska prairie vole. Neuroscience. 2004; 125 (1): 35-45. [PubMed]
  46. Liu Y, Aragona BJ, Young KA, Dietz DM, Kabbaj M, Mazei-Robison M et al. Nukleär accumbensdopamin medierar amfetamininducerad försämring av social bindning i en monogamisk gnagare. Förhandlingar vid National Academy of Sciences i USA. 2010; 107 (3): 1217-1222. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  47. Liu Y, Wang ZX Nucleus accumbens oxytocin och dopamin interagerar för att reglera parbindningsbildning i kvinnliga prairievolymer. Neuroscience. 2003; 121 (3): 537-544. [PubMed]
  48. Luo S, Klohnen EC Assortativ parning och civilkvalitet hos nygifta: ett parcentrerat tillvägagångssätt. Journal of Personality and Social Psychology. 2005; 88 (2): 304-326. [PubMed]
  49. Malina RM, Selby HA, Buschang PH, Aronson WL, Little BB Assortativ parning för fenotypiska egenskaper i en Zapotec-gemenskap i Oaxaca, Mexiko. Journal of Biosocial Science. 1983; 15 (3): 273-280. [PubMed]
  50. Menard S, Gelez H, Coria-Avila GA, Jacubovich M, Pfaus JG Påverkan av neonatal luktkonditativitet vid senare sexuell partnerpreferens hos hanrotten; 2006. Poster som presenterades vid årsmötet i Society for Behavioral Neuroendocrinology, Pittsburgh, PE.
  51. Namnyak M, Tufton N, Szekely R, Toal M, Worboys S, Sampson EL Stockholm syndrom ": psykiatrisk diagnos eller urban myt? Acta Psychiatrica Scandinavica. 2008; 117 (1): 4-11. [PubMed]
  52. Panksepp J, Jalowiec J, DeEskinazi FG, Biskop P. Opiater och spela dominans hos unga råttor. Beteende neurovetenskap. 1985; 99 (3): 441-453. [PubMed]
  53. Parada M, Abdul-Ahad F, Censi S, Sparks L, Pfaus JG Context förändrar förmågan hos klitorisstimulering att framkalla en sexuellt betingad partnerprevention i råttan. Hormoner och beteende. 2011; 59: 520-527. [PubMed]
  54. Paredes RG, Alonso A. Sexuellt beteende reglerat (paced) av kvinnan inducerar konditionerad platspreferens. Beteende neurovetenskap. 1997; 111 (1): 123-128. [PubMed]
  55. Paredes RG, Martinez I. Naloxonblock placerar preferenskonditionering efter paced parning hos honråttor. Beteende neurovetenskap. 2001; 115 (6): 1363-1367. [PubMed]
  56. Paredes RG, Vazquez B. Vad tycker kvinnliga råttor om kön? Paced parning. Behavioral Brain Research. 1999; 105 (1): 117-127. [PubMed]
  57. Paredes-Ramos P, Miquel M, Manzo J, Coria-Avila GA Juvenil lekförhållanden Sexuell partnerpreferens hos vuxna kvinnliga råttor. Fysiologi och beteende. 2011; 104: 1016-1023. [PubMed]
  58. Paredes-Ramos P, Miquel M, Manzo J, Pfaus JG, López-Meraz ML, Coria-Avila GA Kittling hos ungdomar men inte vuxna kvinnliga råttor Villkor Sexuell partners preferens. 2012 skickat till: Fysiologi och beteende. [PubMed]
  59. Pavlov I. Konditionerade reflexer. Oxford: University Press; 1927.
  60. Penn D, Potts W. MHC-disassortativ parning preferenser reverseras genom cross-fostering. Förlopp av biologisk vetenskap. 1998; 265 (1403): 1299-1306. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  61. Pfaus JG, Damsma G, Nomikos GG, Wenkstern DG, Blaha CD, Phillips AG, et al. Sexuellt beteende ökar central dopaminöverföring i hanråttan. Brain Research. 1990; 530 (2): 345-348. [PubMed]
  62. Pfaus JG, Damsma G, Wenkstern D, Fibiger HC Sexuell aktivitet ökar dopamintransmissionen i kärnans accumbens och striatum hos kvinnliga råttor. Brain Research. 1995; 693 (1-2): 21-30. [PubMed]
  63. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Konditionering och sexuellt beteende: En granskning. Hormoner och beteende. 2001; 40 (2): 291-321. [PubMed]
  64. Pfaus JG, Shadiack A, Van Soest T, Tse M, Molinoff P. Selektivt underlättande av sexuell uppmuntran hos honrotan av en melanokortinreceptoragonist. Förhandlingar vid National Academy of Sciences i USA. 2004; 101 (27): 10201-10204. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  65. Rouge-Pont F, Marinelli M, Le Moal M, Simon H, Piazza PV Stressinducerad sensibilisering och glukokortikoider. II. Sensibilisering av ökningen av extracellulär dopamin inducerad av kokain beror på stressinducerad kortikosteronsekretion. Journal of Neuroscience. 1995; 15 (11): 7189-7195. [PubMed]
  66. Salces I, Rebato E, Susanne C. Bevis på fenotypisk och social assortativ parning för antropometriska och fysiologiska drag hos par från Baskien (Spanien) Journal of Biosocial Science. 2004; 36 (2): 235-250. [PubMed]
  67. Schultz W. Komma formellt med dopamin och belöning. Nervcell. 2002; 36 (2): 241-263. [PubMed]
  68. Schultz W, Apicella P, Scarnati E, Ljungberg T. Neuronal aktivitet i apen ventral striatum relaterad till förväntan om belöning. Journal of Neuroscience. 1992; 12 (12): 4595-4610. [PubMed]
  69. Skinner BF Några bidrag från en experimentell analys av beteende till psykologi som helhet. Amerikanska psykologer. 1953; 8: 69-78.
  70. Skinner BF Vad är den experimentella analysen av beteende? Journal of Experimental Analysis of Behavior. 1966; 9 (3): 213-218. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  71. Tauber M, Mantoulan C, Copet P, Jauregui J, Demeer G, Diene G, et al. Oxytocin kan vara användbart för att öka förtroendet för andra och minska störande beteenden hos patienter med Prader-Willi syndrom: en randomiserad placebokontrollerad studie hos 24-patienter. Orphanet Journal of Rare Diseases. 2011; 6 (1): 47. [PMC gratis artikel] [PubMed]
  72. Triana-Del Rio R, Montero-Dominguez F, Cibrian-Llanderal T, Tecamachaltzi-Silvaran MB, Garcia LI, Manzo J, et al. Samlevnadssamhället under effekterna av quinpirole inducerar en konditionerad socio-sexuell partnerpreference hos män, men inte hos kvinnliga råttor. Farmakologi biokemi och beteende. 2011; 99 (4): 604-613. [PubMed]
  73. Van Furth WR, Wolterink G, van Ree JM Reglering av maskulin sexuell beteende: involvering av hjärnopioider och dopamin. Brain Research. Brain Research recensioner. 1995; 21 (2): 162-184. [PubMed]
  74. Wang Z, Hulihan TJ, Insel TR Sexuell och social erfarenhet är förknippad med olika beteendemönster och neurala aktivering i manliga prärievolymer. Brain Research. 1997; 767 (2): 321-332. [PubMed]
  75. Wang Z, Yu G, Cascio C, Liu Y, Gingrich B, Insel TR Dopamin D2-receptormedierad reglering av partnerpreferenser hos kvinnliga prärievolymer (Microtus ochrogaster): En mekanism för parbindning? Beteende neurovetenskap. 1999; 113 (3): 602-611. [PubMed]
  76. Williams JR, Catania KC, Carter CS Utveckling av partnerpreferenser hos kvinnliga prärievolymer (Microtus ochrogaster): Social och sexuell erfarenhet. Hormoner och beteende. 1992; 26 (3): 339-349. [PubMed]
  77. Winslow JT, Hastings N, Carter CS, Harbaugh CR, Insel TR En roll för central vasopressin i parbindning i monogamiska prairievolymer. Natur. 1993; 365 (6446): 545-548. [PubMed]
  78. Yamazaki K, Beauchamp GK, Kupniewski D, Bard J, Thomas L, Boyse EA Familial imprinting bestämmer H-2 selektiva parning preferenser. Vetenskap. 1988; 240 (4857): 1331-1332. [PubMed]
  79. Young LJ, Wang Z. Den neurobiologi av parbindning. Natur Neurovetenskap. 2004; 7 (10): 1048-1054. [PubMed]
  80. Young LJ, Winslow JT, Wang Z, Gingrich B, Guo Q, Matzuk MM, et al. Geninriktade tillvägagångssätt för neuroendokrinologi: Oxytocin, moders beteende och anknytning. Hormoner och beteende. 1997; 31 (3): 221-231. [PubMed]