视频游戏对大脑微观结构特性的影响：横断面和纵向分析（2016）

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介绍

视频游戏（VGP）在现代儿童中越来越普遍。¹ VGP已经与许多优选和非优选效果相关联。 VGP与某些类型的视觉认知的改善之间的因果关系已经相对成熟。² 另一方面，VGP的负面影响包括对言语记忆，某些类型的注意力，睡眠，学习和知识的影响。^{2, 3, 4} 此外，在成像研究中，显示VGP在多巴胺能系统中引起显着的多巴胺释放⁵ 以及成瘾。⁶

之前的横断面研究表明，玩大量视频游戏和专业在线游戏玩家的儿童在背外侧前额叶皮层（PFC），额叶眼区和类似区域中表现出增加的皮质厚度和区域灰质体积。^{7, 8, 9} 然而，迄今为止，尚未确定VGP对儿童微观结构特性发展的影响，特别是那些与VGP的负面心理后果相关的特性。 本研究的目的是通过横断面和纵向前瞻性分析来研究这个问题。 使用纵向前瞻性，观察性研究设计，我们可以关注VGP的负面后果，例如口头功能的长期发育不良以及由于长VGP导致的多巴胺系统的变化。 在受控的短期干预研究中，这些问题无法在道德和实践中进行研究。

扩散张量成像的平均扩散率（MD）和分数各向异性（FA）测量¹⁰ 可以测量不同的大脑微结构特性。 特别是， 较低的MD反映了较大的组织密度, 例如细胞结构的存在增加。 影响MD的可能机制包括毛细血管，突触，脊柱和大分子蛋白质; 髓鞘，膜和轴突的特性; 神经元或神经胶质的形状; 或增强的组织组织，但MD对它们中的任何一个都不是特别敏感.^{10, 11} MD的变化已被证明对神经可塑性具有独特的敏感性.^{11, 12} I特别是，已显示多巴胺能系统中的MD对病理学，药理学和认知差异或与多巴胺相关的变化非常敏感。^{12, 13, 14, 15} 另一方面，已知FA与与脑连接相关的微观结构特性相关性更强，并且对轴突膜厚度，直径和/或轴突的平行组织的量的增加敏感，并且还可以反映神经过程。可塑性.^{10, 16} 因此，我们在本研究中使用了这些措施。

基于前面提到的VGP的心理学和神经影像学研究，我们假设VGP影响PFC区域的这些神经机制，并留下上颞和下额叶回，这些都与言语过程有关;¹⁷ 眶额和皮质下多巴胺能系统，参与奖励和激励过程;¹⁸ 海马体，参与记忆和睡眠。¹⁹ 鉴于儿童中VGP的普遍存在，揭示VGP的后果非常重要。

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材料和方法

主题

所有受试者都是健康的日本儿童 有关完整说明，请参阅 补充方法。 根据赫尔辛基宣言（1991），每位受试者及其父母均获得书面知情同意书。 这些实验的批准来自东北大学的机构审查委员会。 几年（有关此间隔的详细信息，请参阅 表1在预实验后，进行了实验，并且来自实验前的部分受试者也参与了这个实验。

在240受试者（114男孩和126女孩;平均年龄，11.5±3.1年;范围，5.7-18.4年）中进行横断面成像分析，并且在189受试者（95男孩和94女孩;均值）中进行纵向成像分析。年龄，14.5±3.0年;范围，8.4-21.3年）。

评估心理变量

在实验前和实验前，我们使用日本版的Wechsler成人智力量表 - 第三版（WAIS-III）测量了全日智商（FSIQ） 16岁以下儿童或16岁以下韦氏儿童智力量表（WISC-III）.²⁰ 测试由经过培训的审查员进行。²¹ 我们根据他们的WAIS / WISC分数计算了每个受试者的FSIQ，口头IQ（VIQ）和表现IQ（PIQ）。 Wechsler IQ测试是最广泛使用的认知功能心理测量指标之一，该测试的分数可靠地预测教育，职业和社会关系中的不同结果。²² 对于质量检查，计算了实验前测试分数与实验前测试分数和实验前总颅内容积的相关性（提供于 补充结果).

在实验前，使用具有多项选择问题的自我报告问卷收集工作日期间的VGP持续时间。 有以下八个选项：1，无; 2，一点点; 3，大约30分钟; 4，约为1 h; 5，约为2 h; 6，约为3 h; 7， 4 h; 和8，无从谈论。 这些选择被转换为几小时的VGP（选择1 = 0，选择2 = 0.25，选择3 = 0.5，选择4 = 1，选择5 = 2，选择6 = 3，选择7 = 4）并使用小时数VGP在下面描述的统计分析中。 来自选择选项8的受试者的数据从涉及数小时VGP的分析中移除。 这种方法似乎是评估VGP数量的粗略方法。 然而，它被广泛使用并且已经在该领域得到验证（参见方法有效性的讨论和参考文献） 补充材料).

此外，作为额外的协变量，我们收集了以下信息：与父母的关系，与孩子一起生活的父母的数量，家庭的年收入，父母双方的教育资格，以及受试者居住的地方（市级）的城市性。 有关这些措施的详细信息，包括详细的评估方法，请参阅我们之前的研究。²³

对于四年级或以下的学员，家长回答了有关VGP数量以及儿童与父母之间关系的问题。 对于五年级或以上的学员，孩子们自己回答了这些问题。 有关此阈值选择的基本原理，请参阅 补充方法.

行为数据分析

使用预测分析软件发布版本22.0.0（PASW Statistics 22; SPSS，Chicago，IL，USA; 2010）分析行为数据。 对于心理分析，单尾多元回归分析用于研究实验前VGP和VIQ量之间的假设负相关（横断面分析）以及实验前VGP量与VIQ变化之间的负相关性。从实验前到实验（纵向分析）。 在横断面分析中，性别，年龄（出生后的天数），家庭的年收入，父母最高学历的平均年数，回答有关VGP数量的问题的人，参与者所在地区的城市性生活，与参与者共同生活的父母的数量以及与父母的关系被添加为协变量。 另外，在纵向分析中，将实验前和实验之间的时间间隔与横截面分析（VIQ）的因变量相加作为协变量。 其他IQ测试分数以相同方式进行调查。 单尾测试用于测试特定假设的分析（VGP对VIQ的负面影响）。 这是因为在这些分析中，待测试的假设涉及VGP是否会对言语功能产生负面影响。 此外，对于证明VGP在横断面分析中的影响的IQ分数，在纵向分析中使用单尾测试（根据与横截面分析中的影响相同的方向）。

对与研究目的相关的分析结果应用多重比较校正。 在这六个分析中，结果的阈值为 P<0.05（使用两阶段锐化方法校正了错误发现率（FDR）²⁴）被认为具有统计学意义。 我们认为只有在未经修正和纠正的情况下，结果才有意义 P值均＜0.05。²⁵

图像采集和分析

使用3-T Philips Achieva扫描仪（Best，The Netherlands）进行磁共振成像（MRI）数据采集。 使用自旋回波回波平面成像序列（TR = 10 293 ms，TE = 55 ms， Δ= 26.3毫秒， δ= 12.2 ms，FOV = 22.4 cm，2×2×2 mm³ 体素，60切片，SENSE缩减因子= 2，采集次数= 1），收集扩散加权数据。 扩散加权沿32方向各向同性地分布（b-value = 1000 s mm ^{- 2}）。 此外，单个图像没有扩散权重（b-value = 0 s mm ^{- 2}; b获得0图像）。 总扫描时间为7 min 17 s。 使用MR consol上的市售扩散张量分析包从收集的图像计算FA和MD图。 有关详细信息，请参阅 补充方法.

预处理成像数据

使用在Matlab中实现的SPM8进行成像数据的预处理和分析。 基本上，我们通过基于取幂基于代数（DARTEL）的注册处理方法对具有先前验证的微分形解剖配准的受试者的前和后MD以及FA前后图像进行标准化，然后通过自定义掩模图像掩蔽归一化的MD图像。这很可能是灰色或白色物质，归一化的FA图像被很可能是白质和平滑的自定义掩模图像掩盖。 有关详情，请参阅 补充方法.

最后，对于每个参与者，在上述掩模内的每个体素处计算预实验和后实验图像之间的MD（或FA）的信号变化。 然后将表示MRI前后实验（（之前的MD之后）或之后的FA之后的MD（或FA）变化的所得映射转发到纵向成像分析，如以下部分。

全脑成像数据分析

使用SPM8进行横断面全脑成像数据的统计分析。 进行横断面全脑多元回归分析以研究MD或FA与VGP量之间的关联。 协变量与心理横断面分析中使用的相同，除了在成像分析中，使用基于体素的形态测量法计算的总颅内体积（详情见Takeuchi） et al.²⁶）作为协变量添加。

在MD（或FA）的纵向分析中，分析表示预实验和实验前图像之间的MD（或FA）的信号变化的图。 我们调查了实验前和实验后MD（和FA）变化与VGP小时数之间的关联。 协变量与心理纵向分析中使用的相同，除了在成像分析中，总颅内体积作为协变量添加，并且这通过使用生物参数绘图工具（BPM）的体素逐个体素来实现（www.fmri.wfubmc.edu).

MD的分析仅限于上面创建的灰色+白质遮罩。 FA的分析仅限于上面创建的白质面膜。

使用无阈值聚类增强（TFCE）进行横断面分析的多重比较校正，²⁷ 通过TFCE工具箱进行随机（5000排列）非参数置换测试（http://dbm.neuro.uni-jena.de/tfce/）。 我们应用了家庭错误（FWE）校正的阈值 P<0.05。 在纵向分析中，使用FDR方法进行了多次比较校正，²⁸ 和超过范围阈值的区域²⁹ 基于此群集确定阈值进行了报告。 采用不同的统计阈值是因为（1）置换测试通常可以适当地控制假阳性率³⁰ 但是（2）BPM不允许使用TFCE。 我们为每个分析选择了最佳的统计方法。

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成果

基本数据

受试者的特征如下所示 表1。 工作日的VGP持续时间通过自我报告问卷收集，平均值和s.ds. 介绍 表1.

横断面行为分析

使用多重回归分析，使用预实验数据并针对混杂变量进行校正（详见方法）。 这些分析显示，实验前VGP的数量与实验中的VIQ显着负相关（图1a, P= 0.027，未经修正， P= 0.038，已针对FDR进行了更正， t= -1.930，标准化偏回归系数（β）= - 0.120），如预期的那样，并且在实验中使用FSIQ（P= 0.032，未经修正， P= 0.038，已针对FDR进行了更正， t= -2.159， β= -0.135）但在实验中只倾向于与PIQ负相关（P= 0.061， P= 0.038，已针对FDR进行了更正， t= -1.879， β= -0.118）。

纵向行为分析

使用纵向数据并针对混杂变量进行校正的多元回归分析（详见方法）。 结果显示，预实验中VGP的小时数与实验前和实验前数据之间的VIQ变化显着负相关（图1b, P= 0.044，未经修正， P= 0.038，已针对FDR进行了更正， t= -1.710，标准化偏回归系数（β）= - 0.119）但在实验中只倾向于与FSIQ负相关与实验前和实验前数据之间的FSIQ变化（P= 0。 064， P= 0.038，已针对FDR进行了更正， t= -1.525， β= -0.076）并且与实验前和实验前数据之间的PIQ变化无关（P= 0。 595， P= 0.2975，已针对FDR进行了更正， t= -0.533， β= -0.037）。

MD和FA的横断面分析

多元回归分析显示，在双侧PFC，前扣带，外侧和内侧颞叶皮质，基底神经节和梭状回的灰色和白质的广泛区域中，实验前VGP的小时数与实验前MD显着正相关（见 表2 和 图2a和b 用于精确的解剖区域）。 此外，在实验前的VGP小时与FA之间存在显着的负相关，主要是在胼um体的膝盖和体内区域，双侧前冠辐射和右上冠状辐射（见 表3 和 数字2c和d 用于精确的解剖区域）。

MD和FA的纵向分析

多元回归分析显示，实验前VGP的小时数与解剖组前实验和实验前MD的变化显着正相关，包括左基底神经节，左内侧颞叶和双侧丘脑的灰质和白质区域; PFC腹侧部分的一个簇; 解剖组，包括右岛叶，右壳和右丘脑的灰白色区域; 和包括左中颞和下颞，梭形和左枕叶的灰质和白质区域的解剖簇 (数字3a-c, 表4）。 没有与FA变化相关的显着结果。

MD和心理测量智能分析

使用预实验数据并针对混杂变量进行校正的多元回归分析（参见 补充方法 （详情）受雇了。 这些分析显示FSIQ与MD在左侧丘脑，左侧海马，左侧壳，左侧脑岛，左侧Heschl回和相关白质束等区域显着和负相关，如穹窿，左上冠和左内囊。 （图4a; TFCE值= 1423.1，TFCE校正 P-value = 0.0166，簇大小= 1512体素）。 此外，PIQ在整个大脑周围广泛区域的广泛灰色和白质区域与MD显着负相关（图4c; 看到 补充表S5 用于精确的解剖区域）。 在全脑分析中，VIQ与MD没有显着相关性。 然而，在看到FSIQ影响的地区观察到了一个重大趋势。 感兴趣区域分析显示，在该区域内，VIQ与MD显着负相关（图4b; TFCE值= 357.31，TFCE校正 P-value = 0.002，簇大小= 1475体素）（考虑到该感兴趣区域分析的统计有效性，并证明MD和VIQ之间的关联以及该区域的PIQ是由MD和普通之间的关联形成的VIQ和PIQ的组件，请参阅 补充方法 和 补充结果）。 这些结果表明PIQ在广泛的区域与MD相关，并且VIQ与左半球的更受限制的区域相关。 此外，PIQ和VIQ的共同作用导致FSIQ对该领域的MD产生影响。

观察到的与FSIQ和VIQ的MD相关性与横断面分析中的VGP重叠，但与纵向分析中的相关。 但是，当群集形成的阈值被放宽时 P在VGP的纵向分析中，用FDR校正的<0.1时，形成的簇与FSIQ和VIQ的MD相关重叠。

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讨论

在这项研究中，我们首次揭示了VGP对儿童MD和FA的影响。 我们的假设得到了部分证实，我们的横断面和纵向研究一致表明，更多的VGP与皮质和皮质下区域的MD增加和言语智力降低有关。

目前的MD结果和趋同证据表明，过度的VGP直接或间接地破坏了优选神经系统的发展，这可能与言语智能的延迟发展有关。 目前的结果表明，较长的VGP与广泛区域的较大MD和较低的言语智能相关，包括横断面和纵向。 另一方面，在开发期间，MD通常会降低。³¹ 此外，在本研究中，较高的PIQ与大脑中广泛区域的较低MD相关，较高的FSIQ和VIQ均与左丘脑，左侧海马，左侧壳，左岛叶，左侧Heschl gyrus的MD较低相关。和相关的白质束。 在包括或邻近这些区域的区域中的MD证明了VGP在横截面和纵向上的积极效果。 这些证据表明过量的VGP直接或间接地破坏了优选神经系统的发展，这可能与言语智能的延迟发展有关。

以前的研究已经提出了MD变化的几种生理机制。 已经建议降低MD以反映各种细胞和细胞构造的变化，从而导致更高的组织密度，如引言部分所述。 此外，已经显示MD对神经可塑性具有独特的敏感性，并且已经显示或建议通过涉及神经可塑性的过程改变上述组织机制。¹¹ 因此，通常认为MD的减少反映了组织和功能适应的增加。 然而，MD对任何特定组织都不是非常特异。³² 另外，MD可以反映血流减少，并且在某些情况下，功能适应通过MD的增加来反映。¹² 因此，应该从包括心理测量在内的综合视角来确定减少的MD是否是适应性变化。

所有已确定的横断面和纵向分析中MD与VGP数量相关的区域都被认为在言语，记忆和执行过程中具有独特的作用; 奖励和动机; 和阅读和语言过程，并通过这些过程，VGP可能直接或间接导致先前报告的功能缺陷。 首先，海马体与记忆和睡眠过程有关。¹⁹ 已知VGP与睡眠异常和学习，记忆和知识的紊乱相关联。^{3, 4} 在该区域中观察到的与VGP相关的异常可能与与VGP相关的功能缺陷相关。 其次，左中额叶和下额叶回在执行功能以及工作记忆的中央系统和子系统中起着关键作用。³³ 另一方面，这些过程受到VGP的因果干扰。² 第三，基底神经节，眶额皮质和脑岛的区域在奖励和激励过程中具有不同的作用。^{34, 35} 有趣的是，类似于精神兴奋剂，VGP在多巴胺能系统中引起大量多巴胺释放⁵ 并导致成瘾。⁶ 已知多巴胺具有神经毒性，过量的多巴胺会破坏大脑中的组织和细胞。³⁶ 此外，先前对精神兴奋剂（甲基苯丙胺）使用者的研究显示多巴胺能系统区域的MD较高。³⁷ 此外，帕金森氏病的干预研究表明，给予多巴胺激动剂L-多巴导致多巴胺能系统区域的MD增加。¹⁴ 因此，更大量的VGP和伴随的多巴胺释放增加与多巴胺能系统中的后期MD变化相关，类似于释放多巴胺的物质的作用。 这些区域的MD与具有负面影响的特征相关，而过度的VGP与不玩电子游戏时的空虚或抑郁倾向相关。³⁸ 通过这些区域的神经机制，VGP可能与先前报道的功能缺陷直接或间接相关。 此外，在本研究中，VIQ对VGP的反应降低，并且无论IQ类型如何，在包括多巴胺能系统和海马的区域中，较低的智商与较高的MD相关。 除了学习和记忆过程之外，动机过程在儿童的智商测试表现中起着关键作用。³⁹ 因此，观察到的VGP对VIQ的影响可能部分地由这些神经机制介导。 然而，这些都是推测，因为本研究是纵向的，非介入性的，我们没有足够的数据来证实这些推测和因果关系; 需要进一步的研究来证实这些猜测或因果关系。

仅在横断面分析中观察到更大量的VGP和更低的FA以及更低的PIQ之间的关联。 通常，在诸如胼call体的区域中较低的FA，其中多个神经纤维不交叉，被认为代表非优选的管道功能，其伴随着轴突的髓鞘化和其他生理机制的减少。^{16, 40} 观察到的纵向分析缺乏关联可归因于许多原因。 一个是纵向分析中较低的统计功效，因为样本量较小或年龄增加，因为较小的儿童表现出较大的可塑性。⁴¹ 此外，根据这些测量，在VGP经验的初始阶段可能出现最突出的可塑性，因此，在这些测量的纵向分析中可能未观察到神经可塑性。 最后但最直接的解释是VGP对这些测量没有可检测的影响。 观察到的横断面关联是具有这种神经认知特征的儿童（较低的PIQ和广泛区域的较低FA）以更大的量发挥视频游戏。 与FA目前的研究结果相关，以前的研究已经调查了网络成瘾患者的FA特征。^{42, 43} 这些研究与目前的结果相关，因为网络成瘾与VGP的数量微弱相关，⁴⁴ 也许是因为在线游戏。 尽管这两者的发现不一致，但人们发现，网络成瘾患者前额区域的FA较低，包括胼call体的前部。 此外，这项研究使用问卷调查儿童焦虑相关的情绪障碍⁴⁵ 并证明网络成瘾患者表现出更严重的情绪问题，并且这些问题与前胼call体中的FA有关。 虽然以前的研究表明VGP的灰质结构相关性与网络成瘾无关，⁴⁴ 目前的FA研究结果可能与网络成瘾有共同的致病机制（如脆弱性和/或成瘾/情绪问题的后天迹象）。 应在未来的研究中探索这些可能性。

目前的研究提高了我们对VGP在儿童中的直接或间接影响的理解。 如先前的研究所述，先前的神经影像学已经相当一致地显示了DLFPC中VGP的量与灰质的量之间的正相关，并且这通常被认为是积极的结果。.^{7, 8, 9} 左侧背外侧PFC中VGP量与区域灰质体积之间存在类似趋势 (T= 3.27，689 mm³, P<0.0025）在这项研究的横截面分析中被观察到。 在该分析中，使用本研究中使用的相同协变量进行VBM分析（有关预处理方法的详细信息，请参见竹内 et al.²⁶). 然而，另外的研究表明，与儿童和年轻人的计算机经验相关的灰质增加会产生负面的心理后果.^{26, 46} 目前的研究从FA和MD以及言语智能的角度研究了VGP的直接或间接影响，并进一步支持了VGP在年轻受试者中的消极方面。

本研究存在一些局限性。 首先，这不是干预研究，因此包括观察性流行病学研究的一些常见局限性。 这项研究涉及纵向分析，并且没有一些限制（例如，言语智能和VGP之间的关联是由智力较低的儿童玩电子游戏的倾向引起的）。 但是，目前的结果仍不能证明VGP直接引起观察到的变化。 在分析中无法纠正的许多环境因素可能导致观察到的变化。 日常活动的数量减少（例如，学习，阅读，与他人交谈和锻炼）也可能被在VGP中花费的时间所取代。 这在儿童中更为正确，因为孩子们在工作日（例如，学校）以相当统一的方式度过时间。 在剩余的时间内，随着某些活动的增加，其他活动往往会同时减少。 鉴于这种性质，在多元回归分析中纠正这些活动是不恰当的。 还应该记住，在儿童中，在VGP中花费的时间反映了在口头活动（或运动）上花费的时间的减少，并且一些观察到的效果可能是由这些效应所介导的。 即使是这种情况，我们也不认为这项研究的目的没有实现，因为在VGP中花费的时间反映了VGP在现实生活中所花费的时间的性质。 换句话说，与实验设置不同，在现实生活中，即使某个视频游戏对某些功能具有有益效果，玩这种游戏所花费的大量时间也必须取代其他有利活动，例如学习和锻炼。 有关此问题的进一步考虑和运动效果的评估，请参阅 补充方法和结果. 此外，VGP的量也可能反映了其他损伤（对VGP的成瘾和对学术或社会活动的低动机），并且这种损伤影响神经认知功能。 或者，当更高量的VGP进展到视频游戏成瘾时，这可能影响神经认知功能。 需要进行未来研究以考虑这些因果机制。 有关此问题的进一步讨论，请参阅 补充方法。 此外，在这项研究中，我们还使用了经过验证和广泛使用但粗略的认知测量（Wechsler IQ测试），并且我们没有收集能够专门评估社会情绪测量的数据。 在未来的研究中，应研究VGP对这些特定功能的影响以及它们与扩散张量成像测量的关系。 此外，研究表明某些视频游戏（例如，暴力，空间和战略游戏）具有某些特定效果。⁴⁷ 由于我们的研究目的没有解决这些问题，因此我们没有收集调查此类影响所需的数据; 但是，这些影响将来可以研究。 这种关于环境因素对神经和认知机制的影响的结构研究的一个一般限制是结构变化不直接反映与认知功能相关的已识别区域内的功能变化。 因此，我们的研究不能直接解释所确定的区域中VGP的量与所观察到的VGP量和其他认知功能的认知功能相关性的MD相关性如何相关。

总之，增加的VGP直接或间接地与大脑广泛区域的MD延迟发展以及言语智能相关。 以前，报道了VGP的广泛有益效果，⁴⁸ 和视频游戏在某些条件下可能很有用（例如，老年人，某些类型的游戏）。 然而，本研究提高了我们对VGP作为儿童日常习惯的理解，并揭示儿童长时间玩电子游戏的条件可能导致不利的神经认知发展，至少从某个角度来看。

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利益冲突

作者宣称没有利益冲突。

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致谢

我们恭敬地感谢Yuki Yamada操作MRI扫描仪，Keiko Okimoto帮助管理实验，飞利浦Yuriko Suzuki从飞利浦获得有关扩散加权成像的建议。 我们还感谢研究参与者，心理测试的其他审查员以及发展，老龄化和癌症研究所以及东北大学的所有同事的支持。 该研究得到了JST / RISTEX和JST / CREST的支持。 我们感谢Enago（www.enago.jp）用于英语评论。