奖励敏感度与色情刺激处理期间的脑活动相关（2013）

维克多·科斯图梅罗,^* 阿方索·巴罗斯-洛塞塔莱斯, 胡安·卡洛斯·布斯塔曼特, 诺埃莉亚·文图拉-坎波斯, 保拉·富恩特斯, 帕特里夏·罗塞尔-内格雷和 塞萨尔·阿维拉

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格雷强化敏感性理论中的行为接近系统 (BAS) 是一个神经行为系统，参与处理奖赏刺激，与大脑多巴胺能区域相关。格雷的理论假设奖赏脑区的功能受 BAS 相关性状的调节。为了验证这一假设，我们进行了一项 fMRI 研究，让参与者观看色情和中性图片，以及预测其出现的线索。45 名异性恋男性完成了奖赏敏感性量表（源自惩罚敏感性和奖赏敏感性问卷），以测量 BAS 相关性状。结果表明，奖赏敏感性得分与大脑在对色情图片作出反应时，左侧眶额皮质、左侧岛叶和右侧腹侧纹状体的活动呈正相关。这些结果证明了在处理色情刺激的过程中 BAS 和奖励敏感性之间的关系，填补了之前报告的空白，这些报告将多巴胺系统确定为在处理其他奖励刺激（例如金钱和食物）过程中 BAS 的神经基础。

参与者成员

四十五名异性恋男性（M_年龄= SD=3.71年受教育年限=13.27±2.93）参与了本研究。所有参与者都完成了惩罚敏感性和奖励敏感性问卷（SPSRQ）。 [23] 用于测量个体在奖励敏感度方面的差异。三名参与者被排除在人格分析之外（参见人格分析），因为他们在奖励敏感度 (SR) 量表上未回答超过两个问题。SR 量表的平均得分为 12.04（SD=4.48，范围：2-24， N=42)，分数服从正态分布（Kolmogorov-Smirnov检验： D=。12， p>.11）；因此，该样本的得分与之前研究的得分相似 [23]–[26]. 本研究的所有参与者均无头部损伤导致意识丧失的病史，目前未使用精神活性药物，也未曾或目前被诊断患有 DSM-IV 轴 I 或 II 障碍，或患有严重的医学或神经系统疾病。参与者在参与本研究前已签署书面知情同意书，并已获得报酬。本研究已获得卡斯特利翁海梅一世大学伦理委员会的批准。

实验设计和刺激

所采用的任务改编自一项早期研究，该研究的重点是预期和对情绪厌恶刺激的反应 [22]每次试验都包含一个持续 1 秒的警告提示（X、O 或 ?），然后呈现一个注视点，间隔 6、7、8、9 或 10 秒不等，最后呈现一张图片，持续 1 秒。对于食欲试验，X 提示之后总是会出现一张色情图片（Ep_100%对于中性试验，O 提示后面总是跟着一张中性图片 (Np_100%)。对于模糊试验，问号提示后有一半时间会跟着一张色情图片（Ep_50%)，另一半是中性图片 (Np_50%）。参与者被告知 X 和 O 提示之后总是分别跟着色情图片和中性图片，而问号提示之后要么跟着色情图片，要么跟着中性图片。扫描之前，参与者使用一组与实验集不同的色情和中性图像经历了 9 分 12 秒的示例范式。所有符号都是白色的，并呈现在黑色背景上。试验顺序是伪随机的，规定任何试验类型不得连续出现两次以上。试验间隔在 6、7、8、9 和 10 秒之间变化，并在提示和图片呈现后伪随机化。这个间隔基于参考范式，以优化抖动以估计预期和反应期内的血流动力学反应 [22]. 试验长度从 14 秒到 22 秒不等，平均试验长度为 18 秒。

功能性实验共进行三轮，每轮包含24次色情试次、24次中性试次和24次模糊试次（总计：10次阳性、7次中性、7次模糊）。每次功能性扫描均以15秒黑屏开始，最终扫描时长分别为7分钟、30分XNUMX秒和XNUMX分XNUMX秒。实验结果在参与者中随机分配。在fMRI实验中使用反应盒（挪威卑尔根NordicNeuroLab），参与者被指示在每个提示和每张图片后用食指按下一个按钮，以确保在观看图片时保持持续的注意力。 [27]。参与者还被要求在实验范式中对单独呈现的 1 秒注视十字做出反应（每次运行六个，总共=18) 作为零事件。这种刺激有助于维持参与者对线索和图片刺激的注意力，并控制在奖励预期和反应过程中，由于缺乏偶发事件而产生的刺激反应的影响。 [28].

在 fMRI 实验中，参与者观看了国际情感图片集中的 72 张图片（36 张色情图片和 36 张中性图片） [29] 分辨率为 800×600 像素，且每张图片仅显示一次。基于已发布的规范 [30]、愉悦度评分最高的色情图片（M= SD=1.54）和最高唤醒评分（M= SD=2.06）构成了情色欲望集，主要包含情侣和裸体成年女性的照片。所选的中性图片（例如家居用品）的价态评分为中性（M= SD=1.31）和低唤醒评分（M= SD=2.03）。与其他涉及色情图片的研究相比 [31], [32]我们没有在中性条件下使用非色情的人类图片。这些刺激包含多种变量，例如吸引力 [33]、体型 [34]或社会评价 [35]，这会影响多巴胺能系统内大脑区域的活动。考虑到本研究的目的并非阐明响应性唤起的特定大脑区域，而是研究个体人格差异与大脑对色情图片和线索的反应活动之间的关系，我们认为家居用品图片更适合我们的中性条件。

FMRI采集

使用1.5 T西门子Avanto（德国埃尔朗根）MRI扫描仪进行成像。功能图像采用梯度回波T2*加权回波平面MRI序列（TR=2000 毫秒，TE=30 毫秒，矩阵=64×64×30，体素大小=3.5 毫米³、翻转角度=90°，切片间隙=5 毫米）。我们采集了 30 个与海马平行的交错轴向切片。第一次运行有 213 个功能体积，第二次运行有 218 个，第三次运行有 214 个。在功能性 MR 序列之前，我们采集了高分辨率 T1 加权结构序列 (TR=11 毫秒，TE=4.9 毫秒，翻转角度=90°，体素大小=1×1×1毫米）。

FMRI分析

图像处理和统计分析使用 SPM8（英国伦敦 Wellcome Trust Center for Neuroimaging）进行。为了考虑平衡效应，前两次扫描被排除。功能性扫描的预处理包括使用 ArtRepair 工具箱进行噪声滤波（http://cibsr.stanford.edu/tools/human-brain-project/artrepair-software.html) 通过插值（从扫描前后）、切片时间校正、重新调整以校正与运动相关的伪影、从每个参与者的高分辨率解剖采集的分割中提取规范化参数后进行空间规范化来修复切片伪影（参见 FMRI 采集），并使用 8 毫米（FWHM）高斯核进行平滑。

预处理后，采用一般线性模型计算不同条件下显著的血流动力学变化 [36]对于第一级（受试者内）分析，使用血流动力学响应函数及其时间导数，将每个参与者的预处理时间序列建模为每种感兴趣的条件。定义了八个回归量，用于建模线索（X、O 和 ?）、结果（Ep_100%，NP_100%，Ep_50%和 Np_50%) 和注视交叉。此外，建模残余运动的六个重新调整参数也被纳入为非兴趣回归量。通过截止频率为 1/128 Hz 的高通滤波器消除内在自相关性。

我们进行了二级（随机效应）全脑体素分析，以揭示不同条件下该组受试者的大脑活动。在预期阶段，单样本 t使用第一级分析（X>O 和 ?>O）中 BOLD 对比估计值进行检验分析，以获得对色情和模糊线索相对于中性线索的 BOLD 信号差异。此外，还进行了配对 t 测试用于比较色情和模糊线索之间BOLD信号的差异。在结果期，我们进行了双向（条件[色情，中性] x 概率[100%，50%]）重复测量方差分析，以比较呈现色情图片和中性图片时大脑活动的差异。此外，我们还进行了探索性分析，以研究对条件和概率相互作用作出反应的大脑区域。统计分析的阈值为 p<.05 家族误差 (FWE) 聚类校正。FWE 校正是应用体素阈值 p<.001 未校正，最小范围阈值为 22 个连续体素。阈值是根据使用静息状态 fMRI 数据分析工具包 (REST) 的蒙特卡洛模拟选择的； http://www.restfmri.net).

人格分析

为了研究预期和结果条件下 SR 评分与大脑活动之间的关系，进行了相关性分析。根据先前对个体差异的研究 [11], [37], [38]我们通过将个体的SR分数与特定感兴趣脑区活动平均值关联起来，分析了奖励敏感性与大脑活动之间的关联。我们的分析仅限于多巴胺能系统区域的感兴趣区（VOI），包括中脑、纹状体、杏仁核、内侧前额叶皮层（PFC）、眶额叶皮层（OFC）和岛叶。 [5], [39]。在全脑体素分析中显示出显著性的多巴胺能区域峰值最大坐标用于定义 VOI。每个 VOI 都包含一个以峰值体素为中心的半径为 8 毫米的球体。对于每位参与者，计算 VOI 内所有活动体素的平均 BOLD 对比度估计值。最后，将这些值纳入与 SR 评分的偏相关分析中，消除年龄的影响。我们将年龄作为协变量，因为先前的证据表明该变量与多巴胺能系统内的大脑活动有关 [40], [41]。相关性分析阈值设置为 p<.05 Bonferroni FWE 校正。基于此方法，我们将先验选定的阈值 p<.05 执行的测试次数（k=9；见结果），其稳定统计水平，如果小于.0055则为显著。

行为分析

分别记录每个参与者对预期线索和图像反应的平均反应时间 (RT)，以进行行为分析。配对 t 为研究预期线索（X>?、X>O 和 ?>O）之间的差异，我们进行了检验。为了研究结果期的差异，我们进行了双向（条件 [色情，中性] x 概率 [100%，50%]）重复测量方差分析。最后，为了研究性格对反应时间 (RT) 的影响，我们对 SR 分数与色情条件（线索和图像）的反应时间进行了偏相关分析，并控制了各自中性条件的反应时间。

行为结果

行为分析表明，对于模糊线索的反应时间较慢（M_?=458.4±116.2 毫秒）比两种色情线索（M_X=445.22±126.64毫秒， t= p=.007）和中性线索（M_O=436.8±139.7毫秒， t= p=.001)。色情和中性线索的 RT 之间没有差异（p>.05)。另一方面，对图像 RT 的分析（M_Ep100%=388.5 128.9±， M_净价100%=360.2 99.1±， M_Ep50%=389.6 125±， M_净价50%=374.8±121.8)表现出条件主效应， F（1，44）= p=.001，表明色情图片的反应时间比中性图片慢。这一结果可能表明参与者对色情图片的关注度高于中性图片。然而，鉴于参与者并未被要求尽快做出反应，而是根据参考范式，将回答作为衡量其注意力的指标，因此应谨慎解读这些结果。 [22]. 最后，SR 评分和 RT 之间没有发现显著相关性。

FMRI 结果

全脑分析显示，BAS相关脑区参与了对情色刺激的预期和反应。预期期分析显示左侧OFC活动增强（x, y, z：-45, 38, -14； z= k=25) 在呈现色情线索时比呈现中性线索时更活跃。此外，左前岛叶 (x, y, z: −42, 20, 1; z= k=25) 与模糊线索的呈现有关，但与中性线索无关（图1）。相比之下，在比较色情和模糊线索时，没有发现显著差异。

 

图1

预期线索处理期间的大脑活动。

在图像呈现阶段，与观看中性图片相比，参与者观看色情图片时，大脑皮层和皮层下区域表现出更强的活动。这些区域包括眶额皮质（OFC）、内侧前额皮质（PFC）、外侧前额皮质（PFC）、前扣带回（ACC）、颞下皮质、顶叶皮质、枕叶皮质、前额叶皮质、杏仁核、丘脑和中脑（参见 图2 和 表1 详情请参阅）。这些区域大多属于两大簇：前簇，包括额叶和边缘区域；后簇，包括枕颞叶和顶叶区域。此外，在双侧楔前叶活动中观察到条件和概率之间的显著相互作用（左侧 x, y, z：-6, -67, 37； z= k=25；右 x，y，z：15，-58，34； z= k=34）。更具体地说，我们观察到，在色情条件下，双侧楔前叶在出现概率较低的图片时表现出更大的活动（Ep_50%）比更高的概率（Ep_100%).

 

图2

处理色情图片时的大脑活动。

 

表1

与中性图像相比，呈现色情图像时大脑区域活动增加。

性格测试结果

为了确定哪些多巴胺能脑区与性刺激处理过程中的奖赏敏感性相关，我们计算了SR分数与在不同任务条件下产生显著主效应的活跃多巴胺能脑区活动之间的相关性。在预期阶段，SR分数与左岛叶和左眶额叶皮层（即预期阶段的两个活跃区域）活动的相关性不显著（表2).

 

表2

SR 分数和大脑活动之间的部分相关性，消除了年龄的影响。

在图像呈现阶段，我们计算了处理色情图片（与中性图片相比）时，SR 分数与双侧 OFC、左侧岛叶、内侧 PFC、右侧 VS、左侧杏仁核和中脑的大脑活动之间的相关性。这些分析表明，SR 分数与左侧 OFC 的大脑活动呈正相关（r=。431， p<.05 FWE 已校正， n=42;看 图3a) 和左岛叶 (r=。459， p<.05 FWE 已校正， n=42;看 图3b)。此外，我们观察到 SR 评分与右侧 VS 的大脑活动呈正相关，使用较低的统计阈值 p<.05 未校正（r=。315， p<.05 未校正， n=42；参见 图3c）。相关性总结如下 表2.

 

图3

大脑区域与 SR 分数呈现正相关。

情绪任务期间的大脑活动

为了研究性刺激处理的不同阶段，我们分别分析了图片观看期和预期期。预期期的分析结果与我们的第一个假设一致。正如预期，我们发现BAS相关脑区参与了性欲预期线索的处理。相比之下，我们并未发现BAS相关脑区对性欲线索的活跃程度高于对模糊线索的活跃程度；因此，我们的第二个假设并未得到数据的支持。具体而言，我们证明了左侧眶额皮质（OFC）对奖励线索有反应，而左前岛叶对模糊线索有反应。最近的奖励处理计算模型提出，外侧眶额皮质通过维持基于激活的近期奖励历史工作记忆来支持灵活性。 [42]Deco 和 Rolls (2005) 提出，OFC 编码了奖励规则（对刺激-意外关联的预期），如果未获得预期奖励，这些规则可以迅速逆转 [43]先前的 fMRI 研究表明，在预期奖励时，OFC 反应会增强 [44], [45] 以及那些意识到线索和结果之间偶然性的参与者的色情图片 [21]另一方面，前岛叶的活动与对不确定结果的预期有关 [46], [47]此外，与仅涉及风险的决策相比，在涉及模糊性的决策过程中观察到前岛叶反应增强 [48]总体而言，我们的研究结果表明，外侧额叶区域参与了性爱预期线索的处理，这表明参与处理明确线索的腹侧区域（即眶额叶皮层）与参与处理模糊线索的背侧区域（即岛叶）之间可能存在分离。未来的研究应该证实这种可能性。

与处理中性图片相比，处理色情图片所涉及的脑区分析显示，枕颞皮质、顶叶皮质、前额叶皮质、杏仁核、丘脑、中脑、前扣带回、岛叶、外侧前额叶皮层、眶额叶皮层和内侧前额叶皮层活动增强。这些脑区在色情刺激下的活动可用性唤起模型来解释，该模型包含四个相互协调的成分：认知、动机、情绪和生理。 [19], [31], [49]根据这些模型，枕颞区、顶叶区和眶额区的活动与性唤起的认知成分有关 [19], [31], [49], [50]：将刺激归类为性刺激并引导注意力的评估过程。此外，岛叶、杏仁核、前额叶前扣带回和内侧前额叶皮层的活动与情绪成分相关。 [19], [20], [31], [50]：与性唤起相关的享乐感主观体验的加工。此外，前额叶ACC和前岛叶构成了性唤起的生理组成部分 [19], [31]：自主神经和内分泌的变化，导致个体做好性行为的准备。最后，前庭神经、丘脑、尾部前扣带回和外侧前额叶皮层体现了动机成分。 [19], [20], [31]：将行为导向性目标的过程，以及感知到的性行为冲动。虽然我们基于先前研究的结果进行的功能性解读尚属推测，但我们复制了先前研究中与性刺激相关的研究结果。 [20], [31], [49], [50], [51] 大脑中与性唤起有关的区域的活动增强。

除了研究色情刺激呈现时大脑区域的活跃程度外，我们还进行了一项探索性分析，以探究条件和概率之间的相互作用对大脑活动的影响。分析结果表明，在色情刺激条件下，双侧楔前叶对出现概率为50%的色情图片的反应活动增强，但对出现概率为100%的色情图片的反应则没有。此前一项研究发现，在不涉及决策的情况下，获得奖励时该区域的活动会增加。 [52] 另一项研究将顶叶皮层与决策过程中的概率评估联系起来 [53]因此，这种活动可能代表了模糊试验中对奖励概率的评估。与之前操纵奖励概率的研究相反 [54]–[56]我们没有发现与色情图片出现概率相关的前额叶皮层（VS）和眶额叶皮层（OFC）的活动。然而，方法论上的差异或许可以解释这种差异。例如，之前的研究使用了不同的奖励刺激，例如金钱或令人愉悦的味道。此外，这些研究采用的概率低于 50%，并表明这些脑区活动水平较高与出现概率较低的结果之间存在联系。 [54], [56]因此，本研究中使用的 50% 奖励概率可能不足以在这些大脑区域的活动中产生显著差异。

人格测量与大脑活动之间的相关效应

本研究的关键结果是，奖励敏感性与大脑在回应性刺激呈现时，与基础刺激系统（BAS）相关的脑区活动存在关联。具体而言，SR 分数较高的参与者在观看色情图片时，左侧眶额皮质（OFC）、左侧岛叶和前额叶（VS）的活动增强。奖励敏感性与左侧眶额皮质活动之间的关联可能代表了个体在奖励价值编码方面的差异。眶额皮质整合感觉、情感和动机信息，从而得出潜在奖励结果的价值。 [57]。该区域与编码刺激的当前值有关 [58]–[60]将它们保存在工作记忆中，以预测行为的未来后果 [42], [57]。在色情奖励呈现过程中，该区域的活动有所增强 [61]，而在奖励贬值后观察到活动减少 [62]因此，本研究中奖励敏感度较高的参与者表现出的左侧 OFC 活动增加可能代表他们将更高的奖励价值归因于色情刺激。

左岛叶活动与奖赏敏感性之间的关系可能与个体情绪体验的差异有关。岛叶与多种大脑功能相关，例如处理内感受信息、情绪意识、感知身体运动以及认知控制。 [63]先前对色情刺激的 fMRI 研究表明，在呈现色情刺激时，岛叶活动会增加 [20], [49], [50], [51], [61], [32] 在阴茎刺激下 [64] 并与阴茎膨胀度相关 [20], [32], [65], [66]这些发现表明岛叶在监测内感受反应方面发挥着重要作用，这与岛叶在意识感受中的作用相一致。因此，奖励敏感度较高的参与者的岛叶活动较强，可能代表这些参与者的性唤起体验更强烈。因此，这一结果与一些研究结果一致，这些研究表明，奖励敏感度较高的参与者对积极情感的敏感性更高。 [67].

VS 是多巴胺奖励系统的一个关键区域，被认为是奖励敏感性个体差异的神经基础 [3], [68], [69]这些个体差异与NAcc的结构和功能变异性有关。例如，奖励敏感度高的个体的NAcc体积会减小 [24]，更随机的静息态神经动力学 [70]以及对奖励相关刺激的反应增强 [8]–[11]. NAcc 对色情刺激的反应活动与性唤起的动机成分有关 [31]。尽管统计意义不大，但本研究结果支持奖励敏感度高的参与者的激励动机增强 [3], [68], [69].

综合这些结果，我们证明了奖赏敏感度高的参与者在观看色情图片时，其与性唤起不同成分相关的大脑区域活动增强。这些结果与先前的研究一致，该研究显示奖赏敏感度与更强的性唤起和兴奋性之间存在关联。 [12]–[17]基于这些结果，我们可以推测性唤起至少部分由BAS结构介导，并且个体在奖励敏感度方面的差异可能会调节性唤起。未来需要进一步的研究来证实这些假设。

在预期期的分析中，奖赏敏感性与性暗示相关的大脑活动之间没有关联。尽管RST预测奖赏敏感性会调节经典条件反射和工具性条件反射，但奖赏敏感性在经典条件反射中的作用一直存在争议。 [71]先前使用工具性任务和金钱奖励的研究已经证明了奖励敏感性与预期奖励线索期间的大脑活动之间的联系 [10], [11]相比之下，据我们所知，尚无研究表明奖赏敏感性与联想任务预期期的大脑活动之间存在关联。因此，本研究结果并不支持我们的假设，即奖赏敏感性调节联想条件反射中的奖赏预期，至少在呈现色情图片作为奖励时是如此。然而，关于这一结果，必须考虑几个问题。首先，关于Corr（2001）关于巴甫洛夫联想在RST中的含义的论点 [72]，本研究中的预期线索可能被理解为二阶关联，因为色情图片本身并不是性行为，而性行为是无条件刺激。其次，值得注意的是，我们使用的任务程序不是经典条件作用，因为要求参与者在每个提示和每张图片后做出反应，以便在整个任务过程中控制他们的注意力。由于本研究的目的是概括事件相关范式中奖励敏感性和对色情刺激反应的大脑活动之间的关系，我们调整了以前研究中的任务，而这些研究并不是为研究巴甫洛夫条件反射而构思的。因此，未来的研究有必要采用更具体的范式来消除奖励敏感性在联想学习过程中大脑活动中的作用。

局限性和未来研究方向

在解释本研究结果之前，必须考虑几个局限性。首先，我们没有采用生理学指标（例如阴茎膨胀度或心率）来评估性唤起，以确认大脑活动与性唤起之间的关系。然而，先前的研究证实了视觉性刺激能够引发性唤起。 [20], [32], [65], [66]其次，研究样本完全由异性恋男性组成。为了控制性加工过程中的性别差异，我们没有将女性纳入研究。 [51] 以及奖励敏感性的性格特征 [23]因此，本研究结果仅适用于男性。第三，预期线索可能具有语义内涵，这些内涵可能会因个人经验的不同而产生差异（例如，“？”作为不确定性的象征）。这些线索的选择基于参考范式 [22]。然而，避免这个问题的一种方法是随机化参与者的线索，或者使用没有任何语义内涵的线索（即分形图像），这应该在未来的研究和我们结果的解释中加以考虑。最后，本研究中使用的色情图像在效价和唤醒方面不同于中性图像。因此，这项研究并没有说明哪些因素导致了观察到的结果。因此，在未来的研究中应该解决效价、唤醒和大脑活动对色情刺激的个体差异之间的关系。此外，鉴于本研究的结果，研究奖励敏感性对性功能障碍的影响以及奖励敏感性对与性唤醒相关的女性大脑活动的可能影响将会很有趣。

结论

总而言之，本研究揭示了与基础刺激系统（BAS）相关的脑区参与了对性刺激的预期和处理。我们进一步发现，奖赏敏感性人格特质的个体差异与这些脑区在性刺激处理过程中的活动相关，从而填补了奖赏敏感性与性刺激处理过程中脑区活动之间关系的空白。