Horm Behav. 2009 Jan; 55 (1): 93-7. Epub 2008 rujna 12.
Christine M. Tenk, 1, * Hilary Wilson, 3, * Qi Zhang, 1 Kyle K. Pitchers, 1,2 i Lique M. Coolen1,2
Podaci o autoru ► Podaci o autorskim pravima i licenci ►
Izdavačeva konačna uređena verzija ovog članka dostupna je na adresi Horm Behav
Sažetak
Različiti modeli i studije ponašanja pružili su dokaze koji upućuju na to da spolno ponašanje mužjaka štakora ima nagrađivana i pojačavajuća svojstva. Međutim, malo je informacija o vrijednim vrijednostima različitih komponenti seksualnog ponašanja. Stoga je ova studija koristila paradigmu uvjetovane preferencije mjesta (CPP) kako bi se utvrdilo razlikuju li se ejakulacija i intromisije u svojim nagrađivanim poticajnim vrijednostima. Također smo se osvrnuli na to jesu li različite vrijednosti nagrađivanja zavisile od prethodnog seksualnog iskustva. Seksualno naivni i iskusni mužjaci primili su jedan par ili intromisije ili ejakulacije s jednom od komora u CPP kutiji. Zatim se mjeri količina vremena provedenog u svakoj komori CPP aparata nakon kondicioniranja. I spolno naivni i seksualno iskusni mužjaci formirali su CPP za ejakulaciju, dok su samo seksualno naivni, a ne seksualno iskusni, muškarci formirali CPP za intromisije. Štoviše, kod spolno naivnih muškaraca, višestruki parovi ejakulacije s naznačenom komorom rezultirali su s CPP u odnosu na kontrolnu komoru uparenu s prikazom intromisije. Ovi podaci podupiru hipotezu da postoji hijerarhija nagrađivanja seksualnog ponašanja, pri čemu je ejakulacija najsnažnija komponenta, te da nagrađivanje poticajne vrijednosti drugih komponenti seksualnog ponašanja ovisi o prethodnom seksualnom iskustvu.
Ključne riječi: nagrada, uvjetovana preferencija mjesta, kopulacija, seksualno ponašanje, asocijativno učenje
Uvod
Kod muških glodavaca seksualno je ponašanje nagrađujuće i pojačavajuće ponašanje, sastavljeno od različitih elemenata, uključujući anogenitalnu istragu, pojave, intromisije i ejakulaciju. Čini se da je ejakulacija najsnažnija komponenta seksualnog ponašanja (Coolen i sur., 2004; za pregled pogledajte Pfaus i Phillips, 1991). Primjerice, za razliku od muškaraca kojima je dopušteno samo intromitirati ili montirati, ali ne i ejakulirati, mužjaci kojima je dozvoljeno da kopuliraju do ejakulacije razvili su brže brzine trčanja u T-labirintima (Kagan, 1955), staza s ravnom rukom (Lopez et al., 1955) ili penjanje kroz prepreke (Sheffield i dr., 1951). Osim toga, ejakulacija je ključna za stvaranje uvjetovanih kopulacijskih sklonosti. Odnosno, povezanost novog mirisa s prijemčivom ženkom dovodi do sklonosti, kao i olakšanog seksualnog ponašanja prema ženkama sličnog mirisa kod muškaraca kojima je omogućeno da kopuliraju na ejakulaciju, ali ne i u mužjaka kojima je dopušteno da prikazuju intromisije bez ejakulacije ( Kippin i Pfaus, 2001).
Nagradni aspekti kopulacije pokazani su korištenjem paradigme uvjetovane preferencije mjesta (CPP) (Pfaus i Phillips, 1991). CPP paradigma mjeri pristup odgovorima na okolišne podražaje koji su prethodno bili upareni s pojačanim događajima i mogu se koristiti za procjenu poticajne vrijednosti tih nagradnih događaja i stimulusa povezanih s nagradom (Carr i sur., 1989). Uređaj koji se koristi za demonstraciju CPP-a obično se sastoji od karakterističnih odjeljaka koji su različito upareni s bezuvjetnim podražajima: jedna strana je uparena s kopulacijom do ejakulacije, dok je druga strana uparena s ničim ili kontrolnom manipulacijom. Zapravo, mužjaci štakora kojima je dopušteno da se okupaju s ejakulacijom oblikuju preferenciju za odjeljak uparen s tim ponašanjem (Agmo i Berenfeld, 1990; Martinez i Paredes, 2001). Međutim, nije poznato da li razvoj CPP-a ovisi o prikazu ejakulacije ili je dovoljan prikaz intromisije. Pretpostavljamo da je ejakulacija korisnija u usporedbi s drugim elementima seksualnog ponašanja s obzirom na prethodne studije koje pokazuju njezina veća poticajna svojstva.
Stoga je trenutni skup eksperimenata ispitivao je li ejakulacija korisnija od prikazivanja višestrukih intromisija korištenjem CPP paradigme. Osim toga, istraživan je utjecaj seksualnog iskustva na vrijednost nagrađivanja ili ejakulacije.
Materijali i metode
Životinje
Odrasli mužjaci štakora Sprague Dawley (250-350g) dobiveni su iz Harlanovih laboratorija (Indianapolis, IN, USA) ili Charles River (Senneville, QC, Kanada) i pojedinačno smješteni na 12-satnom ciklusu obrnuto svjetlo / mrak (svjetla isključena 10 am ). Hrana i voda bili su dostupni u svako doba, osim tijekom ispitivanja ponašanja. Ženke poticaja su ovariektomizirane i implantirane s potkožnim 5% 17-β-estradiol benzoatom Silastic kapsulama (unutarnji promjer 1.98 mm, duljina 0.5 cm, Dow Corning Corporation, MI, USA). Seksualna receptivnost inducirana je potkožnim injekcijama progesterona (500 μg u 0.1 ml sezamovog ulja) približno četiri sata prije parenja. Sve postupke odobrilo je Povjerenstvo za njegu i uporabu životinja Sveučilišta u Cincinnatiju, Odbor za brigu o životinjama Zapadnog Ontarija, te su se pridržavali smjernica NIH-a i CCAC-a koje su uključivale kralježnjake u istraživanju.
Uređaj s preferencama mjesta
Aparat za kondicionirano mjesto (CPP) (Med Associates, Vermont, SAD) sastojao se od dvije ispitne komore (28 × 22 × 21 cm) odvojene središnjim odjeljkom (13 × 22 × 21 cm). Komore su se razlikovale po vizualnim i taktilnim znakovima. Jedna ispitna komora imala je bijele zidove i podove od metalne rešetke, dok je druga imala crne zidove i paralelne podne obloge. Središnji odjeljak sastojao se od sivih zidova i glatkog sivog poda. Vrata s obje strane središnjeg odjeljka razdvojila su komore i mogla su se podići kako bi se životinjama omogućilo slobodno kretanje kroz uređaj ili spuštalo ih kako bi ih ograničili na određeno područje.
Kondicioniranje i testiranje ponašanja
Sva su ispitivanja provedena u mračnoj fazi (tri do šest sati nakon isključivanja svjetala). Početna početna svojstva određena su prvog dana eksperimenta pretestom u kojem je svakoj životinji omogućen slobodan pristup svim komorama CPP aparata za 15 minuta. Subjekti su snimani na videu, a vrijeme provedeno u svakoj komori analizirano je pomoću Microscoft Excel Custom Macro programa. Životinja je smatrana prisutnom u komori ako se u tom prostoru nalazi cijeli trup tijela životinje, uključujući kukove. Komora u kojoj je životinja trošila manje vremena (početno nepoželjna strana) bila je označena kao spolno uparena strana, a druga strana (prvotno poželjna strana) bila je označena kao kontrolna strana. Kondicioniranje se odvijalo dva i tri dana. Tijekom dana za kondicioniranje seksa životinje su se sparile s receptivnom ženkom u njihovom kućnom kavezu, a zatim su odmah prenesene u spolno uparenu komoru u CPP aparatu za 30 minuta. Tijekom dana kontrolnog kondicioniranja, životinje su uzete izravno iz njihove kućne kaveze i stavljene u kontrolnu komoru CPP aparata za 30 minuta. Polovica životinja u svakom eksperimentu dobila je sparivanje na dan dva i stavila se u kontrolnu komoru na treći dan. Preostale životinje dobile su kontrolni par na drugi dan, a sparivanje na treći dan. Nakon ovog pojedinačnog kondicionog ispitivanja (koje se sastojalo od dva dana kondicioniranja), sklonost životinja prema komorama bila je ponovno procijenjena pomoću posttesta u zadnjem, četvrtom danu, koji je bio proceduralno identičan pretestu.
Eksperimentalni dizajn
Obavljena su četiri pokusa. Dizajn kondicioniranja i brojevi skupina za svaki eksperiment prikazani su u tablici 1. U prvom pokusu seksualno naivni mužjaci primili su ili ejakulaciju (n = 10) ili intromisije (šest-osam intromisija bez ejakulacije; n = 11) uparene s prvobitno nepoželjnom komorom, dok nikakvo seksualno ponašanje nije bilo upareno s početno preferiranom komorom. Prikaz ejakulacije određen je na temelju karakterističnog motoričkog ponašanja koje životinja pokazuje nakon ejakulacije, kao i prisutnosti vaginalnog čepa u ženskog partnera. Pored toga, dodana je kontrolna skupina koja se sastoji od mužjaka (n = 10) koji su bili izloženi komorama CPP uređaja nakon rukovanja i kontrolnih manipulacija, ali bez parenja, i tako služili kao nestimulirana kontrola. U drugom su pokusu korišteni seksualno iskusni muškarci. Ti su mužjaci parili na jednu ejakulaciju u pet parenja prije CPP kondicioniranja. U ovaj eksperiment bili su uključeni samo muškarci koji su prikazali ejakulaciju u tri od tih pet sesija. Kao u eksperimentu 1, i ovi seksualno iskusni muškarci primili su ili ejakulaciju (n = 10) ili intromisije (šest-osam intromisija bez ejakulacije; n = 10) uparene s prvobitno nepoželjnom komorom, dok nikakvo seksualno ponašanje nije bilo upareno s drugim komora. U trećem su pokusu seksualno naivni mužjaci (n = 8) prikazali ejakulaciju uparenu s prvobitno nepoželjnom komorom, a intromisije (šest-osam intromisija bez ejakulacije) uparene s drugom (kontrolnom) komorom. Konačno, u četvrtom su pokusu muškarci koji su bili seksualno naivni prije ovog eksperimenta (n = 10) pokazali ejakulaciju ili intromisije (šest-osam intromisija) uparene s početno nepoželjnim ili kontrolnim komorama, kao u prethodnom eksperimentu. Međutim, u ovom završnom eksperimentu, faza kondicioniranja produžena je na šest kondicijskih dana tijekom kojih su mužjaci dobivali alternativne parove ejakulacije ili intromisije (3 svakog uparivanja). Polovica muškaraca primila je uparivanje ejakulacije prvog dana kondicioniranja, a polovica muškaraca udruživanja u intromisiji.
Tablica 1
Kondicioniranje dizajna i grupnih brojeva za svaki od četiri eksperimenta seksualnog ponašanja
Analiza podataka
Pretest i posttest podaci prikupljeni iz eksperimenata CPP-a za seksualno ponašanje izraženi su kao sklonost preferencijama (postotak vremena provedenog u komori za sparivanje spola) i rezultat razlike (vrijeme provedeno u komori za sparivanje u seksu minus vrijeme provedeno u ne spolno uparena komora). Upareni t-testovi upotrijebljeni su za analizu značaja preferencijskog rezultata i razlike u rezultatu između pretest i posttesta. Osim toga, korišten je Pearsonov test korelacije trenutka proizvoda za analizu moguće korelacije između broja intromisija i posttest preferencijskog rezultata i razlike u rezultatima unutar svakog eksperimenta. Kriterij značaja postavljen je na 0.05.
Rezultati
Rezultati prvog eksperimenta pokazali su da seksualno naivni muškarci steknu značajan CPP u komori uparenoj s ejakulacijom, što pokazuje usporedba vremena provedenog u komorama tijekom pretesta i posttest (Sl. 1). I preferencijalna ocjena (p = 0.023) i razlika (p = 0.012) pokazala su značajno povećanje vremena provedenog u komori uparenoj s ejakulacijom. Pored toga, seksualno naivni mužjaci također su stekli značajan CPP u komori koja je upala u intromisiju. Nakon kondicioniranja naivni mužjaci proveli su znatno više vremena u komori uparenoj s intromisijom nego u kontrolnoj komori (p = 0.006-om preferirana ocjena; p = 0.005 razlika rezultata; Sl. 1). Nestimulirani kontrolni mužjaci nisu oblikovali nikakve preferencije (Rezultat preferencije: Pretest prema Posttestu: 35.8% ± 2.9 u odnosu na 38.3% ± 2.7, p = 0.47; Ocjena razlike: Pretest prema Posttestu: 168.4 sec ± 34.4 u odnosu na 152.4 sec ± 33.3, p = 0.71).
Slika 1
Jedno uparivanje s prikazom ejakulacije (A, B) ili intromisija (C, D) izazvalo je CPP u seksualno naivnih muškaraca. (A, C) skor preferencija, postotak vremena provedenog u uparenoj komori za ejakulaciju - (A) ili intromisije - (C). (B, D) rezultat razlike, vrijeme (više ...)
Rezultati drugog eksperimenta otkrili su da su muškarci koji su dobili seksualno iskustvo prije testiranja CPP-a također formirali CPP u komori uparenoj ejakulaciji, što je pokazano značajnim porastom i rezultata preferencija (p <0.001) i rezultata razlike (p <0.001; Slika 2). Međutim, za razliku od nalaza kod seksualno naivnih muškaraca, seksualno iskusni muškarci nisu formirali CPP u komori uparenoj s intromisijama. Ni rezultat preferencije (p = 0.183) ni rezultat razlike (p = 0.235) nisu se značajno promijenili nakon kondicioniranja (slika 2).
Slika 2
Jedno uparivanje s prikazom ejakulacije (A, C), ali ne i intromisijama (C, D) induciranim CPP-om kod seksualno iskusnih muškaraca. (A, C) ocjena preferencija, postotak vremena provedenog u uparenoj komori za ejakulaciju - (A) ili intromisije - (C). (B, D) razlika (više ...)
U trećem i četvrtom eksperimentu ispitana je hipoteza da je ejakulacija korisnija u odnosu na intromisije. Rezultati ovih studija pokazali su, prvo, da muškarci koji su bili seksualno naivni prije CPP testiranja nisu formirali CPP u komori uparenoj ejakulacijom u odnosu na komoru uparenu intromisijama nakon samo jednog uparivanja odgovarajućeg spolnog ponašanja s komorom (slika 3). Pretpostavili smo da jedno udruživanje ejakulacije i intromisije nije dovoljno za induciranje razlike u stvaranju CPP-a u seksualno naivnih životinja. Stoga je proveden četvrti pokus s produljenim razdobljem kondicioniranja koji se sastojao od tri pokusa kondicije svake vrste. Doista, nakon tri uparivanja svake intromisije i ejakulacije, muškarci su pokazali značajan porast i bodova preferencija i razlika (p <0.001 za ocjene preferencija i razlika; slika 3) za ejakulaciju uparenu u odnosu na komoru uparenu s intromisijom. Dakle, s višestrukim uparivanjem, ejakulacija je inducirala stvaranje CPP-a u usporedbi s prikazom intromisija bez ejakulacije.
Slika 3
Jedno uparivanje s prikazom ejakulacije nije izazvalo CPP u seksualno naivnih muškaraca kada je kontrolna komora bila uparena s prikazom intromisija (A, B). Suprotno tome, muškarci koji su bili seksualno naivni prije početka kondicije stekli su (više ...)
U svakom od pokusa, kada su se pari obavljali s prikazom intromisije, mužjacima je bilo dopušteno da pokazuju 6-8 intromisije, budući da se to u potpunosti podudara s brojem intromisija koje su obično prethodile ejakulaciji (Coolen i sur., 1996; Coolen i sur., 2003a ). Zapravo su mnogi muškarci u skupinama uparenima s ejakulacijom pokazali 8 ili manje intromisije prije ejakulacije. Međutim, neki su muškarci u svakom od pokusa pokazali više od 8 intromisija prije ejakulacije. Stoga, da se isključi pozitivna povezanost između broja intromisija i stvaranja CPP-a, provedena je korelacijska analiza. Ova analiza otkrila je da ne postoje korelacije ni u jednom eksperimentu između broja intromisija i ekspresije CPP-a.
Rasprava
Sadašnja studija ispitala je hipotezu da ejakulacija ima veću vrijednost u odnosu na prikazivanje intromisija kada se ispituje pomoću CPP paradigme i da seksualno iskustvo utječe na nagrađivanje svojstava intromisija. Doista, pokazalo se da je ejakulacija, ali ne i intromisija, rezultirala stjecanjem CPP kod seksualno iskusnih životinja. Štoviše, seksualno naivni muškarci su dobili CPP za okruženje u parovima za ejakulaciju u okolini koja je uparena s intromisijom. Seksualno iskustvo utjecalo je na vrijednost nagrađivanja (bez ejakulacije), budući da je otkrivanje ejakulacije bilo ključno samo za CPP kod seksualno iskusnih muškaraca, budući da seksualno naivni muškarci razvijaju CPP nakon intromisije kao i ejakulacije.
CPP je dobro uspostavljena paradigma koja se koristi za proučavanje nagradnih svojstava seksualnog ponašanja (Hughes i dr., 1990; Mehrara i Baum, 1990; Miller i Baum, 1987). Dvije varijacije u postupku CPP-a, postkopulacijski CPP i kopulacijski CPP razlikuju se u tome da li se parenje odvija u komori CPP ili ne (Pfaus i sur., 2001). U prvom postupku, koji je korišten u trenutnom istraživanju, mužjacima štakora je dopušteno da se sakupljaju u zasebnoj areni, a zatim se odmah prebacuju u jedan poseban odjeljak CPP aparata. U drugom se postupku dozvoljava kopulacija s ejakulacijom unutar same CPP komore. Oba postupka rezultiraju robusnim i pouzdanim CPP-om. Međutim, postkopulacijski CPP korišten je u ovom istraživanju kako bi se eliminirao mogući utjecaj anticipiranja seksualne nagrade na stvaranje CPP-a. Kada su mužjaci štakora izloženi znakovima okoliša koji su povezani s prethodnim seksualnim ponašanjem, mezolimbički sustav postaje aktiviran (Balfour i sur., 2004) pretpostavljajući da odražava iščekivanje kao odgovor na uvjetovane znakove. Stoga će upotreba kopulacijske paradigme CPP dovesti do utjecaja izloženosti uvjetovanim znakovima povezanim s prethodnim seksualnim iskustvom u komori CPP-a. Dakle, da bi se izolirala uloga intromisije i ejakulacije kod seksualno naivnih i iskusnih životinja u formiranju CPP-a, korišten je postkopulacijski postupak.
Druga varijabla u CPP eksperimentima je broj pokusa kondicioniranja: bilo pojedinačno (Straiko i sur., 2007) ili više parova (Garcia Horsman i Paredes, 2004; Hughes i dr., 1990; Miller i Baum, 1987) rezultiraju u parenju - inducirani CPP. Budući da je jedan cilj trenutne studije istražiti utjecaj seksualnog iskustva na CPP izazvan seksom, za većinu eksperimenata korišteno je jedno spajanje kako bi se spriječilo postizanje plafona CPP-a izazvanog parenjem. Zapravo, naši su rezultati potvrdili prethodna istraživanja (Agmo i Berenfeld, 1990) da je jedno pariranje ejakulacije u okoliš dovoljno za stjecanje CPP-a kod muškaraca.
U sadašnjim eksperimentima, seksualno naivni mužjaci stekli su CPP za okruženje upareno s ejakulacijom u okruženju uparenom s intromisijom što ukazuje da ejakulacija ima veću nagradu od intromisije. Ovaj je rezultat u skladu s prethodnim studijama učenja / pojačanja u T-labirintima (Kagan, 1955), pista s ravnom rukom (Lopez et al., 1955) ili penjanje kroz prepreke (Sheffield i dr., 1951), koje pokazuju da je ejakulacija više ojačanja nego nosači ili samo intromisije. Pored toga, ejakulacija je ključna za stvaranje uvjetovanih kopulacijskih sklonosti (Kippin i Pfaus, 2001). Zajedno, ovi nalazi podržavaju hipotezu koju su iznijeli Crawford et. dr. (1993) da je "snaga seksa kao pojačivača izravno povezana s razinom do koje ispitanici dovršavaju kopulacijski niz ponašanja".
U ovom eksperimentu, preferirana okolina povezana s ejakulacijom preko komore uparene s intromisijom zahtijevala je višestruka ispitivanja kondicioniranja, a jedno sparivanje nije bilo dovoljno da izazove CPP. Jedno objašnjenje je da kod seksualno naivnih životinja, jedan uparivanje nije dovoljno da bi se razlikovala nagrađivana vrijednost ejakulacije i intromisije. Drugo objašnjenje može biti da se nagrađivana svojstva intromisija smanjuju s seksualnim iskustvom, u skladu s otkrićem da je ejakulacija neophodna za CPP kod seksualno iskusnih muškaraca, dok intromisije izazivaju CPP kod seksualno naivnih životinja.
Otkriće da ejakulacija ima veća korisna svojstva od intromisije podupire hipotezu da postoje posebni neuronski putevi za obradu signala povezanih s ejakulacijom ili intromizijom. U prilog ovoj hipotezi, nekoliko studija na štakoru, hrčku i gerbilu koji su koristili Fos kao marker za neuronsku aktivaciju pokazali su neuronsku aktivaciju posebno induciranu ejakulacijom, ali ne i naraslima ili intromisijama, u malim podregijama medijalne amigdale, bedrenog jezgra stria terminalis, preoptičko područje i posteriorni intralaminarni talamus (Coolen i sur., 1996; Coolen i sur., 1997; Coolen i sur., 2003a; Heeb i Yahr, 1996; Kollack-Walker i Newman, 1997). Nedavno smo testirali da li ta područja aktivirana ejakulacijom primaju ulaze iz lumbosakralne kičmene moždine, a retrogradnim traganjem i hemisekcijama demonstrirano je da podregija aktivirana ejakulacijom zadnjeg intralaminarnog talamusa, tj. Medijalnog subparafastikularnog talamičkog jezgra (mSPFp) prima jedinstveni ulaz populacija neurona u lumbalnoj leđnoj moždini (Coolen i sur., 2003a; Coolen i sur., 2003b; Ju i sur., 1987; Truitt i sur., 2003b). Zauzvrat, ove stanice izražavaju Fos specifično ejakulacijom, ali ne pričvršćivanjem ili intromisijama, u prilog njihovoj ulozi u obradi znakova koji se odnose na ejakulaciju (Truitt et al., 2003a). Štoviše, ova populacija lumbalnih stanica koje projiciraju mSPFp nalaze se u anatomskom položaju da primaju osjetne ulaze povezane s ejakulacijom iz perifernih organa i eksprimiraju brojne neuropeptide, uključujući galanin, kolecistokinin i opioidni enkefalin (Coolen i sur., 2003b; Ju et al. ., 1987; Nicholas i sur., 1999). Trenutno je nepoznato da li ovaj put i neurotransmiteri unutar njega funkcionalno doprinose ponašanjima uzrokovanim ejakulacijom, poput CPP-a.
Ukratko, ovi rezultati pokazuju da je ejakulacija najsnažnija komponenta muškog seksualnog ponašanja kod štakora. Štoviše, zaključujemo da seksualno iskustvo utječe na nagrađivana svojstva komponenti seksualnog ponašanja, tj. Intromisije, jer intromisije izazivaju CPP kod seksualno naivnih, ali ne i kod seksualno iskusnih muškaraca.
Zahvale
Ovo je istraživanje podržano sredstvima iz Nacionalnog instituta za zdravlje (R01 DA014591) i kanadskih instituta za istraživanje zdravlja LMC-a.
fusnote
Izjava izdavača: Ovo je PDF datoteka neuređenog rukopisa koja je prihvaćena za objavljivanje. Kao uslugu našim kupcima pružamo ovu ranu verziju rukopisa. Rukopis će proći kopiranje, slanje i pregled nastalog dokaza prije nego što bude objavljen u svom konačnom obliku. Napominjemo da se tijekom proizvodnog postupka mogu otkriti pogreške koje bi mogle utjecati na sadržaj, a odnose se i sva zakonska odricanja koja vrijede za časopis.
Reference
1. Agmo A, Berenfeld R. Pojačavajuća svojstva ejakulacije kod muškog štakora: uloga opioida i dopamina. Behav Neurosci. 1990, 104. 177-182 [PubMed]
2. Agmo A, Gomez M. Seksualno pojačanje blokirano je infuzijom naloksona u medijalno preoptičko područje. Behav Neurosci. 1993, 107. 812-818 [PubMed]
3. Balfour ME, Yu L, Coolen LM. Seksualno ponašanje i odnosi okoliša povezani sa seksom aktiviraju mesolimbički sustav kod muških štakora. Neuropsvchopharmacologv. 2004, 29. 718-730 [PubMed]
4. Carr GD, Fibiger HC, Phillips AG. Uvjetovana preferencija prema mjestu kao mjera nagrade za drogu. U: Liebman JM, Cooper SJ, urednici. Neurofarmakološka osnova nagrade. Oxford University Press; New York: 1989. pp. 264 – 319.
5. Coolen LM, Allard J, Truitt WA, McKenna KE. Centralna regulacija ejakulacije. Physiol Behav. 2004, 83. 203-215 [PubMed]
6. Coolen LM, Olivier B, Peters HJ, Veening JG. Demonstracija neuralne aktivnosti izazvane ejakulacijom u mozgu štakora pomoću 5-HT1A agonista 8-OH-DPAT. Physiol Behav. 1997, 62. 881-891 [PubMed]
7. Coolen LM, Peters HJ, Veening JG. Fos imunoreaktivnost u mozgu štakora nakon konzumirajućih elemenata seksualnog ponašanja: usporedba spola. Mozak Res. 1996, 738. 67-82 [PubMed]
8. Coolen LM, Veening JG, Petersen DW, Shipley MT. Parvocelularna subparafastikularna talamična jezgra u štakora: anatomska i funkcionalna odjeljka. J Comp Neurol. 2003a, 463. 117-131 [PubMed]
9. Coolen LM, Veening JG, Wells AB, Shipley MT. Aferentne veze parvocelularnog subparafastikularnog talamičnog jezgra u štakora: dokaz za funkcionalne podjele. J Comp Neurol. 2003b, 463. 132-156 [PubMed]
10. Garcia Horsman P, Paredes RG. Dopaminski antagonisti ne blokiraju preferirano mjesto koje je izazvano tempom parenja kod ženki štakora. Behav Neurosci. 2004, 118. 356-364 [PubMed]
11. Heeb MM, Yahr P. c-Fos imunoreaktivnost u seksualno dimorfnom području hipotalamusa i srodnim dijelovima mozga muških gerbila nakon izlaganja seksualnim podražajima ili izvođenju specifičnih seksualnih ponašanja. Neuroscience. 1996, 72. 1049-1071 [PubMed]
12. Hughes AM, Everitt BJ, Herbert J. Uporedni učinci preoptičnih infuzija opioidnih peptida, lezija i kastracija na seksualno ponašanje kod mužjaka štakora: studije instrumentalnog ponašanja, uvjetovana sklonost mjestu i sklonost partnera. Psihoparmakologija (Berl) 1990; 102: 243 – 256. [PubMed]
13. Ju G, Melander T, Ceccatelli S, Hokfelt T, Frey P. Imunohistokemijski dokazi za spinotalamički put koji sadrži imunoreaktivnosti slične holecistokininu i galaninu u štakora. Neuroscience. 1987, 20. 439-456 [PubMed]
14. Kagan J. Diferencijalna vrijednost nepotpunog i cjelovitog seksualnog ponašanja. J Comp Physiol Psychol. 1955, 48. 59-64 [PubMed]
15. Kippin TE, Pfaus JG. Razvoj olfaktornih uvjeta ejakulatornih sklonosti kod muškog štakora. I. Priroda bezuvjetnog podražaja. Physiol Behav. 2001, 73. 457-469 [PubMed]
16. Kollack-Walker S, Newman SW. Ekspresija c-fosa uzrokovana parenjem u mozgu sirijskog hrčka: uloga iskustva, feromoni i ejakulacije. J Neurobiol. 1997, 32. 481-501 [PubMed]
17. Lopez HH, Olster DH, Ettenberg A. Seksualna motivacija u muškog štakora: uloga primarnih poticaja i iskustva kopulacije. Comp Physiol Psychol. 1955; 48: 59-64.
18. Martinez I, Paredes RG. Samo parenje u vlastitom ritmu nagrađuje se kod štakora obaju spolova. Horm Behav. 2001, 40. 510-517 [PubMed]
19. Mehrara BJ, Baum MJ. Nalokson ometa izraz, ali ne i stjecanje reakcija preferencije na uvjetno mjesto za mužjak. Psihoparmakologija (Berl) 1990; 101: 118 – 125. [PubMed]
20. Miller RL, Baum MJ. Nalokson inhibira parenje i uvjetuje preferiranje strastvene ženke kod mužjaka štakora ubrzo nakon kastracije. Pharmacol Biochem Behav. 1987, 26. 781-789 [PubMed]
21. Nicholas AP, Zhang X, Hokfelt T. Imunohistokemijsko istraživanje stupca opioidnih stanica u lamini X leđne moždine lumbosakralne moždine štakora. Neurosci Lett. 1999, 270. 9-12 [PubMed]
22. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Kondicioniranje i seksualno ponašanje: pregled. Horm Behav. 2001, 40. 291-321 [PubMed]
23. Pfaus JG, Phillips AG. Uloga dopamina u anticipativnim i konzumirajućim aspektima seksualnog ponašanja kod muškog štakora. Behav Neurosci. 1991, 105. 727-743 [PubMed]
24. Sheffield FD, Wulff JJ, Backer R. Nagradna vrijednost kopulacije bez smanjenja spolnog nagona. J Comp Physiol Psychol. 1951, 44. 3-8 [PubMed]
25. Straiko MM, Gudelsky GA, Coolen LM. Tretman MDM-om koji oštećuje serotonin, sprječava preferiranje mjesta prema spolu kod muških štakora. Behav Neurosci. 2007; 121: 586-593. [PMC besplatni članak] [PubMed]
26. Truitt WA, Domingues JM, Adelman J, Coolen LM. Infuzije galanina u medijalno parvocelularno parafastikularno talamsko jezgro inhibiraju muško seksualno ponašanje. Horm Behav. 2003a; 44: 81.
27. Truitt WA, Shipley MT, Veening JG, Coolen LM. Aktivacija podskupine lumbalnih spinotalamičnih neurona nakon kopulacijskog ponašanja u muških, ali ne i ženskih štakora. J Neurosci. 2003b, 23. 325-331 [PubMed]
;