Acoso sexual condicionado nun primato non humano (2011)

Comportamento de hormona. Manuscrito de autor; dispoñible en PMC May 1, 2012.

Publicado en forma definitiva editada como:

Charles T. Snowdon,¹ Pamela L. Tannenbaum,^2,3 Nancy J. Schultz-Darken,² Toni E. Ziegler,² Craig F. Ferris⁴

Información do autor ► Información sobre dereitos de autor e licenza ►

Cambiar a:

Abstracto

introdución

Un dos crebacabezas da investigación sobre o condicionamento sexual é por que os procesos evolutivos deberían permitir aos organismos responder ás accións antinaturais por excitación sexual. Non obstante, algúns estudos demostraron que o condicionamento sexual aumenta o éxito reprodutivo e a forma física. En peixes, gouramis azuis (Trichogaster trichopterus), Hollis e colegas (Hollis et al, 1989, 1997) atopou que Pavlovian condicionou a sinalización antes da presentación dun compañeiro inhibiu a agresión territorial e aumentou o comportamento de corte e cortesía. Como resultado, os machos condicionaron máis cedo coas femias, as femias agarimadas máis a miúdo e producían máis mozos sobreviventes que os machos que non tiñan señal de chegada. Domjan et al. (1998) demostrou que a codorniz masculina condicionada para esperar a unha femia despois da presentación de plumas de cor laranxa produciu maiores volumes de eyaculado e un maior número de espermatozoarios que a codornga control, suxerindo tamén unha vantaxe adaptativa ao condicionamento sexual.

A excitación sexual condicionada ou a inhibición sexual condicionada tamén foron de gran interese para a investigación por posibles razóns terapéuticas para aumentar ou diminuír a excitación sexual ou proporcionar modelos para como as respostas sexuais se poidan dirixir a outros obxectivos. Boa parte do traballo básico levouse a cabo con animais non humanos. Por exemplo, Crowley et al. (1973) empregou un ton emparejado con unha descarga eléctrica leve para estimular a cópula en ratas masculinas sen resposta sexual para que poidan levar o comportamento sexual só ao estímulo tónico. Zamble e compañeiros (1985, 1986) colocou ratas masculinas en recipientes distintivos adxacentes ás femias receptoras e atopou latencias diminuídas para a eyaculación. Tamén demostraron que as rutas de acondicionamento 6-9 eran necesarias e que as ratas tamén se condicionaron aos estímulos de fondo. Kippin et al. (1998) emparellou un cheiro de almendra presuntamente neutral (pero vexa a continuación) con acceso a ratas femininas receptivas sexualmente e atopou unha preferencia ejaculadora aprendida para esa femia con olor condicionado. Domjan et al. (1988) descubriu que a codorniz xaponesa (Coturnix japonica) demostrou tanto o comportamento de aproximación condicionada como o comportamento de cópula condicionada á cabeza e ao pescozo dunha femia adornada con plumas laranxas. Johnston et al. (1978) aversión emparellada que induce cloruro de litio con exposición a secrecións vaxinais femininas en hámsteres masculinos (Mesocricetus auratus) e atopou unha maior latencia para secreción secreta e para montar unha muller despois do adestramento de aversión. Nun estudo sobre hámsteres femininos Meisel e Joppa (1994) atoparon a preferencia do lugar condicionado para o compartimento no que tiñan actividade sexual cun macho. McDonnell et al. (1985) desenvolveron un modelo de disfunción sexual en sementais (Equus caballus) empregando adestramento aversivo por continxente de erección e podería reverter estes efectos con Diazepam. Son ilustracións do tipo de investigación sobre condicionamentos sexuais, para facilitar ou disuadir comportamentos sexuais, feitos con animais non humanos. Para máis comentarios, consulte Pfaus et al. (2001 (2004) e Akins (2004).

Estudos similares fixéronse con humanos con algúns exemplos revisados ​​aquí. Letourneau e O'Donohue (1997) Non puido atopar evidencias de excitación sexual condicionada nas mulleres cando unha luz ámbar estaba emparellada con videotototipos eróticos. Lalumière e Quinsey (1998) estudaron homes empregando imaxes de mulleres pouco vestidas que aparecían cun videotipo erótico de relacións sexuais e atoparon un modesto aumento 10% no excitación xenital ao estímulo diana presentado só despois do condicionamento. Hoffmann et al. (2004) presentaron homes e mulleres con imaxes do abdomen do sexo oposto fronte ás imaxes dunha pistola usando tempos de exposición subliminal e supraliminal. Ambos sexos demostraron un maior excitación xenital para as imaxes subliminais de abdomens que para as armas, pero as mulleres estrañamente mostraban unha excitación máis condicionada á presentación supraliminal de fotos de armas e non ás de abdomens. Tanto et al. (2004) Mediu as respostas xenitais e subxectivas a películas neutras fronte a sexuais e pediulles aos participantes rastrexar desexos, fantasías e actividades sexuais sexuais para o día seguinte á exposición. Tanto homes como mulleres presentaron excitación xenital e informaron sentimentos subxectivos de excitación e luxuria despois de ver a película sexual e estes participantes tamén tiveron taxas máis altas de pensamentos, fantasías e actividades sexuais no día seguinte ao estudo. O máis destacable destes estudos sobre humanos é a falla de acondicionamento forte de estímulos neutros e o amplo uso de estímulos eróticos tanto como estímulos condicionados como incondicionados. Estes estudos difiren notablemente dos estudos de acondicionamento apetitoso en animais que usaron ambientes físicos neutros, estímulos visuais arbitrarios, tons ou olores como estímulos condicionantes.

Aínda que unha ampla gama de taxons desde peixes a aves ata roedores ata sementais para humanos mostrou algunha forma de condicionamento sexual, non localizamos estudos previos de condicionamento sexual con primates non humanos. Un exame do condicionamento sexual en primates non humanos ten un valor non só para unha maior exhaustividade taxonómica, senón tamén para proporcionar datos empíricos sobre unha controversia sobre mecanismos de excitación sexual en primates non humanos.

Nun papel de referencia en Natureza Michael e Keverne (1968) argumentou o papel das feromonas (cheiros que liberan respostas comportamentais innatas nos destinatarios) na comunicación do estado sexual e na inducción de excitación sexual en primates non humanos. As súas investigacións suxeriron a presenza dun sinal quimiosensorial de ácidos alifáticos en secrecións vaxinais en macaques de rhesus variadas ao longo do ciclo ovulatorio e que promovían a excitación sexual nos homes. Goldfoot (1982) rexeitou a noción de feromona vaxinal en macacos ao considerar que os ácidos alifáticos alcanzaron o máximo nivel de concentración durante a fase luteal e, contraditoriamente cunha hipótese de feromonas, os machos nos seus estudos parecían ter compañeiros preferidos individualmente, que se combinan con femias ovariectomizadas. , e foron atraídos polo cheiro no feromona nocturno de pementos verdes. Goldfoot (1982) suxeriu que os ácidos alifáticos vaxinais non servían de excitación sexual e que as femias, e non os machos, tiñan un comportamento copulatorio regulado. Tamén suxeriu que os machos aprendían varias características sensoriais das mulleres preferidas aínda que non demostrou ningún comportamento sexual condicionado.

Os primates de Callitrichid, marmosets e tamarinas, reproducen cooperativamente monos do Novo Mundo onde os machos e as femias forman enlaces de parella e copulan ao longo do ciclo ovárico e incluso durante o embarazo. Durante moito tempo pensouse que se disimulaba a ovulación, pero Ziegler et al. (1993) demostraron que as tamarinas con algodón masculino (Saguinus oedipus) xurdiron sexualmente mostrando aumentos de ereccións e aumento das montañas aos seus compañeiros cando se presentaban con cheiros dunha novela, ovulando a femia. Posteriormente, Smith e Abbott (1998) demostraron que os marmós comúns masculinos (Callithrix jacchus) discriminados entre olores de marmosets femininos peri-ovulatorios e anovulatorios. Ademais, os machos de tamarina de algodón demostran respostas hormonais anticipadoras aos sinais ovulatorias posparto do seu compañeiro (Ziegler et al. 2004). Usando métodos de imaxe de resonancia magnética funcional (fMRI), Ferris et al. (2001) demostraron que os cheiros de novas femias peri-ovulatorias produciron aumentos significativos da activación neuronal na área preóptica media (MPOA) e no hipotálamo anterior (AH), áreas nas que as lesións levaron a unha diminución do comportamento sexual (Lloyd & Dixson, 1988).

A pesar de que os marmós comúns son socialmente monógamos, estudos en catividade (Anzenberger, 1985, Evans, 1983) atoparon que os machos á vista dos seus compañeiros demostrarían un comportamento de corte para as novas femias e en estado salvaxe Digby (1999) Lazaro-Perea (2001) atopou un comportamento sexual frecuente entre marmosetos de diferentes grupos que implican a todas as femias que non se reproducen en cada grupo. Así, a pesar da monogamia social, os marmoset masculinos parecen listos para emparellar con novas femias, especialmente na ovulación. Estes achados foron apoiados en parte por Ziegler et al. (2005) o que descubriu que os marmosetos masculinos solteiros e de parellas demostraron interese conductual e excitación nos olores das femias peri-ovulatorias novedosas, como o demostran o aumento das taxas de olfateo e ereccións e unha elevación significativa dos niveis séricos de testosterona en relación aos cheiros de control do vehículo. Estes achados suxiren que quizais en contraste cos resultados de Goldfoot (1982) en monos rhesus, nos marmosets pode haber un efecto estimulante directo de cheiros ovulatorios femininos e excitación sexual masculina.

Non obstante, hai algúns resultados contraditorios que suxiren prudencia nesta interpretación. En Ziegler et al. (2005) un grupo adicional de machos que eran pais no momento da proba non responderon comportamentalmente e mostraron unha resposta hormonal mínima aos cheiros de novas femias peri-ovulatorias. De aí algo sobre ser pai afectou a resposta ao cheiro. Ademais, análises adicionais das respostas neuronais aos cheiros peri-ovulatorios durante a RMN (Ferris et al. 2004) demostrou que moitas áreas cerebrais ademais do MPOA e AH foron activadas. Estes incluíron un aumento do sinal dependente do nivel de osíxeno en sangue (BOLD) con olores peri-ovulatorios en estriato, hipocampo, séptico, gris periacaductal e cerebel e aumento do signo BOLD negativo a cheiros anovulatorios na córtex temporal, córtex cingular, putamen, hipocampo, subtstantia nigra, MPOA e cerebelo. Moitas destas áreas están implicadas na avaliación sensorial, toma de decisións e / ou motivación. O feito de que os pais son menos sensibles aos cheiros peri-ovulatorios das femias novas e que varias áreas cerebrais máis alá das implicadas na excitación sexual suxiren que os cheiros das femias peri-ovulatorias non están a actuar como unha verdadeira feromona ou que unha verdadeira resposta neuroendocrina só se produce cando os machos presentan un cheiro socialmente relevante, é dicir un compañeiro con machos familiares e unha novela con machos sen parella.

Se os marmosets que non son pais poden estar condicionados a que sexan excitados sexualmente por un olor novedoso e arbitrario, entón é probable que os machos non respondan automaticamente aos cheiros femininos, pero de feito son capaces de identificar características olfactivas específicas asociadas ao apareamento. Se o condicionamento a un cheiro arbitrario ten éxito, podería explicar por que os pais non responden e por que as áreas cerebrais implicadas na avaliación e motivación son activadas polos cheiros femininos, ademais das áreas directamente implicadas na excitación sexual.

No estudo actual tratamos de condicionar aos machos para prever a copulación cunha femia peri-ovulatoria receptiva sexualmente usando extracto de limón como estímulo condicionado alleado a endóxenas pistas incondicionadas de excitación sexual. Seleccionamos o estímulo condicionado polo extracto de limón porque (1) os nosos suxeitos non tiveron experiencia previa con este aroma e o limón (2) (limoneno) mostrou un baixo nivel de activación BOLD basal en comparación con outros cheiros, especialmente a améndoa (benzaldehído) que produciu activación espontánea. en moitas rexións corticais e subcorticais (Ferris et al., en revisión).

Materiais e Métodos

Proxecto

As probas de comportamento consistiron en fases 5 (Fig 1): Dúas fases de habituación, fase de proba de precondicionamento, fase de acondicionamento e unha fase de proba post-acondicionamento. Durante todas as fases, a gaiola foi eliminada da gaiola e instaláronse cortinas sobre as gaiolas doutros animais da sala para evitar que os machos das probas vexan outros marmósitos para reducir as exhibicións territoriais e maximizar a atención nos ensaios de acondicionamento. A primeira habituación levouse a cabo ao longo de tres días sucesivos e supuxo a eliminación do mate, a colocación de cortinas e a adición da caixa de estímulo baleira á gaiola. A segunda habituación implicou a eliminación do compañeiro, a colocación de cortinas e a caixa de estímulo e a adición dun observador e levouse a cabo durante catro días sucesivos.

 

figura 1

Liña de habituación e probas.

Na fase de proba de precondicionamento, cada macho recibiu seis ensaios 20 min tras a exposición a discos de madeira saturados de cheiro de limón e seis ensaios 20 min despois da exposición a control de discos de madeira (sen aroma) nun deseño contraequilibrado aleatorizado. A caixa de estímulo estaba baleira sen presenza feminina durante as observacións.

Durante a fase de acondicionamento, cada macho recibiu doce ensaios (ata 15 min) con pre-exposición a cheiro a limón seguido do acceso a unha femia peri-ovulatoria liberada da caixa do estímulo. O xuízo de acondicionamento de limón rematouse inmediatamente despois da cópula masculina ata a exaculación (antes de que puidese producirse unha preparación post-copulatoria ou agresión) ou 15 min, que ocorreu primeiro. Os ensaios con limón foron contrapesados ​​con ensaios de control con dez olores de limón 15 min sen limón, onde unha femia peri-ovulatoria estaba sempre na caixa de estímulo pero non foi liberada. Os ensaios de acondicionamento foron igualados entre a sesión de mañá e tarde e todos se completaron durante 9 días consecutivos.

A proba post-acondicionamento comezou 5 días despois do final dos ensaios de acondicionamento e foi similar á proba de precondicionamento con seis ensaios 20 min tras a exposición ao cheiro a limón e seis ensaios de control 20 min. Como na fase de proba de precondicionamento, non había ningunha muller presente na caixa de estímulos durante a fase de proba post-acondicionamento. As probas de precondicionamento e post-acondicionamento contra-equilibrado con cada estímulo leváronse a cabo durante un período de días 4, inmediatamente antes da fase de acondicionamento ou desde 5 días despois.

Resultados

Todos os machos e mulleres copularon a eyaculación en todos os ensaios de condicionamento con limón. Non houbo diferenza entre o control e os cheiros de limón nos actos dirixidos á caixa de niño durante a fase de proba de precondicionamento (Media ± SEM limón 2.03 ± 0.48, control 1.95 ± 0..50, t(3) = 0.151, ns) pero unha diferenza significativa entre o limón e as condicións de control na fase de proba post-acondicionamento (limón 17.5 ± 3.4, control 1.75 ± 0.85, t(3) = 4.70, p = 0.018, figura 2). En contraste co comportamento dirixido á caixa, non houbo diferenzas na locomoción entre o limón e as probas de limón nos dous precondicionamentos (limón 28.5 ± 5.83, control 29.1 ± 7.43, t (3) = 0.130, ns) ou fases post-acondicionamento (limón 23.1 ± 4.97, control 28.9 ± 9.52, t (3) = 0.764, ns, figura 3). Nunca observamos ereccións en probas de precondicionamento nin nos ensaios de control post-acondicionamento. Non obstante, observáronse ereccións nunha media de 79.2 ± 14.4% das posturas de limón postcondicionado (t(3) = 6.33, p = 0.008, figura 4). A taxa de arañazos non difería entre o limón e o control na fase de precondicionamento (limón 25.1 ± 7.36, control 18.0 ± 3.52, t (3) = 1.54, ns) pero difiren na fase de post-acondicionamento (limón 41.0 ± 8.23, control 18 ± 4.76, t (3) = 4.00, p = 0.028, figura 5).

 

figura 2

Promedio comportamentos dirixidos á caixa por proba (mirar, oler, tocar) nas fases de precondicionamento e post-acondicionamento. Os comportamentos dirixidos a caixa nas rutas de limón en fase post-acondicionamento son significativamente maiores que nos ensaios de control (p = 0.018).

 

figura 3

Promedio do comportamento locomotor por pista nas fases de precondicionamento e post-acondicionamento. Non hai diferenzas significativas entre os ensaios de limón e control para ningunha das dúas fases.

 

figura 4

Por cento medio dos ensaios pre e post-acondicionamento nos que se observou unha erección. Houbo significativamente máis sesións con erección ao limón que para controlar nos ensaios postcondicionados (p = 0.008).

 

figura 5

Tasa media de arañazos por proba en fases de precondicionamento e post-acondicionamento. Houbo significativamente máis arañazos nos ensaios con limón que os ensaios de control na fase de post-acondicionamento (p = 0.028).

Conversa

Este estudo demostra que os marmosets masculinos poden ser condicionados con éxito para mostrar respostas sexuais a un olfactivo cue olfatorio, aroma de limón. É importante salientar que o estímulo condicionado, o olor a limón, se emparellou cun período de tempo anterior á aparición dun compañeiro potencial e non estivo presente cando a femia estaba dispoñible para cópula. A maior proximidade á caixa de estímulo na fase de post-acondicionamento é similar a unha preferencia de lugar condicionada demostrada nalgúns outros estudos (por exemplo Meisel e Joppa, 1994). Non houbo machos que demostraron unha erección en ningún xuízo de control de limón ou control ou en ningún xuízo de control postcondicionado. Non obstante, observáronse ereccións nunha media de 79.2% dos ensaios postcondicionados que indicaron excitación sexual condicionada ao aroma de limón a falta de ningún indicio por parte dunha femia. Así, os marmosets mostraron respostas de comportamento anticipadas robustas e funcionalmente apropiadas aos cheiros de limón despois do acondicionamento. Este resultado demostra que os marmoset son capaces de asociar un novo olfatorio con acceso a unha femia peri-ovulatoria.

Dado que os ensaios post-acondicionamento comezaron cinco días despois do final do acondicionamento e continuaron durante catro días, os efectos do acondicionamento foron relativamente duradeiros. Noutros estudos con animais non humanos, os ensaios foron administrados inmediatamente despois dos últimos ensaios de condicionamento ou como moi tarde un día despois do acondicionamento (por exemplo. Domjan et al. 1988, Hollis et al. 1989, Hollis et al. 1997; Kippin et al, 1998; Zamble et al., 1985, 1986).

Aínda que dous dos catro homes do noso estudo eran sexualmente inxenuos, non houbo diferenzas entre estes homes e os homes experimentados, emparellados en número de copulacións (todos os homes copulados ata a exaculación con todas as mulleres en ensaios de condicionamento) nin houbo claras diferenzas de comportamento no posto. probas de acondicionamento. Os marmosetos inxenuos eran tan excitados e tan fáciles de condicionar que os homes con experiencia sexual.

Un resultado un tanto desconcertante é o aumento significativo do comportamento de rabuñaduras nas rutas de limón post-acondicionamento. O rascado foi identificado como un comportamento indicativo da ansiedade en estudos sobre unha especie estreitamente relacionada ((Barros et al. 2000). Unha posible razón do aumento da taxa de arañazos nos ensaios con limón post-acondicionado é que durante o acondicionamento os machos esperaban copularse con unha femia despois da presenza de olor a limón, e logo nos ensaios postcondicionados non hai mulleres na caixa e, polo tanto, non hai ningunha dispoñible para cópula. Será necesario un estudo adicional para comprender mellor este resultado.

Tanto os marmoset comúns como as tamarinas de algodón foron observados para distinguir entre os cheiros de femias peri-ovulatorias e non ovulatorias cun aumento da excitación sexual e liberación de testosterona (Smith & Abbott, 1998, Ziegler et al. 1993, 2005). Os cheiros ovulatorios poden activar a zona preóptica media e o hipotálamo anterior en marmosets comúns como se mostra a través de imaxes de resonancia magnética funcional (Ferris et al., 2001).

Non obstante, a demostración de condicionamentos sexuais a un cheiro arbitrario axuda a resolver un aparente paradoxo sobre os marmós comúns. Tanto nos estudos cativos como de campo (Anzenberger, 1985, Digby, 1999; Evans, 1983; Lazaro-Perea, 2001) os marmosets comúns compértanse no comportamento de corte e copulación de parella extra con animais doutros grupos, aínda que un vínculo estreito parece ser esencial para o éxito da cría dos mozos xa que os pais participan en coidados parentais extensos. En tales circunstancias sería importante un comportamento que comunicase a seguridade da paternidade. O comportamento sexual masculino con outras mulleres en catividade está restrinxido cando os machos teñen acceso visual aos seus compañeiros (Anzenberger, 1985) e en estado salvaxe, aínda que se observaron machos adultos en copulacións extra-grupos cando non están presentes bebés dependentes, as femias reprodutoras non se involucran en copulacións extra-grupos (Lazaro-Perea, 2001), algunhas mulleres non reprodutoras que participan en copulacións extra-grupo poden quedar embarazadas pero non son capaces de retrasar con éxito ningún lactante que resulte (Digby 1995; Roda & Medes Pontes 1998; Lázaro-Perea et al 2000; Melo et al 2003; Arruda et al 2005; Sousa et al 2005; Bezerra et al 2007), proporcionando seguridade da paternidade. Os feitos adicionais de que os pais (1) non responden aos olores das femias novedosas e peri-ovulatorias ao non mostrar ningún interese de comportamento e a falta de aumento da testosterona, como mostran os homes que non son pai (Ziegler et al, 2005O olor (2) das femias novas induce a activación de áreas cerebrais implicadas na memoria, a motivación e a avaliación (Ferris et al. 2004Ambos suxiren que o comportamento sexual do marmoset masculino non está impulsado simplemente por unha especie de feromona segregada por unha femia peri-ovulatoria. En cambio, deben implicarse outros procesos.

Suxerimos (as Goldfoot (1981)) facía por macacos) que os indicios que estimulan o comportamento sexual do marmoset masculino son multivariables e implican a condición social dun home, xa sexa solteiro ou pareado, un pai ou non pai e tamén que os machos aprenden sobre indicios específicos relacionados cos seus propios compañeiros, non só de olor. pistas específicas, pero tamén vocais e visuais. Teña en conta que Anzenberger (1985) descubriu que a presenza visible dun compañeiro era suficiente para inhibir o cortejo dunha femia nova.

Estudos de varias especies de marmosets e tamarinas reportaron o recoñecemento individual só por olor (ver Epple, 1986 para revisión) e o estudo actual demostra que os machos poden aprender a asociar odor arbitrarias con experiencia sexual suxerindo que os machos poden aprender sinais identificando ao seu compañeiro mediante interaccións sexuais. Será un tema interesante e importante para as futuras investigacións para examinar as respostas neuronais dos marmosets masculinos ante os olores e outros indicios sensoriais dos seus propios compañeiros e das femias novedosas en función do status social masculino.

Grazas

References