Uwarunkowane pobudzenie seksualne u nieludzkiego prymasa (2011)

Horm Behav. Rękopis autora; dostępny w PMC May 1, 2012.

Opublikowany w końcowym edytowanym formularzu jako:

Ostateczna, zredagowana wersja tego artykułu jest dostępna pod adresem Horm Behav

Zobacz inne artykuły w PMC, że cytować opublikowany artykuł.

Idź do:

Abstrakcyjny

Kondycjonowanie pobudzenia seksualnego wykazano u kilku gatunków od ryb po ludzi, ale nie wykazano tego u naczelnych innych niż ludzie. Istnieją kontrowersje dotyczące tego, czy naczelne nieludzkie produkują feromony, które pobudzają zachowania seksualne. Chociaż pospolite marmozety kopulują w całym cyklu jajnikowym i podczas ciąży, mężczyźni wykazują behawioralne oznaki pobudzenia, wykazują zwiększoną aktywację nerwową przedniego podwzgórza i okolicy przedbrzusza przyśrodkowego i mają wzrost testosteronu w surowicy po ekspozycji na zapachy nowych owulujących samic sugerujących podniecenie seksualne feromon. Samce mają również zwiększone androgeny przed owulacją ich partnera. Jednak mężczyźni z zapachem owulujących samic wykazują aktywację wielu innych obszarów mózgu związanych z motywacją, pamięcią i podejmowaniem decyzji. W tym badaniu wykazaliśmy, że samce marmozety mogą być uwarunkowane nowatorskim, arbitralnym zapachem (cytryną) z obserwacją erekcji i zwiększoną eksploracją miejsca, w którym wcześniej doświadczyły wrażliwej kobiety, i zwiększone drapanie w teście post kondycjonowania bez obecności kobiety. Ta uwarunkowana odpowiedź została zademonstrowana do tygodnia po zakończeniu prób kondycjonowania, co jest znacznie dłuższym efektem kondycjonowania niż odnotowano w badaniach innych gatunków. Wyniki te sugerują ponadto, że zapachy owulujących samic nie są feromonami, ściśle mówiąc, i że samce marmozetów mogą poznać specyficzne cechy zapachów samic, zapewniając możliwą podstawę do identyfikacji partnera.

Słowa kluczowe: Kondycjonowanie seksualne, podniecenie seksualne, feromony, zwykłe marmozety, wiązanie par

Wprowadzenie

Jedną z zagadek badań nad uwarunkowaniami seksualnymi jest to, dlaczego procesy ewolucyjne powinny umożliwiać organizmom reagowanie na nienaturalne sygnały pobudzenia seksualnego. Jednak kilka badań wykazało, że uwarunkowania seksualne faktycznie zwiększają sukces reprodukcyjny i kondycję. W rybach niebieskie guramy (Trichogaster trichopterus), Hollis i koledzy (Hollis i wsp, 1989, 1997) stwierdzili, że uwarunkowana sygnalizacja Pavloviana przed prezentacją partnera hamowała agresję terytorialną i zwiększała zaloty i zachowania łagodzące. W rezultacie uwarunkowane samce pojawiły się szybciej z samicami, częściej obcięły samice i wyprodukowały więcej żywych młodych niż samce, które nie miały zasygnalizowanego przybycia partnera. Domjan i wsp, (1998) wykazali, że męskie przepiórki uwarunkowane oczekiwaniem na kobietę po prezentacji pomarańczowych piór wytwarzały większe ilości ejakulatu i większej liczby plemników niż kontrolne przepiórki, co również sugeruje adaptacyjną przewagę warunkowania seksualnego.

Uwarunkowane pobudzenie seksualne lub uwarunkowane zahamowanie seksualne wzbudziło również znaczne zainteresowanie badawcze ze względu na możliwe przyczyny terapeutyczne, aby albo zwiększać, albo zmniejszać pobudzenie seksualne, albo dostarczać modeli, w jaki sposób reakcje seksualne mogą być przekierowywane na inne cele. Wiele podstawowych prac wykonano ze zwierzętami innymi niż ludzkie. Na przykład, Crowley i wsp, (1973) użył tonu w połączeniu z łagodnym wstrząsem elektrycznym, aby pobudzić kopulację u samców szczurów, które nie reagowały seksualnie, tak aby mogły stymulować zachowania seksualne tylko do bodźca tonowego. Zamble i współpracownicy (1985, 1986) umieszczano samce szczurów w charakterystycznych pojemnikach przylegających do chłonnych samic i stwierdzano zmniejszone opóźnienia do wytrysku. Pokazali także, że potrzebne są szlaki kondycjonujące 6 – 9, a szczury również zostały uwarunkowane bodźcami tła. Kippin i wsp, (1998) sparował przypuszczalnie neutralny zapach migdałów (ale patrz poniżej) z dostępem do samic szczurów płciowych i odkrył wyuczoną preferencję wytrysku dla tej samicy z uwarunkowanym zapachem. Domjan i wsp, (1988) znalazłem tę japońską przepiórkę (Coturnix japonica) zademonstrował zarówno zachowanie warunkowane, jak i uwarunkowane zachowanie kopulacji w stosunku do głowy i szyi kobiety ozdobionej pomarańczowymi piórami. Johnston i wsp, (1978) sparowana awersja wywołująca chlorek litu z ekspozycją na wydzieliny pochwy u samic chomików (Mesocricetus auratus) i odkrył zwiększone opóźnienie, aby powąchać wydzieliny i zamontować kobietę po treningu awersji. W badaniu dotyczącym samic chomików Meisel i Joppa (1994) znalazł warunkową preferencję miejsca dla przedziału, w którym zaangażowali się w aktywność seksualną z mężczyzną. McDonnell i wsp, (1985) opracował model zaburzeń seksualnych u ogierów (Equus caballus) stosowanie treningu awersyjnego warunkowego erekcji i może odwrócić te efekty za pomocą Diazepamu. Są to ilustracje rodzaju badań nad uwarunkowaniami seksualnymi, ułatwiające lub zniechęcające do zachowań seksualnych, robione ze zwierzętami nie będącymi ludźmi. Aby uzyskać więcej recenzji zobacz Pfaus i wsp. (2001 (2004) i Akins (2004).

Podobne badania przeprowadzono z ludźmi, z kilkoma recenzowanymi tutaj przykładami. Letourneau i O'Donohue (1997) nie udało się znaleźć dowodów na uwarunkowane podniecenie seksualne u kobiet, gdy bursztynowe światło zostało połączone z erotycznymi kasetami wideo. Lalumière i Quinsey (1998) badali mężczyzn za pomocą zdjęć skąpo odzianych kobiet w połączeniu z erotyczną taśmą wideo o stosunku płciowym i stwierdzili skromny, 10%, wzrost pobudzenia narządów płciowych do bodźca docelowego prezentowanego samodzielnie po warunkowaniu. Hoffmann i wsp, (2004) przedstawili mężczyznom i kobietom zdjęcia brzucha przeciwnej płci w porównaniu z obrazami pistoletu wykorzystującymi zarówno podprogowe, jak i nadprogowe czasy ekspozycji. Obie płcie wykazywały większe pobudzenie narządów płciowych do podprogowych zdjęć brzucha niż do broni, ale dziwne kobiety wykazywały większe uwarunkowane podniecenie do supradziewnej prezentacji zdjęć pistoletów niż do zdjęć brzucha. Obie i wsp, (2004) zmierzyli reakcje płciowe i subiektywne na filmy neutralne i seksualne i poprosili uczestników o śledzenie pragnień seksualnych, fantazji i rzeczywistych aktywności seksualnych na dzień następujący po ekspozycji. Zarówno mężczyźni, jak i kobiety wykazywali pobudzenie narządów płciowych i zgłaszali subiektywne odczucia pobudzenia i pożądania po obejrzeniu filmu seksualnego, a ci uczestnicy mieli również wyższe wskaźniki myśli seksualnych, fantazji i czynności w dniu następującym po badaniu. W tych badaniach na ludziach godne uwagi jest to, że nie udało się znaleźć silnego warunku dla bodźców neutralnych i szerokie zastosowanie bodźców erotycznych zarówno jako bodźców warunkowych, jak i bezwarunkowych. Badania te różnią się w szczególności od badań warunkujących apetyt u zwierząt, które wykorzystały neutralne środowisko fizyczne, arbitralne bodźce wzrokowe, tony lub zapachy jako bodźce warunkujące.

Chociaż szeroki wachlarz taksonów, od ryb po ptaki, od gryzoni po ogiery dla ludzi, wykazywał jakąś formę uwarunkowań seksualnych, nie znaleźliśmy żadnych wcześniejszych badań nad kondycjonowaniem seksualnym u naczelnych innych niż ludzie. Badanie kondycji seksualnej u naczelnych innych niż człowiek ma wartość nie tylko ze względu na większą kompletność taksonomiczną, ale także dostarcza danych empirycznych dotyczących kontrowersji dotyczących mechanizmów pobudzenia seksualnego u naczelnych innych niż ludzie.

W przełomowym papierze w Natura Michael i Keverne (1968) argumentował za rolą feromonów (zapachów, które uwalniają wrodzone reakcje behawioralne u biorców) w komunikowaniu stanu seksualnego i wywoływaniu podniecenia seksualnego u naczelnych innych niż ludzie. Ich badania sugerują, że obecność sygnału chemosensorycznego z kwasów alifatycznych w wydzielinach pochwowych u makaków rezusów zmieniała się w cyklu owulacyjnym i promowała podniecenie seksualne u mężczyzn. Goldfoot (1982) odrzucił pojęcie feromonu dopochwowego w makakach, stwierdzając, że kwasy alifatyczne osiągnęły najwyższe stężenie w fazie lutealnej i, wbrew hipotezie feromonowej, mężczyźni w swoich badaniach wydawali się mieć indywidualnie preferowanych partnerów, łącząc się z samicami z wyciętymi jajnikami i byli zainteresowani nowym feromonowym zapachem zielonej papryki. Goldfoot (1982) zasugerował, że pochwowe kwasy alifatyczne nie służyły jako pobudzenie seksualne, a kobiety, a nie mężczyźni, regulowały zachowania kopulacyjne. Dalej zasugerował, że mężczyźni nauczyli się różnych cech sensorycznych preferowanych kobiet, chociaż nie wykazał żadnych uwarunkowanych zachowań seksualnych.

Naczelne Callitrichid, marmozety i tamaryny, wspólnie rozmnażają małpy z Nowego Świata, gdzie samce i samice tworzą więzi parowe i kopulują w całym cyklu jajnikowym, a nawet w ciąży. Przez długi czas uważano, że owulacja jest ukryta, ale Ziegler i wsp, (1993) wykazali, że tamaryny z bawełny męskiej (Saguinus Edyp) byli podnieceni seksualnie, wykazując zwiększoną erekcję i zwiększone uniesienie do swoich partnerów, gdy prezentowano im zapachy nowatorskiej, owulującej kobiety. Następnie, Smith and Abbott (1998) zademonstrował, że samce pospolite marmozety (Callithrix jacchus) rozróżniała zapachy okołowulanowych i owulacyjnych samic marmozetów. Dodatkowo, samce z tamaryny bawełnianej wykazują antycypujące reakcje hormonalne na poporodowe sygnały owulacyjne ich własnego partnera (Ziegler i wsp. 2004). Stosując metody funkcjonalnego rezonansu magnetycznego (fMRI), Ferris i wsp, (2001) wykazali, że zapachy nowych samic okołowulacyjnych spowodowały znaczny wzrost aktywacji nerwowej w obszarze przyśrodkowym preoptycznym (MPOA) i przednim podwzgórzu (AH), obszarach, w których zmiany prowadziły do ​​zmniejszenia zachowań seksualnych (Lloyd i Dixson, 1988).

Pomimo faktu, że wspólne marmozety są społecznie monogamiczne, studia w niewoli (Anzenberger, 1985, Evans, 1983) odkryli, że mężczyźni niewidoczni dla swoich kolegów mogliby wykazać się zachowaniem zalotnym wobec nowych samic i na wolności Digby (1999) i Lazaro-Perea (2001) stwierdzono częste zachowania seksualne między marmozetami różnych grup, w których uczestniczyły wszystkie, z wyjątkiem samic hodowlanych w każdej grupie. Tak więc, pomimo monogamii społecznej, męskie marmozety wydają się gotowe do kojarzenia z nowymi samicami, zwłaszcza w owulacji. Ustalenia te zostały częściowo poparte przez Ziegler i wsp, (2005) który wykazał, że pojedyncze i trzymające się w pary samce marmozety wykazywały zainteresowanie i podniecenie zapachami nowych samic okołowulacyjnych, o czym świadczy zwiększony wskaźnik węszenia i erekcji oraz znaczny wzrost poziomów testosteronu w surowicy w porównaniu z zapachami kontrolnymi pojazdu. Odkrycia te sugerują, że być może w przeciwieństwie do ustaleń Goldfoota (1982) u małp rezus, u marmozetów może występować bezpośredni efekt stymulujący zapachy okołowulacyjne u kobiet i podniecenie seksualne u mężczyzn.

Istnieją jednak pewne sprzeczne wyniki, które sugerują ostrożność w tej interpretacji. W Ziegler i wsp, (2005) dodatkowa grupa mężczyzn, którzy byli ojcami w czasie badania, nie reagowała behawioralnie i wykazywała minimalną odpowiedź hormonalną na zapachy nowych, okołowulacyjnych kobiet. Stąd coś w byciu ojcem wpłynęło na reakcję na zapach. Ponadto dodatkowe analizy odpowiedzi nerwowych na zapachy okołowulacyjne podczas fMRI (Ferris i in. 2004) wykazało, że aktywowano wiele obszarów mózgu oprócz MPOA i AH. Obejmowały one zwiększony dodatni sygnał zależny od poziomu tlenu we krwi (BOLD) na zapachy okołowulacyjne w prążkowiu, hipokampie, przegrodzie, szarej i móżdżku periacqueductal oraz zwiększony ujemny sygnał BOLD na zapachy anowulacyjne w korze skroniowej, kory zakrętu obręczy, skorupy, hipokampa, subtantantia nigra, MPOA i móżdżek. Wiele z tych obszarów jest zaangażowanych w ocenę sensoryczną, podejmowanie decyzji i / lub motywację. Fakt, że ojcowie są mniej wrażliwi na zapachy okołowulacyjne od nowych samic i że wiele obszarów mózgu poza tymi zaangażowanymi w podniecenie seksualne sugeruje, że zapachy okołowulacyjnych kobiet nie działają jako prawdziwy feromon lub że występuje tylko prawdziwa odpowiedź neuroendokrynna gdy mężczyźni mają społecznie istotny zapach, tj. jego partner z samcami z rodziny i nowicjuszka z samcami nie związanymi z parami.

Jeśli marmozety, które nie są ojcami, mogą być uwarunkowane pod względem seksualnym pod wpływem nowego, arbitralnego zapachu, to jest prawdopodobne, że mężczyźni nie reagują automatycznie na zapachy żeńskie, ale w rzeczywistości są w stanie zidentyfikować określone cechy węchowe związane z kryciem. Jeśli warunkowanie do dowolnego zapachu zakończy się sukcesem, może wyjaśnić, dlaczego ojcowie nie reagują i dlaczego obszary mózgu zaangażowane w ocenę i motywację są aktywowane przez zapachy kobiet oprócz obszarów bezpośrednio zaangażowanych w podniecenie seksualne.

W obecnym badaniu próbowaliśmy uwarunkować samców, aby przewidywali kopulację z przyjmującą seksualnie kobietą okołowulacyjną, stosując ekstrakt z cytryny jako bodziec warunkowy niezwiązany z endogennymi bezwarunkowymi sygnałami pobudzenia seksualnego. Wybraliśmy bodziec kondycjonowany z ekstraktu cytrynowego, ponieważ (1) nasi pacjenci nie mieli wcześniejszego doświadczenia z tym zapachem, a (2) cytryna (limonen) wykazała niski poziom aktywacji BOLD w porównaniu z innymi zapachami, szczególnie migdałami (benzaldehydem), które spowodowały spontaniczną aktywację w wielu regionach korowych i podkorowych (Ferris i in., w przeglądzie).

Materiały i Metody

Przedmioty i mieszkania

Przetestowaliśmy cztery dorosłe samce marmozety w wieku od 3.5 do 6 lat. Dwaj mężczyźni byli braćmi przebywającymi razem bez uprzedniego doświadczenia seksualnego lub kontaktu z owulującą kobietą inną niż ich matka. Pozostałe dwa samce trzymano z partnerkami, których cykle owulacyjne kontrolowano za pomocą 0.75 do 1.0 μg Estrumate, analogu prostaglandyny F2α (kloprostenol sodu). Dwaj bracia i jeden z pozostałych mężczyzn byli uczestnikami naszych wcześniejszych badań nad funkcjonalnym rezonansem magnetycznym reakcji na zapachy kobiet (Ferris i wsp, 2001, 2004).

Wykorzystaliśmy nowe okołowulacyjne samice 14 (żadna z nich nie była znana osobnikom płci męskiej), aby ułatwić aktywność kopulacyjną z samcami. Cykle jajników wszystkich tych kobiet monitorowano poprzez badanie poziomów progesteronu w surowicy (Saltzman i wsp. 1994) były kontrolowane Estrumatem podawanym w fazie lutealnej cyklu. Kolejny okres okołowulacyjny wystąpił w dniach 8 – 11 po tym leczeniu. Samice podzielono na cztery kohorty czasowe, aby osiągnąć stan okołowulacyjny w dniach 1 – 2. Zbieraliśmy próbki surowicy od każdej samicy trzy razy w tygodniu i testowaliśmy na progesteron, aby potwierdzić, że każda kobieta była w fazie okołoowulacyjnej w żądanym czasie.

Wszystkie zwierzęta trzymano w parach w klatkach, które były 0.6 × 0.91 × 1.83 m (WXLXH). Pary były trzymane w pokojach kolonialnych, gdzie mogły widzieć, słyszeć i wąchać inne marmozety. Zwierzęta karmiono w południe i nie wykonywano żadnych testów popołudniowych aż do co najmniej 1.5 godzin po karmieniu w południe. Dodatkowe warunki kolonii i hodowli opisano w Saltzman i in. (1994).

Designu

Testy behawioralne składały się z faz 5 (Rys. 1): Dwie fazy przyzwyczajania, faza testowania wstępnego kondycjonowania, faza kondycjonowania i faza testu po kondycjonowaniu. Podczas wszystkich faz klatka była usuwana z klatki i zasłony były instalowane nad klatkami innych zwierząt w pokoju, aby uniemożliwić mężczyznom testowym zobaczenie innych marmozet w celu zmniejszenia terytorialnego pokazu i zmaksymalizowania uwagi podczas prób kondycjonowania. Pierwsze przyzwyczajenie zostało przeprowadzone w ciągu trzech kolejnych dni i obejmowało usunięcie partnera, umieszczenie zasłon i dodanie pustego pudełka bodźca do klatki. Drugie przyzwyczajenie polegało na usunięciu partnera, umieszczeniu zasłon i pudełka na bodziec oraz dodaniu obserwatora i zostało przeprowadzone przez cztery kolejne dni.

Rysunek 1 

Harmonogram przyzwyczajenia i testowania.

W fazie testu wstępnego kondycjonowania każdy samiec otrzymał sześć badań 20 min po ekspozycji na nasycone drewniane krążki o zapachu cytryny i sześć prób 20 min po ekspozycji w celu kontrolowania drewnianych krążków (bez zapachu) w losowo dobranej konstrukcji. Pole bodźców było puste, bez obecności kobiety podczas obserwacji.

Podczas fazy kondycjonowania każdy samiec otrzymał dwanaście prób (do 15 min) z cytrynowym zapachem wstępnym, a następnie dostęp do okołowulacyjnej samicy uwolnionej z pudełka stymulacyjnego. Próba kondycjonowania cytrynowego zakończyła się natychmiast po kopulacji samców do wytrysku (zanim mogło dojść do post-kopulacyjnej pielęgnacji lub agresji) lub 15 min, które kiedykolwiek wystąpiły jako pierwsze. Testy cytrynowe zostały zrównoważone próbami kontrolnymi z zapachem 15 min bez cytryny, gdzie okołowulacyjna samica była zawsze w polu stymulacyjnym, ale nie została uwolniona. Próby kondycjonujące były równo rozłożone między poranną i popołudniową sesją, a wszystkie zostały zakończone w ciągu 9 kolejnych dni.

Testy po kondycjonowaniu rozpoczęły się 5 dni po zakończeniu prób kondycjonowania i były podobne do testu wstępnego przygotowania z sześcioma próbami 20 min po ekspozycji na zapach cytryny i sześć prób kontrolnych 20 min. Podobnie jak w fazie testu wstępnego kondycjonowania nie było kobiety w polu bodźca podczas fazy testu po kondycjonowaniu. Przeprowadzono przeciw-wyważone testy wstępne i po kondycjonowaniu z każdym bodźcem przez okres dnia 4 albo bezpośrednio przed fazą kondycjonowania, albo rozpoczynając 5 dni później.

Procedura

Każdego ranka podczas wszystkich faz partner klatki był usuwany i nie wracał do czasu zakończenia prób dnia. Przed jakimikolwiek próbami behawioralnymi każdy samiec został usunięty z klatki domowej i przewieziony w czystym pudełku ze stali nierdzewnej do oddzielnego pomieszczenia, w którym otwory powietrza w skrzynce gniazdowej były wyrównane obok paska zawierającego cztery drewniane krążki. Na próbach zapachu cytryny każdy krążek zawierał 100 μl ekstraktu z cytryny, a na próbach kontrolnych przedstawiono bezzapachowe drewniane krążki. Samce pozostały przy dyskach przez cztery minuty, a następnie samca usunięto ręcznie z pudełka i wrócono do klatki domowej, podczas gdy pod nosem trzymano dysk z cytryną lub dysk bezzapachowy (w zależności od stanu).

W próbach kondycjonujących pudełko bodźca umieszczono w klatce samca podczas ekspozycji na zapach i zawsze zawierało okołowulacyjną kobietę. Drzwiczki skrzynki stymulacyjnej zabezpieczono klipsem zawierającym drewnianą tarczę o zapachu cytrynowym lub bezzapachowym. Trzy minuty po zwróceniu samca klip został wyjęty i umieszczony w zapieczętowanej torbie Zip-loc, aby pomieścić zapach. W próbach kontrolnych natychmiast zastąpiliśmy klips innym klipsem bez dysku, a okołowulacyjna kobieta pozostała w skrzynce gniazdowej. W próbach cytrynowych drzwi pozostały otwarte, a samice natychmiast opuściły budkę. Zarejestrowaliśmy dane behawioralne dotyczące samca dla 15 min po zmianie klipu z bodźcem lub do wystąpienia ejakulacji (tylko próby cytrynowe). Dane zbierane były w sposób ciągły za pomocą programu komputerowego ze znacznikiem czasu przez doświadczonego obserwatora. Pod koniec każdej próby kondycjonowania lub wytrysku, pudełko z samicami i bodźcami natychmiast usuwano i zwrócono własną skrzynkę gniazdową z otwartymi drzwiami. Na każdym szlaku stosowano świeże, czyste pudełka stymulujące. Pod koniec dnia testowego zasłony zostały usunięte, a męski towarzysz klatki wrócił.

Samce otrzymywały co najmniej jedną cytrynową i jedną kontrolną próbę kondycjonującą dziennie, a na każdej próbie kondycjonującej samiec otrzymywał nową kobietę. Żaden mężczyzna i kobieta nie byli parowani więcej niż raz. Samicę stosowano w cytrynowym szlaku kondycjonującym tylko raz dziennie. Dla każdego mężczyzny samica uczestniczyła w próbie kontrolnej przed rozpoczęciem próby kondycjonowania cytryny, aby mężczyzna nigdy nie napotkał na próbie kontrolnej samicy, która wcześniej kopulowała tego dnia.

W próbach wstępnego kondycjonowania i po kondycjonowaniu nie było żadnych samic w polu stymulacyjnym. Pudełko bodźców umieszczono w klatce domowej, a po 3 min klip z cytrynowym zapachem lub kontrolnym drewnianym dyskiem zastąpiono innym klipem i zarejestrowaliśmy dane behawioralne dla 20 min.

Zbieranie i analiza danych behawioralnych

Podczas wszystkich faz testowych doświadczony obserwator zakodował znacznik czasowy aktora: dane zachowania w komputerze przenośnym za pomocą dostosowanego oprogramowania. Wszystkie zwierzęta przyzwyczajono do obecności obserwatora. W testach wstępnych i po kondycjonowaniu (nie było kobiet) zarejestrowaliśmy częstotliwość zachowań ukierunkowanych na bodziec, takich jak patrzenie, wąchanie lub dotykanie pudełka, które były sumowane w jedną miarę zachowania ukierunkowanego na pudełko. Zarejestrowaliśmy również aktywność lokomotoryczną opartą na częstotliwości przekraczania kwadrantu w klatce, częstotliwość drapania jako miarę niepokoju (Cilia & Piper, 1997; Barros i wsp, 2000) i na zasadzie ad lib (zależnie od widoczności genitaliów), czy zaobserwowano erekcję. Podczas cytrynowych testów kondycjonujących zebraliśmy dane na temat tych środków, a także zachowań seksualnych, w tym kopulacji i wytrysku. Dane analizowano za pomocą planowanego porównania t-testów dwustronnych skorelowanych próbek z zestawem alfa w 0.05. W więcej niż jednym porównaniu nie użyto żadnego zestawu danych.

wyniki

Wszystkie samce i samice kopulowały do ​​wytrysku podczas każdej cytrynowej próby kondycjonującej. Nie było różnicy między zapachem kontrolnym a zapachami cytryny w czynach skierowanych do budki lęgowej podczas fazy testu wstępnego kondycjonowania (średnia ± SEM cytryna 2.03 ± 0.48, kontrola 1.95 ± 0..50, t(3) = 0.151, ns) ale istotna różnica między warunkami cytrynowymi i kontrolnymi w fazie testu po kondycjonowaniu (cytryna 17.5 ± 3.4, kontrola 1.75 ± 0.85, t(3) = 4.70, p = 0.018, Rysunek 2). W przeciwieństwie do zachowań ukierunkowanych na pudło nie było różnicy w lokomocji między próbami cytrynowymi i bez cytryny w żadnym z warunków wstępnych (cytryna 28.5 ± 5.83, kontrola 29.1 ± 7.43, t (3) = 0.130, ns) lub fazy post-kondycjonowania (cytryna 23.1 ± 4.97, kontrola 28.9 ± 9.52, t (3) = 0.764, ns, Rysunek 3). Nigdy nie obserwowaliśmy erekcji w żadnych próbach przed kondycjonowaniem ani w próbach kontrolnych po kondycjonowaniu. Jednak erekcje obserwowano na średniej 79.2 ± 14.4% cytrynowych śladów po kondycjonowaniu (t(3) = 6.33, p = 0.008, Rysunek 4). Szybkość drapania nie różniła się między cytryną a kontrolą w fazie wstępnego kondycjonowania (cytryna 25.1 ± 7.36, kontrola 18.0 ± 3.52, t (3) = 1.54, ns), ale różnił się w fazie po kondycjonowaniu (cytryna 41.0 ± 8.23, kontrola 18 ± 4.76, t (3) = 4.00, p = 0.028, Rysunek 5).

Rysunek 2 

Oznacza zachowania skierowane na pole podczas próby (patrz, powąchaj, dotknij) w fazach wstępnego kondycjonowania i kondycjonowania. Zachowania ukierunkowane na pudło w fazie cytrynowej po kondycjonowaniu są znacznie większe niż na próbach kontrolnych (p =
Rysunek 3 

Średnie zachowanie lokomotoryczne na szlak w fazach przed kondycjonowaniem i po kondycjonowaniu. Nie ma znaczących różnic między badaniami cytrynowymi i kontrolnymi dla obu faz.
Rysunek 4 

Średni procent prób przed i po kondycjonowaniu, w których zaobserwowano erekcję. Było znacznie więcej sesji z erekcją do cytryny niż do kontroli w próbach po kondycjonowaniu (p =
Rysunek 5 

Średnia stopa zadrapań na próbę w fazach wstępnego kondycjonowania i po kondycjonowaniu. W próbach cytrynowych było znacznie więcej zadrapań niż w próbach kontrolnych w fazie po kondycjonowaniu (p =

Dyskusja

Badanie to pokazuje, że samce marmozety mogą być z powodzeniem kondycjonowane, aby wykazać reakcje seksualne na arbitralne wskazania węchowe, zapach cytryny. Ważne jest, aby podkreślić, że bodziec warunkowy, zapach cytryny, został sparowany z okresem poprzedzającym pojawienie się potencjalnego partnera i nie był obecny, gdy samica była dostępna do kopulacji. Zwiększona bliskość pola stymulacji w fazie po kondycjonowaniu jest podobna do warunkowej preferencji miejsca wykazanej w niektórych innych badaniach (np. Meisel i Joppa, 1994). Żadne samce nie wykazywały erekcji podczas żadnej wstępnej próby cytrynowej lub kontrolnej ani żadnej próby kontrolnej po kondycjonowaniu. Jednak erekcje obserwowano w przypadku średniej 79.2% badań po kondycjonowaniu, co wskazuje na wyraźne uwarunkowane podniecenie seksualne do zapachu cytryny przy braku jakichkolwiek sygnałów od kobiety. Tak więc marmozety wykazywały solidne i funkcjonalnie odpowiednie przewidujące reakcje behawioralne na zapachy cytrynowe po kondycjonowaniu. Wynik ten pokazuje, że marmozety są w stanie powiązać nową wskazówkę węchową z dostępem do okołowulacyjnej kobiety.

Ponieważ próby po kondycjonowaniu rozpoczęły się pięć dni po zakończeniu kondycjonowania i trwały przez cztery dni, efekty kondycjonowania były stosunkowo długotrwałe. W innych badaniach na zwierzętach innych niż ludzie próby testowe były albo podawane bezpośrednio po ostatnich próbach kondycjonujących, albo najpóźniej jeden dzień po kondycjonowaniu (np. Domjan i in. 1988, Hollis i in. 1989, Hollis i in. 1997; Kippin i wsp, 1998; Zamble i wsp, 1985, 1986).

Chociaż dwóch z czterech mężczyzn w naszym badaniu było naiwnych seksualnie, nie było żadnej różnicy między tymi samcami a doświadczonymi, parami mężczyzn w liczbie kopulacji (wszyscy mężczyźni kopulowali do wytrysku u wszystkich kobiet w badaniach kondycjonujących) ani nie było wyraźnych różnic behawioralnych w poczcie - próby kondycjonujące. Marmozety naiwne seksualnie były tak pobudzone i tak łatwe do kondycji jak doświadczeni seksualnie mężczyźni.

Nieco zagadkowym wynikiem jest znaczny wzrost zachowania drapania na szlakach cytrynowych po kondycjonowaniu. Drapanie zidentyfikowano jako zachowanie wskazujące na lęk w badaniach nad blisko spokrewnionym gatunkiem ((Barros i in. 2000). Jedną z możliwych przyczyn zwiększonej częstości drapania w próbach cytrynowych po kondycjonowaniu jest to, że podczas kondycjonowania samce spodziewają się kopulować z samicą po obecności zapachu cytryny, a następnie w próbach po kondycjonowaniu nie ma żadnych samic w pudełku, a zatem żadne nie jest dostępne dla kopulacja. Potrzebne będą dodatkowe badania, aby lepiej zrozumieć ten wynik.

Zaobserwowano, że zarówno pospolite marmozety, jak i tamaryny bawełniane rozróżniają zapachy samic owulacyjnych i nieowulacyjnych ze zwiększonym pobudzeniem seksualnym i uwalnianiem testosteronu (Smith & Abbott, 1998, Ziegler i wsp. 1993, 2005). Zapachy okołowulacyjne mogą aktywować przyśrodkowy obszar przedbrzuszny i przedni podwzgórze u pospolitych marmozet, jak pokazano poprzez funkcjonalne rezonans magnetycznyFerris i wsp, 2001).

Jednakże demonstracja seksualnego uwarunkowania do arbitralnego zapachu pomaga rozwiązać pozorny paradoks dotyczący zwykłych marmozet. Zarówno w badaniach w niewoli, jak iw terenie (Anzenberger, 1985, Digby, 1999; Evans, 1983; Lazaro-Perea, 2001) wspólne pazurczatki zachowują się zalotnie i kopulują dodatkowo ze zwierzętami z innych grup, ale więź między nimi wydaje się być niezbędna dla pomyślnego wychowania młodych, ponieważ ojcowie angażują się w ekstensywną opiekę rodzicielską. W takich okolicznościach ważne byłoby zachowanie, które komunikowałoby pewność ojcostwa. Męskie zachowania seksualne z innymi kobietami w niewoli są ograniczone, gdy mężczyźni mają wizualny dostęp do swoich kolegów (Anzenberger, 1985) i na wolności, chociaż dorosłe samce obserwowano w kopulacjach poza grupą, gdy nie są obecne niemowlęta zależne, samice hodowlane nie angażują się w kopulacje pozagrupowe (Lazaro-Perea, 2001), niektóre niehodowlane samice uczestniczące w kopulacjach pozagrupowych mogą zajść w ciążę, ale nie są w stanie skutecznie wyplenić żadnych niemowląt (Digby 1995; Roda & Medes Pontes 1998; Lazaro-Perea i wsp 2000; Melo i wsp 2003; Arruda i wsp 2005; Sousa i wsp 2005; Bezerra i wsp 2007), zapewniając pewność ojcostwa. Dodatkowe fakty, których ojcowie (1) nie reagują na zapachy z nowych, okołowulacyjnych samic, nie wykazują ani zainteresowania behawioralnego, ani braku wzrostu testosteronu, jak wykazali mężczyźni niebędący ojcami (Ziegler i wsp, 2005) i (2) zapachów nowych samic wywołują aktywację obszarów mózgu zaangażowanych w pamięć, motywację i ocenę (Ferris i in. 2004) oba sugerują, że zachowania seksualne samców marmozety nie są napędzane po prostu przez wzbudzający się feromon wydzielany przez okołowulacyjną kobietę. Zamiast tego muszą być zaangażowane inne procesy.

Sugerujemy (jak Goldfoot (1981) zrobił dla makaków), że sygnały pobudzające zachowania seksualne samców marmozety są wielowymiarowe i wiążą się ze stanem społecznym mężczyzny, zarówno samotnym, jak i sparowanym, ojcem czy nie ojcem, a także że mężczyźni uczą się konkretnych wskazówek związanych z ich własnymi partnerami nie tylko zapachem konkretne wskazówki, ale także wskazówki głosowe i wizualne. Zauważ, że Anzenberger (1985) stwierdzili, że widoczna obecność partnera była wystarczająca, aby powstrzymać zaloty nowatorskiej kobiety.

Badania kilku gatunków marmozet i tamaryn wykazały indywidualne rozpoznanie przez sam zapach (patrz Epple, 1986 do przeglądu) i obecne badanie pokazuje, że mężczyźni mogą nauczyć się kojarzyć arbitralne sygnały zapachowe z doświadczeniem seksualnym, co sugeruje, że mężczyźni mogą uczyć się sygnałów identyfikujących ich partnera poprzez interakcje seksualne. Będzie to interesujący i ważny temat dla przyszłych badań, aby zbadać reakcje neuronalne męskich marmozetów na zapachy i inne bodźce zmysłowe ich własnych partnerów oraz nowych kobiet jako funkcję męskiego statusu społecznego.

Podziękowanie

Wspierany przez National Institutes of Health Grants MH058700 dla Craiga F. Ferrisa, MH035215 dla Charlesa T. Snowdona i Toni E. Zieglera oraz RR00167 w Wisconsin National Primate Research Center.

Referencje

  1. Akins CK. Rola warunkowania Pawłowa w zachowaniach seksualnych: analiza porównawcza zwierząt ludzkich i nieludzkich. Int J Comp Psych. 2004; 17: 241 – 262.
  2. Anzenberger G. Jak dziwniejsze spotkania pospolitych marmozet (Callithrix jacchus jacchus) są pod wpływem członków rodziny: jakość zachowania. Folia Primatol. 1985; 45: 204 – 224.
  3. Arruda MF, Araujo A, Sousa MB, Albuquerque FS, Albuquerque AC, Yamamoto ME. Dwie samice hodowlane w obrębie grup wolno żyjących nie zawsze mogą wskazywać poligynę: alternatywne podporządkowane strategie kobiece u zwykłych marmozetCallithrix jacchus) Folia Primatol. 2005; 76: 10 – 20. [PubMed]
  4. Barros M, Boere V, Huston JP, Tomaz C. Pomiar strachu i niepokoju u marmozety (Callithrix penicillata) z nowatorskim modelem konfrontacji drapieżników: efekt Diazepamu. Behav Brain Res. 2000; 108: 205 – 211. [PubMed]
  5. Bezerra BM, Da Silva Souto A, Schiel N. Dzieciobójstwo i kanibalizm w swobodnie liczącej się grupie hodowlanej pospolitych marmozet (Callithrix jacchus) Am J Primatol. 2007; 69: 945 – 952. [PubMed]
  6. Zarówno S, Spiering M, Everard W, Laan E. Zachowania seksualne i reakcja na bodźce seksualne po wywołanym przez laboratorium podnieceniu seksualnym. J Sex Res. 2004; 41: 242 – 258. [PubMed]
  7. Cilia J, Piper DC. Konfrontacja konspektu Marmoset: etyczny model lęku. Pharmacol Biochem Behav. 1997; 58: 85 – 91. [PubMed]
  8. Crowley WR, Poplow HB, Ward OB., Jr Od dud do stud: Zachowanie kopulacyjne wywołane przez uwarunkowane pobudzenie u samców szczurów nieaktywnych seksualnie. Physiol Behav. 1973; 10: 391 – 394. [PubMed]
  9. Digby LJ. Opieka nad dziećmi, dzieciobójstwo i strategie reprodukcyjne kobiet w poligynicznych grupach pospolitych marmozet (Callitrhrix jacchus) Behav Ecol Sociobiol. 1995; 37: 51 – 61.
  10. Digby LJ. Zachowania seksualne i kopulacje pozagrupowe w dzikiej populacji marmozet zwyczajnych (Callithrix jacchus) Folia Primatol. 1999; 70: 136 – 145. [PubMed]
  11. Domjan M, Blesbois E, Williams J. Adaptacyjne znaczenie warunkowania seksualnego, Psych. Sci. 1998; 9: 411 – 415.
  12. Domjan M, O'Vary D, Greene P. Uwarunkowanie apetycznego i konsumpcyjnego zachowania seksualnego u męskich przepiórek japońskich. J Exp Anal Behav. 1988; 50: 505 – 519. [Artykuł bezpłatny PMC] [PubMed]
  13. Epple G. Komunikacja za pomocą sygnałów chemicznych. W: Mitchell G, Erwin J, redaktorzy. Porównawcza biologia naczelna, tom. Zachowanie, ochrona i ekologia 2A. Alan R. Liss; Nowy Jork: 1986. str. 531 – 580.
  14. Evans S. Wiązanie par wspólnej pazurczatki, Callithrix jacchus: badanie eksperymentalne. Anim Behav. 1983; 31: 651 – 658.
  15. Ferris CF, Snowdon CT, King JA, Duong TQ, Ziegler TE, Ugurbil K, Ludwig R, Schultz-Darken NJ, Wu Z, Olson DP, Sullivan JM, Jr, Tannenbaum PL, Vaughn JT. Funkcjonalne obrazowanie aktywności mózgu u przytomnych małp reagujących na podniecające sygnały. NeuoReport. 2001; 12: 2231 – 2236. [PubMed]
  16. Ferris CF, Snowdon CT, King JA, Sullivan JM, Jr, Ziegler TE, Olson DP, Schultz-Darken NJ, Tannenbaum PL, Ludwig R, Wu Z, Einspanier A, Vaughn JT, Duong TQ. Aktywacja szlaków nerwowych związanych z pobudzeniem seksualnym u naczelnych innych niż ludzie. J Mag Res Imag. 2004; 19: 168 – 175. [Artykuł bezpłatny PMC] [PubMed]
  17. Goldfoot DA. Olfaction, zachowania seksualne i hipoteza feromonów u małp rezus: krytyka. Am Zool. 1981; 21: 153 – 164.
  18. Hoffmann H, Janssen E, Turner SL. Klasyczne uwarunkowania pobudzenia seksualnego u kobiet i mężczyzn: skutki różnej świadomości i znaczenie biologiczne warunkowanego bodźca. Arch Sex Behav. 2004; 33: 43 – 53. [PubMed]
  19. Hollis KL, Colbert EL, Naura M. Biologiczne funkcjonowanie warunkowania Pavlovian: mechanizm sukcesu kojarzenia w niebieskim gourami (Trichogaster tricopterus), J. Comp. Psych. 1989; 103: 115 – 121.
  20. Hollis KL, Pharr VL, Dumas MJ, Britton GB, Field J. Kondycjonowanie klasyczne zapewnia przewagę ojcostwa dla męskich niebieskich gouramów terytorialnych (Trichogaster tricopterus) J Comp Psych. 1997; 111: 219 – 225.
  21. Johnston RE, Zahorik DM, Immler K, Zakon H. Zmiany w zachowaniach seksualnych mężczyzn dzięki nauce awersji do wydzielania z pochwy chomika. J Comp Physiol Psych. 1978; 92: 85 – 93. [PubMed]
  22. Kippin TE, Talianakis S, Schattmann L, Bartholomew S, Pfaus JG. Wzajemne uwarunkowanie zachowania seksualnego u samca szczura (Rattus norvegicus) J Comp Psych. 1998; 112: 389 – 399.
  23. Lalumière ML, Quinsey VL. Pawłowskie uwarunkowania zainteresowań seksualnych u mężczyzn. Arch Sex Behav. 1998; 27: 241 – 252. [PubMed]
  24. Lazaro-Perea C. Intergrupowe interakcje u dzikich pospolitych marmozet, Callithrix jacchus: obrona terytorialna i ocena sąsiadów. Anim Behav. 2001; 62: 11 – 21.
  25. Lazaro-Perea C, Castro CSS, Harrison R, Araujo A, Arruda MF, Snowdon CT. Zmiany behawioralne i demograficzne po utracie samicy hodowlanej w kooperacyjnej hodowli marmozet. Behav Ecol Sociobiol. 2000; 48: 137 – 146.
  26. Letourneau EJ, O'Donohue W. Klasyczne uwarunkowania pobudzenia seksualnego kobiet. Arch Sex Behav. 1997; 26: 63 – 78. [PubMed]
  27. Lloyd SAC, Dixson AG. Wpływ zmian podwzgórzowych na zachowania seksualne i społeczne męskiej wspólnej pazurczatki (Callithrix jacchus) Brain Res. 1988; 463: 317 – 329. [PubMed]
  28. McDonnell SM, Kenney RM, Keckly PE, Garcia MC. Uwarunkowane tłumienie zachowań seksualnych u ogierów i odwracanie za pomocą diazepamu. Physiol Behav. 1985; 34: 951 – 956. [PubMed]
  29. Meisel RL, Joppa MA. Uwarunkowana preferencja miejsca u samic chomików po agresywnych lub seksualnych spotkaniach. Physiol Behav. 1994; 56: 1115 – 1118. [PubMed]
  30. Melo L, Mendes Pontes AR, Montiero da Cruz MA. Dzieciobójstwo i kanibalizm u dzikich pospolitych marmozet. Folia Primatol. 2003; 74: 48 – 50. [PubMed]
  31. Michael RP, Keverne EB. Feromony w komunikacji o statusie seksualnym u naczelnych. Natura. 1968; 218: 746 – 749. [PubMed]
  32. Pfaus JG, Kippin TE, Centeno S. Kondycjonowanie i zachowania seksualne: przegląd. Horm Behav. 2001; 40: 291 – 321. [PubMed]
  33. Pfaus JG, Kippin TE, Coria-Avila G. Co mogą nam powiedzieć modele zwierzęce na temat ludzkiej reakcji seksualnej? Ann Rev Sex Res. 2003; 14: 1 – 63. [PubMed]
  34. Roda SA, Pontes AR. Poligamia i dzieciobójstwo u pospolitych marmozet we fragmencie lasów atlantyckich w Brazylii. Folia Primatol. 1998; 69: 372 – 376. [PubMed]
  35. Saltzman W, Schultz-Darken NJ, Scheffler G, Wagner F, Abbott D. Wpływy społeczne i reprodukcyjne na kortyzol w osoczu u samic małp marmozet. Physiol Behav. 1994; 56: 801 – 810. [PubMed]
  36. Smith TE, Abbott DH. Behawioralna dyskryminacja między zapachem okołowulacyjnym dominującej i owulacyjnej samicy pospolitej samicy marmozety (Callithrix jacchus) Am J Primatol. 1998; 46: 265 – 284. [PubMed]
  37. Sousa MB, Alburqueque AC, Alburqueque FS, Araujo A, Yamamoto ME, de Arruda MF. Strategie behawioralne i profile hormonalne dominującej i podrzędnej wspólnej pazurczatki (Callithrix jacchus) kobiety w dzikich grupach monogamicznych. Am J Primatol. 2005; 67: 37 – 50. [PubMed]
  38. Zamble E, Hadad GM, Mitchell JB, Cutmore TRH. Pawłowskie uwarunkowania pobudzenia seksualnego: efekty pierwszego i drugiego rzędu. J Exp Psych: Anim Behav Proc. 1985; 11: 598 – 610. [PubMed]
  39. Zamble E, Mitchell JB, Findlay H. Pawłowskie uwarunkowania pobudzenia seksualnego: manipulacje parametryczne i w tle. J Exp Psych: Anim Behav Proc. 1986; 12: 403 – 411. [PubMed]
  40. Ziegler TE, Epple G, Snowdon CT, Porter TA, Belcher AM, Kuderling L. Wykrywanie chemicznych sygnałów owulacji w bawełnianej tamarynie, Saguinus Edyp. Anim Behav. 1993; 45: 313 – 322.
  41. Ziegler TE, Jacoris S, Snowdon CT. Komunikacja seksualna między hodowlanymi męskimi i żeńskimi tamarynami z bawełny (Saguinus Edyp) i jego związek z opieką nad dziećmi. Am J Primatol. 2004; 64: 57 – 69. [Artykuł bezpłatny PMC] [PubMed]
  42. Ziegler TE, Schultz-Darken NJ, Scott JJ, Snowdon CT, Ferris CF. Odpowiedź neuroendokrynna na zapachy owulacyjne kobiet zależy od kondycji społecznej u męskich pazurczatek zwyczajnych, Callithrix jacchus, Horm. Behav. 2005; 47: 56 – 64. [PubMed]