Activación cerebral y excitación sexual en hombres heterosexuales saludables (2002)

Cerebro. 2002 May;125(Pt 5):1014-23.

Arnow BA1, Desmond JE, Banner LL, Glover GH, Solomon A, Polan ML, Lue TF, Atlas SW.

Resumen

A pesar del papel central del cerebro en la función sexual, se sabe poco sobre las relaciones entre la activación cerebral y la respuesta sexual. En este estudio, empleamos la resonancia magnética funcional (fMRI) para examinar las relaciones entre la activación cerebral y la excitación sexual en un grupo de hombres jóvenes, heterosexuales y saludables. Cada sujeto fue expuesto a dos secuencias de material de video que consistían en segmentos explícitamente eróticos (E), relajantes (R) y deportivos (S) en un orden impredecible. Los datos sobre la turgencia del pene se recopilaron usando un manguito de presión neumático hecho a medida. Se realizaron tanto análisis de bloques tradicionales que utilizan contrastes entre videoclips sexualmente excitantes y no excitantes y una regresión utilizando la turgencia del pene como covariable de interés. En ambos tipos de análisis, se calcularon imágenes de contraste para cada sujeto y estas imágenes se utilizaron posteriormente en un análisis de efectos aleatorios. Se observaron activaciones fuertes específicamente asociadas con la turgencia del pene en la región subinsular derecha incluyendo el claustrum, caudado izquierdo y putamen, circunvoluciones occipital medio derecho / temporal medio, circunvolución cingulada bilateral y regiones sensitivomotoras y pre-motoras derechas. Se observó una activación más pequeña pero significativa en el hipotálamo derecho. Se encontraron pocas activaciones significativas en los análisis de bloques. Se discuten las implicaciones de los hallazgos. Nuestro estudio demuestra la viabilidad de examinar las relaciones de activación cerebral / respuesta sexual en un entorno de resonancia magnética funcional y revela una serie de estructuras cerebrales cuya activación está bloqueada en el tiempo para la excitación sexual.

Introducción

Investigaciones recientes han aumentado sustancialmente nuestro conocimiento de la fisiología de la respuesta sexual periférica, particularmente en hombres. Esto ha llevado a importantes avances en el tratamiento de la disfunción eréctil (Lue, 2000). Sin embargo, a pesar del papel del cerebro como el "órgano maestro" que gobierna la función sexual (McKenna, 1999), poco se sabe sobre las relaciones entre la activación cerebral y la respuesta sexual. Si bien una extensa literatura sobre animales ha proporcionado datos con respecto a estas relaciones, no está claro hasta qué punto dichos hallazgos pueden generalizarse a los humanos (McKenna, 1999). El advenimiento de los métodos no invasivos de mapeo de la activación cerebral ahora presenta la oportunidad de aumentar significativamente nuestra comprensión de las relaciones entre la activación cerebral y la excitación sexual en los humanos.

Estudios PET previos que investigan la respuesta sexual masculina (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000) han reportado afectación frontal, temporal, cingulada y subcortical. En el primero (Stoleru et al., 1999), ocho hombres de entre 21 y 25 años fueron expuestos a tres tipos de clips de película (humorísticos, neutrales y sexuales) mientras se sometían a una PET y una evaluación objetiva de la tumescencia. Los resultados revelaron que la estimulación sexual visual se asoció con un aumento del flujo sanguíneo cerebral regional (rCBF) en la corteza temporal inferior, la ínsula derecha y la corteza frontal inferior derecha y la corteza cingulada anterior izquierda. El aumento de la tumescencia se asoció con la activación en la circunvolución occipital inferior derecha. En un segundo estudio con nueve hombres de 21 a 39 años y condiciones visuales similares (Redoute et al., 2000), la magnitud de la tumescencia se asoció con un aumento de rCBF en varias regiones, como el claustro, el cingulado anterior, el putamen y el núcleo caudado. Los estímulos visuales sexuales se asociaron con un aumento de rCBF en varias áreas, incluida la circunvolución cingulada anterior izquierda, la parte media derecha izquierda, la circunvolución frontal medial derecha y la corteza orbitofrontal derecha, el claustro, el núcleo caudado y el putamen.

FMRI funcional, que se ha utilizado para caracterizar y mapear una variedad de funciones humanas complejas como la visión (Belliveau et al., 1991; Ángel et al., 1994) y habilidades motoras (Kim et al., 1993; Jack et al., 1994), tiene una serie de características adecuadas para examinar las relaciones entre la activación cerebral y la excitación sexual. En comparación con la PET, la IRMf: (i) no es invasiva; (ii) tiene resolución espacial superior; (iii) los permisos se centran en los hallazgos de un solo sujeto cuando sea apropiado en lugar de confiar en datos agrupados; y lo más importante (iv) tiene relaciones de señal a ruido sustancialmente más altas que permiten una correlación temporal superior entre la activación cerebral y la respuesta periférica (Moseley y Glover, 1995). Si bien los estudios PET citados anteriormente evaluaron la tumescencia, estos estudios no pueden recopilar datos sobre las relaciones temporales directas entre los cambios en la activación cerebral regional y los cambios en la excitación sexual.

Parque y colegas (Tayrona et al., 2001) investigaron las relaciones entre la activación cerebral y la respuesta sexual utilizando fMRI. Este estudio, que utilizó un escáner de 1.5 T y una resonancia magnética funcional (BOLD) dependiente del nivel de oxigenación de la sangre (contraste), involucró a 12 hombres con función sexual normal (edad media = 23 años) y dos hombres con hipogonadismo. Se alternaron clips de películas eróticas y no eróticas. Los hallazgos incluyeron activación en siete de los 12 sujetos sanos asociados con segmentos eróticos en las siguientes áreas: lóbulo frontal inferior, circunvolución del cíngulo, ínsula, cuerpo calloso, tálamo, núcleo caudado, globo pálido y lóbulo temporal inferior. La excitación sexual subjetiva y la percepción subjetiva de la erección se evaluaron mediante escalas de 5 puntos que iban de 1 (sin cambios) a 5 (aumento máximo).

El presente estudio implica el uso de un escáner 3T fMRI para investigar la activación cerebral y la excitación sexual en los hombres. Nuestros objetivos fueron:

(i) Desarrollar un paradigma experimental para estudiar la relación entre la excitación sexual y la activación cerebral en hombres utilizando la tecnología fMRI, que incluye segmentos de control neutros y visualmente estimulantes y una evaluación objetiva de la tumescencia; y

(ii) Usar la resolución temporal superior del escáner 3T para identificar las regiones del cerebro cuyos cambios de actividad están directamente relacionados con los cambios fisiológicos en la excitación sexual en una muestra de hombres jóvenes, sanos y heterosexuales.

Basado en los hallazgos reportados en los estudios de neuroimagen discutidos anteriormente (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000; Tayrona et al., 2001) esperábamos encontrar correlaciones significativas entre la excitación sexual y la activación en las siguientes áreas: (i) cingulado anterior; (ii) putamen; (iii) núcleo caudado; y (iv) insula / claustrum. Además, dada la extensa evidencia en la literatura animal que documenta las relaciones entre la actividad hipotalámica y la respuesta sexual (por ejemplo, Carmichael et al., 1994; Chen et al., 1997), esperábamos ver una correlación significativa entre la respuesta sexual y la activación en el hipotálamo.

material y métodos

Materias

Entre abril y octubre de 2000, participaron en el estudio 14 varones heterosexuales diestros, de entre 18 y 30 años, con función sexual normal. Los participantes fueron reclutados a través de folletos publicados en el campus de la Universidad de Stanford y anuncios en el periódico del campus y en el periódico local de Palo Alto. Todos los sujetos potenciales fueron evaluados por teléfono y, si parecían elegibles, se sometieron a una entrevista de 1 hora con un psicólogo clínico (LLB) y completaron una serie de cuestionarios, incluido el Índice Internacional de Función Eréctil (IIEF) (Rosen et al., 1997), Inventario de Comportamiento Sexual (SBI) (Bentler, 1968), Inventario de excitación sexual (SAI) (Hoon et al., 1976) y SCL ‐ 90 ‐ R (Derogatis, 1983). El diseño del estudio se explicó en detalle y todos los sujetos leyeron y firmaron el consentimiento informado antes de ser entrevistados o de completar los cuestionarios. El consentimiento de los sujetos se obtuvo de acuerdo con la Declaración de Helsinki. El estudio fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la Escuela de Medicina de la Universidad de Stanford y el Comité de Investigación de Resonancia Magnética en el Departamento de Radiología de Stanford.

Las exclusiones fueron las siguientes: (i) antecedentes de disfunción eréctil según la evaluación de la entrevista y el IIEF; (ii) falta de experiencia en relaciones sexuales; (iii) no responder "normalmente", "casi siempre" o "siempre" a la consulta de la EFS sobre la frecuencia de excitación con material de video sexualmente explícito; (iv) cumplir con los criterios del DSM ‐ IV para claustrofobia o cualquier otro estado de ánimo, ansiedad, consumo de sustancias o trastorno psicótico del eje 1 evaluado con SCID ‐ I administrado por el entrevistador (Nombre et al., 1996) preguntas de selección; (v) puntaje mayor que una desviación estándar por encima de la media para individuos sin angustia en el Índice de síntomas generales del SCL ‐ 90 ‐ R; (vi) el uso de cualquier medicamento psicoactivo, otro medicamento recetado o medicamentos de venta libre que puedan afectar la función sexual; (vii) uso de drogas recreativas en los últimos días de 30; (viii) el uso de sildenafil o cualquier otro medicamento diseñado para mejorar el rendimiento sexual; (ix) historial de cometer cualquier delito sexual, incluido el acoso, la violación y el abuso sexual; (x) la visión no es adecuada para ver material de video en condiciones de IRMf; y (xi) usar cualquier dispositivo externo o interno como un marcapasos cardíaco que impida los procedimientos de IRMf.

Una vez aceptado en el estudio, los sujetos se programaron para una visita posterior para la exploración de fMRI.

Estudio de diseño y estímulos.

Se presentaron dos videos a cada sujeto, cada uno con una duración de 15 min y 3 s. En el primer video, los sujetos recibieron segmentos alternos de escenas relajantes (R), momentos destacados deportivos (S) o videos sexualmente excitantes (E) en el siguiente orden: S, R, E, R, E, R, S, R, S , R y E. Los tiempos respectivos para estos segmentos en segundos fueron: 129, 60, 120, 30, 120, 30, 120, 33, 123, 30 y 108. En el segundo escaneo, videoclips cortos de escenas de relajación y deportes Los videos ocurrieron antes y después de una larga presentación de videos sexualmente excitantes. El orden de condición para el video 2 fue: S, R, E, R y S, y los tiempos respectivos en segundos para cada condición fueron 123, 60, 543, 60 y 117. El segmento erótico más largo en el video 2 se usó porque, en Al comienzo del estudio, no sabíamos hasta qué punto se desarrollaría la excitación en bloques más cortos en el entorno del escáner. Para ambas exploraciones, los sujetos presionaron uno de los tres botones con los tres primeros dedos de la mano derecha para indicar el interés sexual, el inicio de la erección o la pérdida del interés sexual.

Varias consideraciones informaron el diseño y los estímulos específicos. Dados los datos que sugieren que la desconexión del sujeto del material visual emocionalmente estimulante en condiciones de fMRI tarda aproximadamente 15 s (Garrett y Maddock, 2001), los segmentos S y E no eran contiguos y estaban separados por un mínimo de 30 s de R. El contenido de los segmentos eróticos involucraba cuatro tipos de actividades sexuales: coito de entrada trasera, coito con la mujer en posición superior, felación y Relaciones sexuales con el macho en posición superior. De ocho actividades sexuales diferentes representadas en una película, estas cuatro actividades se asociaron con los niveles más altos de tumescencia del pene en una muestra de 36 hombres (Koukounas y más, 1997). Finalmente, para controlar los posibles efectos de anticipación, los sujetos no fueron informados sobre el orden de los segmentos.

El experimento fue controlado por una computadora Macintosh usando PsyScope (1) para iniciar el escáner y la grabadora de videocasete (VCR) y registrar las respuestas de los sujetos desde la caja de botones. La videograbadora (Panasonic Pro AG-6300, Secaucus, Nueva Jersey, EE. UU.) Recibió una señal para el inicio de la secuencia de video y se colocó en modo de pausa. Luego, el VCR comenzó con un retardo mínimo (estimado en ∼50 ms) cuando se recibió el disparador lógico transistor-transistor. Esta precisión en la sincronización aseguró la facilidad en el análisis y la interpretación de los datos. El sujeto vio los videos en una pantalla de retroproyección montada en la bobina de la cabeza a través de un espejo.

La turgencia del pene se controló con un dispositivo compatible con resonancia magnética especialmente construido basado en un manguito de presión arterial del tamaño de un recién nacido (WA Baum Co., Copiague, NY, EE. UU.) Colocado en el pene con un condón. La manguera de inflado se extendió y se conectó a una T, con un brazo de la T conectado a un transductor de presión arterial de línea arterial (4285-05, Abbott Laboratories, Chicago, IL, EE. UU.) Y el otro conectado a través de una válvula a la perilla de inflado. . El manguito se infló a 50 mm Hg con el sujeto en decúbito supino sobre la mesa fuera del imán. Luego se cerró la válvula y se desconectó y quitó el bulbo de inflado (ya que su manómetro contenía piezas magnéticas). El transductor se conectó a un amplificador de bioinstrumentación estándar (ETH ‐ 250, CB Sciences Inc, Dover NH, EE. UU.). La señal analógica se registró mediante un registrador de datos de muestreo a 40 Hz (MacLab, AD Instruments, Inc, Castle Hill, NSW, Australia). El registrador de datos registró simultáneamente la respiración y la frecuencia cardíaca utilizando el fuelle del escáner y el oxímetro de pulso colocados en el abdomen del sujeto y el dedo medio de la mano izquierda, respectivamente. El registrador de datos se activó mediante un pulso del escáner para garantizar la sincronización entre los registros de datos fisiológicos y fMRI.

De adquisición de datos

Los datos de fMRI se adquirieron en un imán 3 T GE Signa utilizando un T2* Secuencia de pulsos de espiral de eco de gradiente ponderada (Glover y Lai, 1998) y utilizando una bobina de cabeza de jaula de pájaros elíptica 'cúpula' de cuadratura personalizada. El movimiento de la cabeza se minimizó utilizando una barra de mordida que se formó con la impresión dental del sujeto y se corrigió más (Friston et al., 1995a) utilizando el paquete de software de mapeo paramétrico estadístico (versión de software de 1999) (SPM99) (Departamento de Neurología Cognitiva de Wellcome, University College, Londres, Reino Unido). Se obtuvieron exploraciones de resonancia magnética funcional de 25 cortes axiales utilizando parámetros de TR (tiempo de relajación) = 3000 ms, TE (tiempo de eco) = 30 ms, ángulo de giro = 80 °, disparo único, resolución en el plano = 3.75 mm y grosor = 5 mm. A2El eco de espín rápido ponderado se adquirió en el mismo plano que las exploraciones funcionales con parámetros de TR = 4000 ms, TE = 68 ms, longitud del tren de eco = 12 y NEX (número de excitaciones) = 1. Estos datos estructurales fueron co ‐Registrado con el volumen medio de resonancia magnética funcional corregido después del movimiento y normalizado espacialmente a la plantilla cerebral del Instituto Neurológico de Montreal (MNI) (2 × 2 × 2 mm vóxeles) utilizando una transformación afín de 9 parámetros en SPM99 (Friston et al., 1995a) y suavizado espacialmente usando un kernel gaussiano con FWHM (ancho completo a la mitad del máximo) = 5 mm.

Análisis de datos

Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el enfoque de modelo lineal general disponible en SPM99 (Friston et al., 1995b). Se realizaron dos tipos de análisis: (i) análisis de bloques tradicionales (n = 14) utilizar contrastes entre los videoclips sexualmente excitantes y no excitantes; y (ii) un análisis de regresión utilizando la turgencia del pene dentro de la sesión de exploración como covariable de interés (n = 11; No se obtuvieron datos de turgencia del pene para tres sujetos, una debido a un mal funcionamiento y, en dos casos, muy probablemente debido a que el sujeto colocó mal el dispositivo o se deslizó durante el escaneo).

Para el análisis de bloque, el período de corte del filtro de paso alto de SPM99 se estableció en los valores predeterminados para los protocolos de la sesión 1 y la sesión 2, que fueron 246 y 360 s, respectivamente, mientras que para el análisis de regresión del pene, el período de corte predeterminado fue de 512 s. Para ambos análisis, se combinaron los datos del video 1 y del video 2, y se logró el filtrado de paso bajo de la serie temporal convolucionando con la estimación de la función de respuesta hemodinámica incorporada de SPM99. Para ambos tipos de análisis, se calcularon imágenes de contraste para cada sujeto. Estas imágenes se utilizaron posteriormente en un análisis de efectos aleatorios (Holmes y Friston, 1998), con el número de grados de libertad (DF) igual al número de sujetos menos 1 (es decir, DF = 13 para análisis de bloques y DF = 10 para análisis de regresión de turgencia). Las correcciones para las comparaciones de múltiples vóxeles se realizaron mediante el método de tamaño de grupo de Friston et al. (1994). Con el fin de controlar las comparaciones múltiples, pero también considerar las activaciones en regiones más pequeñas del cerebro, se utilizaron dos criterios estadísticos para informar activaciones. El primer criterio, que fue apropiado para identificar los grupos de activación más grandes, usó una corrección de comparación múltiple de cerebro completo en P <0.05. El segundo criterio, que era menos estricto y se usaba para identificar estructuras con expectativa previa de activación (incluido el hipotálamo, la circunvolución del cíngulo anterior, el putamen y la ínsula / claustrum) usaba un patrón sin corregir P valor de 0.001 y corrección de volumen pequeño en P <0.05. Para estas pequeñas correcciones de volumen, se utilizaron cajas de las siguientes dimensiones (en mm) para calcular Z Umbrales para una corrección P valor de 0.05: (i) hipotálamo: 10 × 12 × 10 (bilateral);, (ii) circunvolución cingulada anterior: 17 × 20 × 20 (bilateral); (iii) putamen: 15 × 40 × 20 (cada lado); y (iv) ínsula / claustrum 15 × 40 × 20 (cada lado). Las coordenadas MNI se transformaron en el sistema de coordenadas del atlas estereotáxico de Talairach y Tournoux (Talairach y Tournoux, 1988) utilizando las siguientes transformaciones (Matthew Brett, http://www.mrc‐cbu.cam.ac.uk/Imaging/mnispace.html). Para coordenadas MNI superiores a la línea anterior comisura – comisura posterior (CA – PC) (es decir, z coordenada ≥0):

                    x′ = 0.9900x

                    y′ = 0.9688y + 0.0460z

                    z′ = –0.0485y + 0.9189z

donde x, y, z refiérase a las coordenadas MNI y x′, y′, z′ Referirse a las coordenadas de talairach. Para coordenadas MNI debajo de la línea AC – PC (es decir, z <0), las transformaciones fueron:

                    x′ = 0.9900x

                    y′ = 0.9688y + 0.0420z

                    z′ = –0.0485y + 0.8390z

Resultados

Datos de comportamiento

Las presiones de botón y las medidas de turgencia promedio del pene para 11 sujetos se ilustran en la Fig. 1 para el video 1 y la Fig. 2 para el video 2. Se puede ver que las pulsaciones de botones que indican excitación sexual subjetiva (Botón A en las figuras), así como las respuestas de erección percibidas (Botón B), están estrechamente relacionadas con la fase ascendente de la respuesta de turgencia medida, mientras que el botón las pulsaciones que indican pérdida de la erección (Botón C) aparecen en la fase descendente, o durante los segmentos de vídeo de deportes o relajación.

Turgencia promedio del pene y presión de botón para 11 sujetos para el video 1. Se presionó el botón A para indicar interés sexual, se presionó el botón B para indicar el inicio de la erección y el botón C se presionó para indicar pérdida de interés. El inicio y la duración de las tres condiciones de video diferentes, erótico, deportivo y de relajación (R), se indican debajo del trazo de turgencia.

Turgencia media del pene y pulsaciones de botones para 11 sujetos para el vídeo 2. Las respuestas A, B y C de los botones fueron las descritas en la Fig. 1.

Las medidas de frecuencia cardíaca, respiración y turgidez promediadas sobre los sujetos se ilustran en la Fig. 3. Las correlaciones producto-momento de Pearson calculadas en las formas de onda promediadas para estas tres medidas dieron los siguientes resultados para el video 1: (i) turgencia / respiración: r = 0.295, (ii) frecuencia cardíaca / respiración: r = 0.023, (iii) turgencia / turgencia: r = –0.176. Para el video 2, las correlaciones fueron: (i) turgencia / respiración: r = 0.455, (ii) respiración / respiración: r = 0.1, (iii) turgencia / turgencia: r = 0.177. Para probar la significancia estadística de estas correlaciones, el rSe calculó el valor entre dos medidas para cada sujeto y se convirtió en un Z puntuación utilizando el pescador r a Z transformación. Una muestra tLuego se realizó la prueba con un valor por sujeto para probar si la media de esas puntuaciones era significativamente diferente de cero. Este análisis reveló que la correlación turgencia / respiración fue significativa tanto para el video 1 (P <0.035) y video 2 (P <0.013), y ninguna otra correlación fue significativa.

Medidas de frecuencia cardíaca, frecuencia respiratoria y turgencia del pene para los videos 1 y 2, en promedio sobre 11 sujetos. El inicio y la duración de las tres diferentes condiciones de video [erótico, deportivo y relajación (R)] se indican debajo del trazo de turgencia.

Activaciones cerebrales

Análisis de bloques

Debido a que los segmentos de video deportivo se separaron en el tiempo de los segmentos eróticos en mayor grado que los segmentos de relajación (ver Figs 1 y 2) y se ajustaron más estrechamente a los segmentos eróticos con respecto a la duración de los segmentos, los análisis de bloque se centraron en el contraste entre los segmentos eróticos y deportivos. Se observaron muy pocas activaciones para este análisis. El video erótico provocó una mayor activación que los segmentos deportivos solo en áreas visuales. El video deportivo provocó una mayor activación en relación con el video erótico en el cerebelo y en la porción posterior del giro temporal medio derecho.

Análisis de regresión de la turgidez del pene.

En contraste con los resultados obtenidos para el análisis de bloque, se revelaron fuertes activaciones cuando se usó la turgencia del pene como regresor. Los focos de activación revelados a partir de este análisis se enumeran en la Tabla 1, mientras que la fig. 4 ilustra los focos de activación principales superpuestos a la T promedio2Imágenes anatómicas ponderadas y estereotaxicamente normalizadas. Como es evidente por la Fig. 4A y B, la región de activación más grande y más significativa fue la región subinsular / insula derecha, incluido el claustrum. Higo. 5 ilustra la estrecha correspondencia entre el curso temporal medio de la turgencia del pene en todos los sujetos y el curso temporal de la activación cerebral obtenida de esta región durante el vídeo 1.

Activaciones cerebrales correlacionadas con la turgencia obtenidas de un análisis de efectos aleatorios de 11 sujetos. La escala de color rojo-amarillo indica regiones que exhiben correlaciones significativas con medidas conductuales de turgencia del pene. Estos mapas de color se han superpuesto al promedio T2Volumen cerebral ponderado y estereotaxicamente normalizado. (A) Reconstrucción de la superficie SPM99 que muestra proyecciones de activaciones en el lado derecho del cerebro. (B) Sección axial que muestra la mayor activación cerebral observada en este experimento en la ínsula y el claustrum derechos. (C) Corte axial que ilustra la activación en caudado / putamen izquierdo y circunvoluciones temporal / occipital medio derecho (BA 37/19). (D) Corte axial que muestra la activación de la circunvolución del cíngulo. (E) Corte coronal que ilustra la activación en el hipotálamo derecho.

Concordancia de las fluctuaciones temporales observadas para la turgencia del pene y la activación cerebral de la corteza insular derecha / claustrum. La forma de onda de activación cerebral se obtuvo extrayendo de cada sujeto los datos de la serie de tiempo promedio de vóxeles dentro de un radio de 5 mm de la x = 41.6, y = 5.7, z = –2 coordenada, donde se encontró la activación máxima de claustrum / ínsula, usando la función de volumen de interés SPM99. La forma de onda resultante para cada sujeto, así como las medidas de turgencia del pene de ese sujeto, se filtraron con un filtro de paso bajo Butterworth con una frecuencia de corte de 0.008 y luego se promediaron entre los sujetos.

Tabla 1  

Turgidez - activaciones correlacionadas: correlaciones positivas

HemisferioxyzSPM {Z}N VoxEstructuras cerebrales
Unidades-21.813.84.84.64274Putamen
Unidades-28.010.02.04.51 Putamen
Unidades-20.024.06.04.33 Con la cola
Unidades-7.929.57.74.75134GC, BA 24
Unidades-19.844.81.44.5077GC, BA 32
Unidades-33.74.818.23.9552Hormiga insula / claustrum
Unidades-21.821.0-7.84.0421Putamen
Derecha41.65.7-2.04.811494Insula
Derecha34.010.0-4.04.13 Claustrum, putamen
Derecha28.0-10.018.04.13 Claustrum / insula
Derecha38.0-10.0-4.04.12 Claustrum / insula
Derecha26.0-20.018.04.06 Claustrum
Derecha40.0-8.0-12.04.04 Insula
Derecha4.030.833.54.65435GC, BA 32
Derecha12.020.028.04.58 GC, BA 32
Derecha16.034.040.04.31 GFm, BA 8
Derecha0.018.032.04.25 GC, BA 32
Derecha41.65.838.44.03168GPrC, BA 6
Derecha52.0-4.024.03.98 GPrC, BA 4
Derecha45.5-65.68.84.54133GTm / GOm, BA 37/19
Derecha5.9-6.4-11.53.7243hipotálamo

Activaciones cerebrales que se correlacionaron significativamente de manera positiva con las mediciones de turgencia del pene tomadas durante la sesión de exploración de resonancia magnética funcional, según un análisis de efectos aleatorios de 11 sujetos. No se observaron correlaciones negativas significativas. Las activaciones en negrita se observaron usando un cerebro corregido P valor <0.05. Las activaciones restantes se observaron utilizando un P umbral de 0.001 y una pequeña corrección de volumen para P <0.05. El sistema de coordenadas del atlas estereotáxico de Talairach y Tournoux se utilizó para expresar la x, y y z coordenadas. Las abreviaturas de las regiones del cerebro también se derivaron de este atlas. Ant = anterior; GC = circunvolución del cíngulo; GFm = circunvolución frontal media; GOm = circunvolución occipital media; GPrC = circunvolución precentral; GTm = circunvolución temporal media; N Vox = Número de vóxeles en el grupo (si está en blanco, entonces la coordenada es un máximo o mínimo local para la primera coordenada superior que contiene un valor para N Vox); SPM {Z} = máximo de mapa paramétrico estadístico Z valor de puntuación para el grupo; Sup = superior.

Las activaciones grandes adicionales, que sobreviven al criterio de corrección de comparación múltiple más estricto, también se ilustran en la Fig. 4. Estos incluyen los giros occipital medio medio / temporal medio (Fig. 4A y C). Tenga en cuenta que también se observó una activación ligeramente más pequeña cerca del mismo lugar en el lado izquierdo, con x, y, z coordenadas –45.5, –67.7, 5.2 en la tabla 1; Caudado izquierdo y putamen (fig. 4C), bilateralmente en el giro cingulado (Fig. 4D) y en las regiones sensomotora derecha y premotora (observadas como las activaciones rojas tenues superiores a la activación insular / claustrum en la Fig. 4LA).

De las activaciones más pequeñas observadas utilizando el criterio menos estricto (pero aún en P <0.001), se observó uno de particular relevancia para este informe en el hipotálamo derecho, como se ilustra en la sección coronal (Fig. 4MI). Focos pequeños adicionales listados en la tabla 1 Se observaron principalmente en el lado izquierdo. Estas incluyen las regiones prefrontales mediales anteriores (con una pequeña activación en el giro frontal inferior), la ínsula anterior / claustrum, el cuneus y el putamen.

Discusión

Nuestros dos objetivos fueron: (i) desarrollar un paradigma experimental que incluya una medida objetiva de la tumescencia y los estímulos visuales eróticos, así como segmentos de control neutros y visualmente estimulantes que utilizan la tecnología fMRI para evaluar la activación regional del cerebro durante la excitación sexual; y (ii) usar la resolución superior de fMRI para identificar qué regiones del cerebro exhiben cambios en la activación que se correlacionan con los cambios fisiológicos en la excitación sexual en hombres heterosexuales jóvenes y sanos.

Con respecto al objetivo (i), exigir que los sujetos estuvieran inmóviles dentro de un espacio cerrado y magnetizado no presentaba un impedimento significativo para examinar los fenómenos de interés. Los protocolos experimentales operaron según lo planeado, y los sujetos informaron de manera confiable el interés sexual y la erección durante los segmentos eróticos, pero no durante los dos segmentos de comparación. Además, el dispositivo de monitoreo de erección diseñado para este estudio demostró ser adecuado en el entorno fMRI con evidencia sustancial de la ingurgitación de los sujetos durante las secuencias eróticas, no ingurgitación durante los segmentos de control y una correlación extremadamente alta entre el momento en que los sujetos autoinformaron la erección y cambios de mercurio en el dispositivo de monitoreo. Por lo tanto, nuestro estudio establece la viabilidad de fMRI para estudiar la activación cerebral y la excitación sexual objetiva.

Con respecto al objetivo (ii), nuestros hallazgos pueden resumirse de la siguiente manera. En primer lugar, la evidencia de una activación cerebral única asociada con los estímulos y la respuesta sexuales fue más fuerte en los análisis correlacionados con la turgencia; los análisis de bloques revelaron pocas diferencias significativas. En segundo lugar, las principales áreas de activación asociadas con la tumescencia fueron: (i) la ínsula derecha / región subinsular, incluido el claustrum; (ii) hipotálamo; (iii) núcleo caudado; (iv) putamen; (v) área de Brodmann (BA) BA 24 y BA 32; y (vi) BA 37/19.

La activación grande y significativa en la región derecha de la ínsula / subinsular (incluido el claustro) es sorprendentemente similar a los hallazgos reportados en los estudios de PET de la excitación sexual masculina (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000). Mientras que la ínsula ha sido vinculada a las funciones motoras, vestibulares y del lenguaje (Agustín, 1985), también se encuentra muy cerca de la corteza somatosensorial secundaria, y ambos proyectos ay reciben proyecciones de esta última (Agustín, 1996). La evidencia de varios estudios sugiere que la ínsula está involucrada en el procesamiento sensorial visceral, incluidos los estudios del gusto (Scott et al., 1991; Smith ‐ Swintosky et al., 1991) y estimulación esofágica mediante distensión del balón (Aziz et al., 1995). Además, la evidencia incluye un aumento de rCBF en la ínsula después de la estimulación vibrotáctil (Aparejo et al., 1993) ha llevado a la conclusión de que la ínsula funciona como un área de procesamiento somatosensorial (para una revisión, ver Agustín, 1996). Por lo tanto, la activación observada en la ínsula en el presente estudio puede reflejar el procesamiento somatosensorial y el reconocimiento de la erección.

Además, evidencia adicional sugiere la participación de la aislación / claustrum derecha en la transferencia de información intermodal. En un estudio de PET que investigó las bases neuroanatómicas regionales de la transferencia de información sensorial entre diferentes modalidades (es decir, táctil y visual), los machos adultos jóvenes fueron expuestos a condiciones táctil-táctil, visual-visual y táctil-visual además de una condición de control usando elipsoides (Hadjikhani y Roland, 1998). De acuerdo con los resultados anteriores (Horster et al., 1989; Ettlinger y Wilson, 1990), los resultados revelaron que la región de aislamiento derecha-claustrum estaba involucrada de manera única en la comparación modal, es decir, en tareas que requerían que los sujetos identificaran visualmente los objetos que se habían percibido al tocarlos. Así, nuestros hallazgos y los de otros (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000) de la activación claustrum / subinsular durante la excitación mientras se ven videos eróticos puede reflejar la transferencia intermodal de la información visual a la estimulación táctil imaginada. Otra evidencia consistente con esta hipótesis proviene de los datos recopilados de pacientes con lesión cerebral traumática con disminución de la excitación sexual que indican que el deterioro se asocia con dificultades para formar y manipular imágenes que despiertan sexualmente (Crowe y Ponsford, 1999) y de individuos con lesiones de claustros que demostraron potenciales evocados somatosensoriales anormales (Morys et al., 1988).

Otras áreas activadas durante la tumescencia fueron el hipotálamo y en los ganglios basales, el estriado (es decir, el núcleo caudado y el putamen). Un gran número de estudios en animales han relacionado el hipotálamo con la respuesta sexual. La evidencia incluye estudios que demuestran que las lesiones en el área preóptica medial afectan el comportamiento copulatorio masculino en todas las especies analizadas (para una revisión, ver Meisel y Sachs, 1994) y que la estimulación eléctrica del núcleo paraventricular del hipotálamo está asociada con la erección en ratas (Chen et al., 1997; McKenna et al., 1997). En estudios en humanos, se ha demostrado que la secreción hipofisaria de oxitocina del núcleo paraventricular aumenta durante la excitación sexual en hombres y mujeres (Carmichael et al., 1987, 1994).

Además, la dopamina se proyecta tanto al hipotálamo como al estriado desde el área incertohipotalámica y la sustancia negra, respectivamente. La evidencia de que la dopamina facilita el comportamiento sexual masculino es sustancial. Por ejemplo, se ha demostrado que los agonistas de la dopamina, como la apomorfina, inducen la erección en hombres con función eréctil normal y alterada (Lal et al., 1989), mientras que los antipsicóticos que disminuyen la actividad dopaminérgica se asocian con deterioro eréctil (Marder y Meibach, 1994; Aizenberg et al., 1995). Se ha demostrado que otro agonista de la dopamina, l-dopa, un medicamento para la enfermedad de Parkinson que a su vez está asociado con 80 – 90% de reducciones de dopamina en el estriado, produce erección en los hombres (Hippa et al., 1970; Bowers et al., 1971; O'Brien et al., 1971). Si bien hay varios sistemas de dopamina en el sistema nervioso central, los estudios en animales han relacionado tanto el sistema de dopamina nigrostriatal como el incertohipotalámico con la conducta sexual (Hull et al., 1986; Eaton et al., 1991).

La activación en la corteza cingulada anterior, específicamente BA 24 y BA 32, también se asoció con la tumescencia. Se sabe que el cíngulo anterior está vinculado a procesos de atención. Más específicamente, Devinsky y sus colegas (Devinsky et al., 1995) sugirió que BA 24 y BA 32 pueden orientar la capacidad de respuesta a nuevos estímulos ambientales. Se han informado anomalías en la función del cíngulo anterior en pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo (Rauch et al., 1994), autismo (Ohnishi et al., 2000), y trastornos del espectro autista (Haznedar et al., 2000), todos los cuales se caracterizan por un comportamiento repetitivo y dificultades para cambiar la atención. Sin embargo, las contribuciones del cíngulo anterior a la respuesta sexual también pueden ser más directas. BA 24 y BA 32 participan en la modulación de funciones autónomas y endocrinas, incluida la secreción gonadal y suprarrenal (Devinsky et al., 1995). Se ha demostrado que la estimulación eléctrica de BA 24 provoca la erección en monos (Robinson y Mishkin, 1968).

La activación durante la erección también se observó en las circunvoluciones temporal media derecha y occipital media (BA 37/19). Hay evidencia considerable que sugiere que el procesamiento visual es una función importante en esta área. En un estudio PET centrado en estímulos faciales y de palabras novedosos y familiares, se informó una activación significativa del hemisferio derecho en las áreas 37 y 19 en las condiciones faciales nuevas y familiares, pero no en ninguna condición de palabras (Kim et al., 1999). Otros datos sugieren que BA 37/19 puede estar involucrado específicamente en el procesamiento de nuevos estímulos visuales. En una investigación de resonancia magnética funcional que comparó la percepción facial y la memoria utilizando una cara repetida, caras nuevas no repetidas, caras revueltas sin sentido y una pantalla en blanco, las áreas 37 y 19 se activaron significativamente durante la condición de la cara nueva, pero no durante las condiciones de comparación (Clark et al., 1998). Al igual que en el procesamiento facial, es probable que el enfoque visual de nuestros participantes haya involucrado una considerable abstracción de características.

A diferencia de los estudios PET recientes de excitación sexual (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000), los análisis de bloques de los datos revelaron relativamente pocas activaciones. Las diferencias en el diseño experimental pueden explicar esta discrepancia. En primer lugar, en comparación con nuestra investigación, los últimos estudios incorporaron una separación temporal sustancialmente más larga entre las condiciones eróticas y no eróticas (es decir, 15 minutos frente a 30-60 segundos). En segundo lugar, la condición de comparación deportiva en nuestro estudio puede haber sido un control más eficaz en comparación con las condiciones del humor en los estudios PET. Aunque hubo algunas áreas de superposición, en general encontramos regiones de activación sustancialmente diferentes en comparación con el único estudio publicado por resonancia magnética funcional sobre la excitación masculina (Tayrona et al., 2001). Esto puede ser atribuible a la ausencia de medición objetiva de tumescencia en el estudio de Park y colegas (Tayrona et al., 2001), así como la ausencia de segmentos visuales no neutrales (por ejemplo, deportes) para controlar la excitación general.

Cabe señalar que los estudios de neuroimagen del control respiratorio han revelado activaciones insular, hipotalámica y paralímbica en estudios en humanos que se sometieron a inducción de falta de aliento (Brannan et al., 2001; Liotti et al., 2001; Parsons et al., 2001). Las correlaciones modestas pero significativas que observamos entre la turgencia y la respiración (0.295 para el video 1, 0.45 para el video 2) introducen la posibilidad de que algunas de las relaciones observadas entre la activación cerebral y la respuesta sexual en nuestro estudio puedan estar relacionadas con la respiración. Sin embargo, dada la complejidad de las funciones cerebrales asociadas con la respuesta sexual y la naturaleza correlacional de los datos, no podemos afirmar con certeza qué activaciones son primaria o específicamente sexuales y cuáles se relacionan con otras funciones autónomas.

Aunque no podemos sacar conclusiones causales con respecto a las relaciones cerebro-comportamiento, las regiones de activación sí proporcionan hipótesis acerca de qué regiones del cerebro, si están dañadas, podrían producir cambios en la función sexual. Otros estudios sobre pacientes con daño cerebral que informen sobre tales cambios pueden arrojar luz adicional sobre los roles precisos de las regiones activadas en la excitación sexual. Además, la contribución potencial de las influencias hormonales (por ejemplo, la testosterona) como mediadores de la respuesta sexual estaba más allá del alcance del presente estudio, pero también podría contribuir significativamente a las activaciones.

El presente estudio investigó específicamente los correlatos neurales de la excitación sexual en varones jóvenes sanos. De gran interés para futuros estudios es cómo estas activaciones pueden cambiar en función de la edad y cómo pueden diferir las activaciones del cerebro masculino y femenino. Con respecto a tales diferencias, un estudio reciente con 1.5 T fMRI de seis hembras informó sobre sitios de activación en áreas del tálamo, amígdala, corteza temporal anterior, giro fusiforme, giro frontal inferior y regiones temporales posteriores (Maravilla et al., 2000). Estas activaciones no se superponen con las activaciones de los ganglios basales, cingulares y basales grandes insulares / subulares, observadas en el presente estudio. Se necesitarán más estudios para determinar si tales discrepancias reflejan diferencias de género o paradigma en la activación cerebral relacionada con la excitación sexual.

Aceptación

Este estudio fue apoyado por una subvención de TAP Holdings, Inc.

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Ver Resumen

La activación grande y significativa en la región derecha de la ínsula / subinsular (incluido el claustro) es sorprendentemente similar a los hallazgos reportados en los estudios de PET de la excitación sexual masculina (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000). Mientras que la ínsula ha sido vinculada a las funciones motoras, vestibulares y del lenguaje (Agustín, 1985), también se encuentra muy cerca de la corteza somatosensorial secundaria, y ambos proyectos ay reciben proyecciones de esta última (Agustín, 1996). La evidencia de varios estudios sugiere que la ínsula está involucrada en el procesamiento sensorial visceral, incluidos los estudios del gusto (Scott et al., 1991; Smith ‐ Swintosky et al., 1991) y estimulación esofágica mediante distensión del balón (Aziz et al., 1995). Además, la evidencia incluye un aumento de rCBF en la ínsula después de la estimulación vibrotáctil (Aparejo et al., 1993) ha llevado a la conclusión de que la ínsula funciona como un área de procesamiento somatosensorial (para una revisión, ver Agustín, 1996). Por lo tanto, la activación observada en la ínsula en el presente estudio puede reflejar el procesamiento somatosensorial y el reconocimiento de la erección.

Además, evidencia adicional sugiere la participación de la aislación / claustrum derecha en la transferencia de información intermodal. En un estudio de PET que investigó las bases neuroanatómicas regionales de la transferencia de información sensorial entre diferentes modalidades (es decir, táctil y visual), los machos adultos jóvenes fueron expuestos a condiciones táctil-táctil, visual-visual y táctil-visual además de una condición de control usando elipsoides (Hadjikhani y Roland, 1998). De acuerdo con los resultados anteriores (Horster et al., 1989; Ettlinger y Wilson, 1990), los resultados revelaron que la región de aislamiento derecha-claustrum estaba involucrada de manera única en la comparación modal, es decir, en tareas que requerían que los sujetos identificaran visualmente los objetos que se habían percibido al tocarlos. Así, nuestros hallazgos y los de otros (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000) de la activación claustrum / subinsular durante la excitación mientras se ven videos eróticos puede reflejar la transferencia intermodal de la información visual a la estimulación táctil imaginada. Otra evidencia consistente con esta hipótesis proviene de los datos recopilados de pacientes con lesión cerebral traumática con disminución de la excitación sexual que indican que el deterioro se asocia con dificultades para formar y manipular imágenes que despiertan sexualmente (Crowe y Ponsford, 1999) y de individuos con lesiones de claustros que demostraron potenciales evocados somatosensoriales anormales (Morys et al., 1988).

Otras áreas activadas durante la tumescencia fueron el hipotálamo y en los ganglios basales, el estriado (es decir, el núcleo caudado y el putamen). Un gran número de estudios en animales han relacionado el hipotálamo con la respuesta sexual. La evidencia incluye estudios que demuestran que las lesiones en el área preóptica medial afectan el comportamiento copulatorio masculino en todas las especies analizadas (para una revisión, ver Meisel y Sachs, 1994) y que la estimulación eléctrica del núcleo paraventricular del hipotálamo está asociada con la erección en ratas (Chen et al., 1997; McKenna et al., 1997). En estudios en humanos, se ha demostrado que la secreción hipofisaria de oxitocina del núcleo paraventricular aumenta durante la excitación sexual en hombres y mujeres (Carmichael et al., 1987, 1994).

Además, la dopamina se proyecta tanto al hipotálamo como al estriado desde el área incertohipotalámica y la sustancia negra, respectivamente. La evidencia de que la dopamina facilita el comportamiento sexual masculino es sustancial. Por ejemplo, se ha demostrado que los agonistas de la dopamina, como la apomorfina, inducen la erección en hombres con función eréctil normal y alterada (Lal et al., 1989), mientras que los antipsicóticos que disminuyen la actividad dopaminérgica se asocian con deterioro eréctil (Marder y Meibach, 1994; Aizenberg et al., 1995). Se ha demostrado que otro agonista de la dopamina, l-dopa, un medicamento para la enfermedad de Parkinson que a su vez está asociado con 80 – 90% de reducciones de dopamina en el estriado, produce erección en los hombres (Hippa et al., 1970; Bowers et al., 1971; O'Brien et al., 1971). Si bien hay varios sistemas de dopamina en el sistema nervioso central, los estudios en animales han relacionado tanto el sistema de dopamina nigrostriatal como el incertohipotalámico con la conducta sexual (Hull et al., 1986; Eaton et al., 1991).

La activación en la corteza cingulada anterior, específicamente BA 24 y BA 32, también se asoció con la tumescencia. Se sabe que el cíngulo anterior está vinculado a procesos de atención. Más específicamente, Devinsky y sus colegas (Devinsky et al., 1995) sugirió que BA 24 y BA 32 pueden orientar la capacidad de respuesta a nuevos estímulos ambientales. Se han informado anomalías en la función del cíngulo anterior en pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo (Rauch et al., 1994), autismo (Ohnishi et al., 2000), y trastornos del espectro autista (Haznedar et al., 2000), todos los cuales se caracterizan por un comportamiento repetitivo y dificultades para cambiar la atención. Sin embargo, las contribuciones del cíngulo anterior a la respuesta sexual también pueden ser más directas. BA 24 y BA 32 participan en la modulación de funciones autónomas y endocrinas, incluida la secreción gonadal y suprarrenal (Devinsky et al., 1995). Se ha demostrado que la estimulación eléctrica de BA 24 provoca la erección en monos (Robinson y Mishkin, 1968).

La activación durante la erección también se observó en las circunvoluciones temporal media derecha y occipital media (BA 37/19). Hay evidencia considerable que sugiere que el procesamiento visual es una función importante en esta área. En un estudio PET centrado en estímulos faciales y de palabras novedosos y familiares, se informó una activación significativa del hemisferio derecho en las áreas 37 y 19 en las condiciones faciales nuevas y familiares, pero no en ninguna condición de palabras (Kim et al., 1999). Otros datos sugieren que BA 37/19 puede estar involucrado específicamente en el procesamiento de nuevos estímulos visuales. En una investigación de resonancia magnética funcional que comparó la percepción facial y la memoria utilizando una cara repetida, caras nuevas no repetidas, caras revueltas sin sentido y una pantalla en blanco, las áreas 37 y 19 se activaron significativamente durante la condición de la cara nueva, pero no durante las condiciones de comparación (Clark et al., 1998). Al igual que en el procesamiento facial, es probable que el enfoque visual de nuestros participantes haya involucrado una considerable abstracción de características.

A diferencia de los estudios PET recientes de excitación sexual (Stoleru et al., 1999; Redoute et al., 2000), los análisis de bloques de los datos revelaron relativamente pocas activaciones. Las diferencias en el diseño experimental pueden explicar esta discrepancia. En primer lugar, en comparación con nuestra investigación, los últimos estudios incorporaron una separación temporal sustancialmente más larga entre las condiciones eróticas y no eróticas (es decir, 15 minutos frente a 30-60 segundos). En segundo lugar, la condición de comparación deportiva en nuestro estudio puede haber sido un control más eficaz en comparación con las condiciones del humor en los estudios PET. Aunque hubo algunas áreas de superposición, en general encontramos regiones de activación sustancialmente diferentes en comparación con el único estudio publicado por resonancia magnética funcional sobre la excitación masculina (Tayrona et al., 2001). Esto puede ser atribuible a la ausencia de medición objetiva de tumescencia en el estudio de Park y colegas (Tayrona et al., 2001), así como la ausencia de segmentos visuales no neutrales (por ejemplo, deportes) para controlar la excitación general.

Cabe señalar que los estudios de neuroimagen del control respiratorio han revelado activaciones insular, hipotalámica y paralímbica en estudios en humanos que se sometieron a inducción de falta de aliento (Brannan et al., 2001; Liotti et al., 2001; Parsons et al., 2001). Las correlaciones modestas pero significativas que observamos entre la turgencia y la respiración (0.295 para el video 1, 0.45 para el video 2) introducen la posibilidad de que algunas de las relaciones observadas entre la activación cerebral y la respuesta sexual en nuestro estudio puedan estar relacionadas con la respiración. Sin embargo, dada la complejidad de las funciones cerebrales asociadas con la respuesta sexual y la naturaleza correlacional de los datos, no podemos afirmar con certeza qué activaciones son primaria o específicamente sexuales y cuáles se relacionan con otras funciones autónomas.

Aunque no podemos sacar conclusiones causales con respecto a las relaciones cerebro-comportamiento, las regiones de activación sí proporcionan hipótesis acerca de qué regiones del cerebro, si están dañadas, podrían producir cambios en la función sexual. Otros estudios sobre pacientes con daño cerebral que informen sobre tales cambios pueden arrojar luz adicional sobre los roles precisos de las regiones activadas en la excitación sexual. Además, la contribución potencial de las influencias hormonales (por ejemplo, la testosterona) como mediadores de la respuesta sexual estaba más allá del alcance del presente estudio, pero también podría contribuir significativamente a las activaciones.

El presente estudio investigó específicamente los correlatos neurales de la excitación sexual en varones jóvenes sanos. De gran interés para futuros estudios es cómo estas activaciones pueden cambiar en función de la edad y cómo pueden diferir las activaciones del cerebro masculino y femenino. Con respecto a tales diferencias, un estudio reciente con 1.5 T fMRI de seis hembras informó sobre sitios de activación en áreas del tálamo, amígdala, corteza temporal anterior, giro fusiforme, giro frontal inferior y regiones temporales posteriores (Maravilla et al., 2000). Estas activaciones no se superponen con las activaciones de los ganglios basales, cingulares y basales grandes insulares / subulares, observadas en el presente estudio. Se necesitarán más estudios para determinar si tales discrepancias reflejan diferencias de género o paradigma en la activación cerebral relacionada con la excitación sexual.

Aceptación

Este estudio fue apoyado por una subvención de TAP Holdings, Inc.

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