Activación cerebral y excitación sexual en hombres heterosexuales saludables (2002)

Cerebro. Mayo de 2002;125(Pt 5):1014-23.

Arnow BA 1 , Desmond JE , Banner LL , Glover GH , Solomon A , Polan ML , Lue TF , Atlas SW.

Resumen

A pesar del papel central del cerebro en la función sexual, se sabe poco sobre las relaciones entre la activación cerebral y la respuesta sexual. En este estudio, empleamos la resonancia magnética funcional (fMRI) para examinar las relaciones entre la activación cerebral y la excitación sexual en un grupo de hombres jóvenes, heterosexuales y saludables. Cada sujeto fue expuesto a dos secuencias de material de video que consistían en segmentos explícitamente eróticos (E), relajantes (R) y deportivos (S) en un orden impredecible. Los datos sobre la turgencia del pene se recopilaron usando un manguito de presión neumático hecho a medida. Se realizaron tanto análisis de bloques tradicionales que utilizan contrastes entre videoclips sexualmente excitantes y no excitantes y una regresión utilizando la turgencia del pene como covariable de interés. En ambos tipos de análisis, se calcularon imágenes de contraste para cada sujeto y estas imágenes se utilizaron posteriormente en un análisis de efectos aleatorios. Se observaron activaciones fuertes específicamente asociadas con la turgencia del pene en la región subinsular derecha incluyendo el claustrum, caudado izquierdo y putamen, circunvoluciones occipital medio derecho / temporal medio, circunvolución cingulada bilateral y regiones sensitivomotoras y pre-motoras derechas. Se observó una activación más pequeña pero significativa en el hipotálamo derecho. Se encontraron pocas activaciones significativas en los análisis de bloques. Se discuten las implicaciones de los hallazgos. Nuestro estudio demuestra la viabilidad de examinar las relaciones de activación cerebral / respuesta sexual en un entorno de resonancia magnética funcional y revela una serie de estructuras cerebrales cuya activación está bloqueada en el tiempo para la excitación sexual.

Introducción

Investigaciones recientes han aumentado sustancialmente nuestro conocimiento sobre la fisiología de la respuesta sexual periférica, particularmente en hombres. Esto ha propiciado importantes avances en el tratamiento de la disfunción eréctil ( Lue, 2000 ). Sin embargo, a pesar del papel del cerebro como el "órgano maestro" que rige la función sexual ( McKenna, 1999 ), se sabe poco sobre las relaciones entre la activación cerebral y la respuesta sexual. Si bien una extensa bibliografía en animales ha aportado datos sobre estas relaciones, no está claro hasta qué punto estos hallazgos pueden generalizarse a los humanos ( McKenna, 1999 ). La aparición de métodos no invasivos para mapear la activación cerebral ofrece ahora la oportunidad de aumentar significativamente nuestra comprensión de las relaciones entre la activación cerebral y la excitación sexual en humanos.

Estudios PET previos que investigaron la respuesta sexual masculina ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ) han reportado participación frontal, temporal, cingulada y subcortical. En el primero ( Stoleru et al ., 1999 ), ocho hombres de 21 a 25 años fueron expuestos a tres tipos de clips de películas (humorísticos, neutros y sexuales) mientras se sometían a PET y evaluación objetiva de la tumescencia. Los hallazgos revelaron que la estimulación sexual visual se asoció con un aumento del flujo sanguíneo cerebral regional (FSCr) en la corteza temporal inferior, la ínsula derecha y la corteza frontal inferior derecha, y la corteza cingulada anterior izquierda. El aumento de la tumescencia se asoció con activación en el giro occipital inferior derecho. En un segundo estudio con nueve hombres de entre 21 y 39 años y condiciones visuales similares ( Redoute et al ., 2000 ), la magnitud de la tumescencia se asoció con un aumento del flujo sanguíneo cerebral regional (FSCr) en varias regiones, incluyendo el claustro, la corteza cingulada anterior, el putamen y el núcleo caudado. Los estímulos sexuales visuales se asociaron con un aumento del FSCr en varias áreas, incluyendo la circunvolución cingulada anterior izquierda, la corteza cingulada media izquierda, la circunvolución frontal medial derecha y la corteza orbitofrontal derecha, el claustro, el núcleo caudado y el putamen.

La resonancia magnética funcional (RMf), que se ha utilizado para caracterizar y mapear diversas funciones humanas complejas como la visión ( Belliveau et al ., 1991 ; Engel et al ., 1994 ) y las habilidades motoras ( Kim et al ., 1993 ; Jack et al ., 1994 ), posee varias características adecuadas para examinar las relaciones entre la activación cerebral y la excitación sexual. En comparación con la tomografía por emisión de positrones (PET), la RMf: (i) no es invasiva; (ii) tiene una resolución espacial superior; (iii) permite centrarse en los hallazgos de sujetos individuales cuando sea apropiado, en lugar de depender de datos agrupados; y, lo que es más importante, (iv) tiene índices de relación señal-ruido sustancialmente más altos, lo que permite una correlación temporal superior entre la activación cerebral y la respuesta periférica ( Moseley y Glover, 1995 ). Si bien los estudios de PET citados anteriormente evaluaron la tumescencia, estos estudios no pueden recopilar datos sobre las relaciones temporales directas entre los cambios en la activación cerebral regional y los cambios en la excitación sexual.

Park y colegas ( Park et al ., 2001 ) investigaron las relaciones entre la activación cerebral y la respuesta sexual usando fMRI. Este estudio, que usó un escáner de 1.5T y fMRI dependiente del nivel de oxigenación sanguínea (contraste) (BOLD), involucró a 12 hombres con función sexual normal (edad media = 23 años) y dos hombres hipogonadales. Se alternaron clips de películas eróticas y no eróticas. Los hallazgos incluyeron activación en siete de los 12 sujetos sanos asociada con segmentos eróticos en las siguientes áreas: lóbulo frontal inferior, giro cingulado, ínsula, cuerpo calloso, tálamo, núcleo caudado, globo pálido y lóbulo temporal inferior. La excitación sexual subjetiva, así como la percepción subjetiva de la erección, se evaluaron usando escalas de 5 puntos que iban de 1 (sin cambios) a 5 (aumento máximo).

El presente estudio implica el uso de un escáner 3T fMRI para investigar la activación cerebral y la excitación sexual en los hombres. Nuestros objetivos fueron:

(i) Desarrollar un paradigma experimental para estudiar la relación entre la excitación sexual y la activación cerebral en hombres utilizando la tecnología fMRI, que incluye segmentos de control neutros y visualmente estimulantes y una evaluación objetiva de la tumescencia; y

(ii) Usar la resolución temporal superior del escáner 3T para identificar las regiones del cerebro cuyos cambios de actividad están directamente relacionados con los cambios fisiológicos en la excitación sexual en una muestra de hombres jóvenes, sanos y heterosexuales.

Con base en los hallazgos reportados en los estudios de neuroimagen mencionados anteriormente ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ; Park et al ., 2001 ), esperábamos encontrar correlaciones significativas entre la excitación sexual y la activación en las siguientes áreas: (i) cíngulo anterior; (ii) putamen; (iii) núcleo caudado; y (iv) ínsula/claustro. Además, dada la amplia evidencia en la literatura animal que documenta relaciones entre la actividad hipotalámica y la respuesta sexual (por ejemplo, Carmichael et al ., 1994 ; Chen et al ., 1997 ), esperábamos observar una correlación significativa entre la respuesta sexual y la activación en el hipotálamo.

material y métodos

Materias

Entre abril y octubre de 2000, 14 hombres heterosexuales, diestros, de entre 18 y 30 años, con función sexual normal, fueron incluidos en el estudio. Los participantes fueron reclutados mediante folletos colocados en el campus de la Universidad de Stanford y anuncios en el periódico del campus y el periódico local de Palo Alto. Todos los sujetos potenciales fueron preseleccionados por teléfono y, si parecían elegibles, se sometieron a una entrevista de 1 hora con un psicólogo clínico (LLB) y completaron varios cuestionarios, incluidos el Índice Internacional de Función Eréctil (IIEF) ( Rosen et al ., 1997 ), el Inventario de Comportamiento Sexual (SBI) ( Bentler, 1968 ), el Inventario de Excitación Sexual (SAI) ( Hoon et al ., 1976 ) y el SCL-90-R ( Derogatis, 1983 ). El diseño del estudio se explicó en detalle y todos los sujetos leyeron y firmaron el consentimiento informado antes de ser entrevistados o completar los cuestionarios. Se obtuvo el consentimiento de los participantes de acuerdo con la Declaración de Helsinki. El estudio fue aprobado por el Comité de Ética de la Facultad de Medicina de la Universidad de Stanford y por el Comité de Investigación en Resonancia Magnética del Departamento de Radiología de Stanford.

Las exclusiones fueron las siguientes: (i) antecedentes de disfunción eréctil según lo evaluado por entrevista y el IIEF; (ii) falta de experiencia de relaciones sexuales; (iii) no responder "habitualmente", "casi siempre" o "siempre" a la pregunta del SAI sobre la frecuencia de excitación con material de video sexualmente explícito; (iv) cumplir con los criterios del DSM-IV para claustrofobia o cualquier otro trastorno del estado de ánimo, ansiedad, uso de sustancias o trastorno psicótico del eje 1 evaluado con preguntas de detección del SCID-I administradas por el entrevistador ( First et al ., 1996 ); (v) puntuación más de una desviación estándar por encima de la media para individuos no angustiados en el Índice de Síntomas Generales del SCL-90-R; (vi) uso de cualquier medicamento psicoactivo, otro medicamento recetado o medicamentos de venta libre que puedan afectar la función sexual; (vii) uso de drogas recreativas en los últimos 30 días; (viii) uso de sildenafil o cualquier otro medicamento diseñado para mejorar el rendimiento sexual; (ix) antecedentes de haber cometido delitos sexuales, incluidos acoso, violación y abuso sexual; (x) visión insuficiente para ver material de vídeo en condiciones de resonancia magnética funcional; y (xi) uso de cualquier dispositivo externo o interno, como un marcapasos cardíaco, que impida los procedimientos de resonancia magnética funcional.

Una vez aceptado en el estudio, los sujetos se programaron para una visita posterior para la exploración de fMRI.

Estudio de diseño y estímulos.

Se presentaron dos videos a cada sujeto, cada uno con una duración de 15 min y 3 s. En el primer video, los sujetos recibieron segmentos alternos de escenas relajantes (R), momentos destacados deportivos (S) o videos sexualmente excitantes (E) en el siguiente orden: S, R, E, R, E, R, S, R, S , R y E. Los tiempos respectivos para estos segmentos en segundos fueron: 129, 60, 120, 30, 120, 30, 120, 33, 123, 30 y 108. En el segundo escaneo, videoclips cortos de escenas de relajación y deportes Los videos ocurrieron antes y después de una larga presentación de videos sexualmente excitantes. El orden de condición para el video 2 fue: S, R, E, R y S, y los tiempos respectivos en segundos para cada condición fueron 123, 60, 543, 60 y 117. El segmento erótico más largo en el video 2 se usó porque, en Al comienzo del estudio, no sabíamos hasta qué punto se desarrollaría la excitación en bloques más cortos en el entorno del escáner. Para ambas exploraciones, los sujetos presionaron uno de los tres botones con los tres primeros dedos de la mano derecha para indicar el interés sexual, el inicio de la erección o la pérdida del interés sexual.

Varias consideraciones influyeron en el diseño y los estímulos específicos. Dado que los datos sugieren que la desconexión del sujeto con material visual emocionalmente estimulante en condiciones de fMRI tarda aproximadamente 15 s ( Garrett y Maddock, 2001 ), los segmentos S y E no fueron contiguos y estuvieron separados por un mínimo de 30 s de R. El contenido de los segmentos eróticos incluía cuatro tipos de actividades sexuales: coito anal, coito con la mujer en posición superior, felación y coito con el hombre en posición superior. De las ocho actividades sexuales diferentes representadas en la película, estas cuatro actividades se asociaron con los niveles más altos de tumescencia peneana en una muestra de 36 hombres ( Koukounas y Over, 1997 ). Finalmente, para controlar los posibles efectos de anticipación, no se informó a los sujetos sobre el orden de los segmentos.

El experimento fue controlado por una computadora Macintosh usando PsyScope (1) para iniciar el escáner y la grabadora de videocasete (VCR) y registrar las respuestas de los sujetos desde la caja de botones. La videograbadora (Panasonic Pro AG-6300, Secaucus, Nueva Jersey, EE. UU.) Recibió una señal para el inicio de la secuencia de video y se colocó en modo de pausa. Luego, el VCR comenzó con un retardo mínimo (estimado en ∼50 ms) cuando se recibió el disparador lógico transistor-transistor. Esta precisión en la sincronización aseguró la facilidad en el análisis y la interpretación de los datos. El sujeto vio los videos en una pantalla de retroproyección montada en la bobina de la cabeza a través de un espejo.

La turgencia del pene se controló con un dispositivo compatible con resonancia magnética especialmente construido basado en un manguito de presión arterial del tamaño de un recién nacido (WA Baum Co., Copiague, NY, EE. UU.) Colocado en el pene con un condón. La manguera de inflado se extendió y se conectó a una T, con un brazo de la T conectado a un transductor de presión arterial de línea arterial (4285-05, Abbott Laboratories, Chicago, IL, EE. UU.) Y el otro conectado a través de una válvula a la perilla de inflado. . El manguito se infló a 50 mm Hg con el sujeto en decúbito supino sobre la mesa fuera del imán. Luego se cerró la válvula y se desconectó y quitó el bulbo de inflado (ya que su manómetro contenía piezas magnéticas). El transductor se conectó a un amplificador de bioinstrumentación estándar (ETH ‐ 250, CB Sciences Inc, Dover NH, EE. UU.). La señal analógica se registró mediante un registrador de datos de muestreo a 40 Hz (MacLab, AD Instruments, Inc, Castle Hill, NSW, Australia). El registrador de datos registró simultáneamente la respiración y la frecuencia cardíaca utilizando el fuelle del escáner y el oxímetro de pulso colocados en el abdomen del sujeto y el dedo medio de la mano izquierda, respectivamente. El registrador de datos se activó mediante un pulso del escáner para garantizar la sincronización entre los registros de datos fisiológicos y fMRI.

De adquisición de datos

Los datos de fMRI se adquirieron en un imán GE Signa de 3 T utilizando una secuencia de pulsos espirales de eco de gradiente ponderada en T2* ( Glover y Lai, 1998 ) y una bobina de cabeza elíptica de jaula de pájaro de cuadratura "cúpula" construida a medida. El movimiento de la cabeza se minimizó utilizando una barra de mordida que se formó con la impresión dental del sujeto y se corrigió aún más ( Friston et al ., 1995a ) utilizando el paquete de software de mapeo paramétrico estadístico (versión de software de 1999) (SPM99) (Departamento de Neurología Cognitiva de Wellcome, University College, Londres, Reino Unido). Las exploraciones de fMRI se obtuvieron a partir de 25 cortes axiales utilizando parámetros de TR (tiempo de relajación) = 3000 ms, TE (tiempo de eco) = 30 ms, ángulo de giro = 80°, disparo único, resolución en el plano = 3.75 mm y grosor = 5 mm. Se adquirió un eco de espín rápido ponderado en AT2 en el mismo plano que las exploraciones funcionales con parámetros de TR = 4000 ms, TE = 68 ms, longitud del tren de ecos = 12 y NEX (número de excitaciones) = 1. Estos datos estructurales se registraron conjuntamente con el volumen fMRI medio corregido por movimiento y se normalizaron espacialmente a la plantilla cerebral del Instituto Neurológico de Montreal (MNI) (vóxeles de 2 × 2 × 2 mm) utilizando una transformación afín de 9 parámetros en SPM99 ( Friston et al ., 1995a ) y se suavizaron espacialmente utilizando un núcleo gaussiano con FWHM (ancho completo a media altura) = 5 mm.

Análisis de datos

Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el enfoque del modelo lineal general disponible en SPM99 ( Friston et al ., 1995b ) . Se realizaron dos tipos de análisis: (i) análisis de bloques tradicionales ( n = 14) utilizando contrastes entre los videoclips sexualmente excitantes y no excitantes; y (ii) un análisis de regresión utilizando la turgencia del pene dentro de la sesión de escaneo como covariable de interés ( n = 11; no se obtuvieron datos de turgencia del pene para tres sujetos, una vez debido a un mal funcionamiento y, en dos casos, muy probablemente debido a una mala colocación del dispositivo por parte del sujeto o un deslizamiento durante el escaneo).

Para el análisis de bloques, el período de corte del filtro de paso alto de SPM99 se estableció en los valores predeterminados para los protocolos de la sesión 1 y la sesión 2, que fueron 246 y 360 s, respectivamente, mientras que para el análisis de regresión del pene, el período de corte predeterminado fue de 512 s. Para ambos análisis, los datos del video 1 y el video 2 se agruparon, y el filtrado de paso bajo de la serie temporal se logró mediante la convolución con la estimación de la función de respuesta hemodinámica incorporada de SPM99. Para ambos tipos de análisis, se calcularon imágenes de contraste para cada sujeto. Estas imágenes se utilizaron posteriormente en un análisis de efectos aleatorios ( Holmes y Friston, 1998 ), con el número de grados de libertad (GL) igual al número de sujetos menos 1 (es decir GL = 13 para el análisis de bloques y GL = 10 para el análisis de regresión de turgencia). Las correcciones para comparaciones de vóxeles múltiples se realizaron utilizando el método de tamaño de clúster de Friston et al . (1994 ). Para controlar las comparaciones múltiples, pero también considerar las activaciones en regiones más pequeñas del cerebro, se utilizaron dos criterios estadísticos para informar las activaciones. El primer criterio, que era apropiado para identificar los grupos de activación más grandes, utilizó una corrección de comparación múltiple de todo el cerebro en P < 0.05. El segundo criterio, que era menos estricto y se utilizó para identificar estructuras con expectativa previa de activación (incluidos el hipotálamo, el giro cingulado anterior, el putamen y la ínsula/claustro) utilizó un valor P no corregido de 0.001 y una corrección de volumen pequeño en P < 0.05. Para estas correcciones de volumen pequeño, se utilizaron cajas de las siguientes dimensiones (en mm) para calcular los umbrales Z para un valor P corregido de 0.05: (i) hipotálamo: 10 × 12 × 10 (bilateral);, (ii) giro cingulado anterior: 17 × 20 × 20 (bilateral); (iii) putamen: 15 × 40 × 20 (cada lado); y (iv) ínsula/claustro 15 × 40 × 20 (cada lado). Las coordenadas MNI se transformaron al sistema de coordenadas del atlas estereotáxico de Talairach y Tournoux ( Talairach y Tournoux, 1988 ) utilizando las siguientes transformaciones (Matthew Brett, http://www.mrc‐cbu.cam.ac.uk/Imaging/mnispace.html ). Para las coordenadas MNI superiores a la línea comisura anterior-comisura posterior (AC-PC) (es decir, coordenada z ≥0):

x ′ = 0.9900 x

y ′ = 0.9688 y + 0.0460 z

z ′ = –0.0485 y + 0.9189 z

donde x , y , z se refieren a las coordenadas MNI y x ′, y ′, z ′ se refieren a las coordenadas de Talairach. Para las coordenadas MNI por debajo de la línea AC–PC (es decir, z < 0), las transformaciones fueron:

x ′ = 0.9900 x

y ′ = 0.9688 y + 0.0420 z

z ′ = –0.0485 y + 0.8390 z

Resultados

Datos de comportamiento

Las pulsaciones de botones y las medidas promedio de turgencia del pene para 11 sujetos se ilustran en la Figura 1 para el video 1 y en la Figura 2 para el video 2. Se puede observar que las pulsaciones de botones que indican excitación sexual subjetiva (Botón A en las figuras), así como las respuestas de erección percibidas (Botón B), están estrechamente relacionadas con la fase ascendente de la respuesta de turgencia medida, mientras que las pulsaciones de botones que indican pérdida de erección (Botón C) aparecen en la fase descendente, o durante los segmentos de video de deportes o relajación.

Figura 1. Turgencia peneana promedio y número de pulsaciones de botones para 11 sujetos en el vídeo 1. Se pulsó el botón A para indicar interés sexual, el botón B para indicar el inicio de la erección y el botón C para indicar la pérdida de interés. El inicio y la duración de las tres condiciones de vídeo (erótica, deportiva y de relajación [R]) se indican debajo del gráfico de turgencia.

Figura 2. Turgencia peneana promedio y pulsaciones de botones para 11 sujetos en el video 2. Las respuestas a los botones A, B y C fueron como se describen en la Figura 1.

Las medidas de frecuencia cardíaca, respiración y turgencia promediadas entre los sujetos se ilustran en la Fig. 3. Las correlaciones de Pearson producto-momento calculadas sobre las formas de onda promediadas para estas tres medidas dieron los siguientes resultados para el video 1: (i) turgencia/respiración: r = 0.295, (ii) frecuencia cardíaca/respiración: r = 0.023, (iii) turgencia/turgencia: r = –0.176. Para el video 2, las correlaciones fueron: (i) turgencia/respiración: r = 0.455, (ii) respiración/respiración: r = 0.1, (iii) turgencia/turgencia: r = 0.177. Para probar la significancia estadística de estas correlaciones, el valor r entre dos medidas se calculó para cada sujeto y se convirtió a una puntuación Z utilizando la transformación r a Z de Fisher. Posteriormente, se realizó una prueba t de una muestra con un valor por sujeto para comprobar si la media de esas puntuaciones era significativamente diferente de cero. Este análisis reveló que la correlación entre turgencia y respiración fue significativa tanto para el vídeo 1 ( P < 0.035) como para el vídeo 2 ( P < 0.013), y ninguna otra correlación fue significativa.

Figura 3. Mediciones de frecuencia cardíaca, frecuencia respiratoria y turgencia del pene para los videos 1 y 2, promediadas entre 11 sujetos. El inicio y la duración de las tres condiciones de video diferentes [erótica, deportiva y de relajación (R)] se indican debajo del registro de turgencia.

Activaciones cerebrales

Análisis de bloques

Debido a que los segmentos de video deportivo estaban separados en el tiempo de los segmentos eróticos en mayor medida que los segmentos de relajación (véanse las figuras 1 y 2 ) y se correspondían más estrechamente con los segmentos eróticos en cuanto a la duración de los segmentos, los análisis de bloques se centraron en el contraste entre los segmentos eróticos y deportivos. Se observaron muy pocas activaciones en este análisis. El video erótico provocó una mayor activación que los segmentos deportivos únicamente en las áreas visuales. El video deportivo provocó una mayor activación en relación con el video erótico en el cerebelo y en la porción posterior del giro temporal medio derecho.

Análisis de regresión de la turgidez del pene.

En contraste con los resultados obtenidos para el análisis de bloques, se revelaron fuertes activaciones cuando se utilizó la turgencia del pene como regresor. Los focos de activación revelados por este análisis se enumeran en la Tabla 1 , mientras que la Figura 4 ilustra los principales focos de activación superpuestos a las imágenes anatómicas promedio ponderadas en T2 y normalizadas estereotáxicamente. Como se observa en las Figuras 4A y 4B, la región de activación más grande y significativa fue la región subinsular/insular derecha, incluyendo el claustro. La Figura 5 ilustra la estrecha correspondencia entre la evolución temporal promedio de la turgencia del pene en todos los sujetos y la evolución temporal de la activación cerebral obtenida de esta región durante el video 1.

Fig. 4 Activaciones cerebrales correlacionadas con la turgencia obtenidas de un análisis de efectos aleatorios de 11 sujetos. La escala de color rojo-amarillo indica regiones que exhiben correlaciones significativas con medidas conductuales de turgencia peneana. Estos mapas de color se han superpuesto al volumen cerebral promedio ponderado en T2 y normalizado estereotáxicamente. ( A ) Reconstrucción de superficie SPM99 que representa proyecciones de activaciones en el lado derecho del cerebro. ( B ) Sección axial que representa la mayor activación cerebral observada en este experimento en la ínsula y el claustro derechos. ( C ) Sección axial que ilustra la activación en el núcleo caudado/putamen izquierdo y los giros temporal medio/occipital medio derechos (BA 37/19). ( D ) Sección axial que representa la activación del giro cingulado. ( E ) Sección coronal que ilustra la activación en el hipotálamo derecho.

Fig. 5 Concordancia de las fluctuaciones temporales observadas para la turgencia del pene y la activación cerebral de la corteza insular derecha/claustro. La forma de onda de activación cerebral se obtuvo extrayendo de cada sujeto los datos de la serie temporal promedio de los vóxeles dentro de un radio de 5 mm de la coordenada x = 41.6, y = 5.7, z = –2, donde se encontró la activación máxima del claustro/ínsula, utilizando la función de volumen de interés de SPM99. La forma de onda resultante para cada sujeto, así como las mediciones de turgencia del pene de ese sujeto, se filtraron con un filtro paso bajo de Butterworth con una frecuencia de corte de 0.008 y luego se promediaron entre los sujetos.

Tabla 1  

Turgidez - activaciones correlacionadas: correlaciones positivas

Hemisferio x y z SPM {Z} N Vox Estructuras cerebrales
Izquierda -21.8 13.8 4.8 4.64 274 Putamen
Izquierda -28.0 10.0 2.0 4.51   Putamen
Izquierda -20.0 24.0 6.0 4.33   Con la cola
Izquierda -7.9 29.5 7.7 4.75 134 GC, BA 24
Izquierda -19.8 44.8 1.4 4.50 77 GC, BA 32
Izquierda -33.7 4.8 18.2 3.95 52 Hormiga insula / claustrum
Izquierda -21.8 21.0 -7.8 4.04 21 Putamen
Derecha 41.6 5.7 -2.0 4.81 1494 Insula
Derecha 34.0 10.0 -4.0 4.13   Claustrum, putamen
Derecha 28.0 -10.0 18.0 4.13   Claustrum / insula
Derecha 38.0 -10.0 -4.0 4.12   Claustrum / insula
Derecha 26.0 -20.0 18.0 4.06   Claustrum
Derecha 40.0 -8.0 -12.0 4.04   Insula
Derecha 4.0 30.8 33.5 4.65 435 GC, BA 32
Derecha 12.0 20.0 28.0 4.58   GC, BA 32
Derecha 16.0 34.0 40.0 4.31   GFm, BA 8
Derecha 0.0 18.0 32.0 4.25   GC, BA 32
Derecha 41.6 5.8 38.4 4.03 168 GPrC, BA 6
Derecha 52.0 -4.0 24.0 3.98   GPrC, BA 4
Derecha 45.5 -65.6 8.8 4.54 133 GTm / GOm, BA 37/19
Derecha 5.9 -6.4 -11.5 3.72 43 hipotálamo

Activaciones cerebrales que se correlacionaron significativamente de forma positiva con las mediciones de turgencia del pene tomadas durante la sesión de escaneo de fMRI, según un análisis de efectos aleatorios de 11 sujetos. No se observaron correlaciones negativas significativas. Las activaciones en negrita se observaron utilizando un valor P corregido de todo el cerebro < 0.05. Las activaciones restantes se observaron utilizando un umbral P no corregido de 0.001 y una corrección de volumen pequeño para P < 0.05. El sistema de coordenadas del atlas estereotáxico de Talairach y Tournoux se utilizó para expresar las coordenadas x , y y z . Las abreviaturas para las regiones cerebrales también se derivaron de este atlas. Ant = anterior; GC = giro cingulado; GFm = giro frontal medio; GOm = giro occipital medio; GPrC = giro precentral; GTm = giro temporal medio; N Vox = Número de vóxeles en el clúster (si está en blanco, la coordenada es un máximo o mínimo local para la primera coordenada por encima de ella que contiene un valor para N Vox); SPM{ Z } = valor máximo de puntuación Z del mapa paramétrico estadístico para el clúster; Sup = superior.

En la figura 4 también se ilustran activaciones adicionales de gran magnitud que superan el criterio de corrección de comparaciones múltiples más estricto. Estas incluyen las circunvoluciones occipital media y temporal media derechas (figuras 4 A y C). Cabe destacar que también se observó una activación ligeramente menor cerca de la misma ubicación en el lado izquierdo, con coordenadas x , y , z de –45.5, –67.7 y 5.2 en la Tabla 1 ; núcleo caudado y putamen izquierdos (figura 4 C), bilateralmente en la circunvolución cingulada (figura 4 D) y en las regiones sensoriomotora y premotora derechas (observadas como las tenues activaciones rojas superiores a la activación de la ínsula/claustro en la figura 4 A).

De las activaciones menores observadas utilizando el criterio menos estricto (pero aún con P < 0.001), una de particular relevancia para este informe se observó en el hipotálamo derecho, como se ilustra en la sección coronal (Fig. 4 E). Otros focos pequeños enumerados en la Tabla 1 se observaron principalmente en el lado izquierdo. Estos incluyen las regiones prefrontales mediales anteriores (con una pequeña activación en el giro frontal inferior), la ínsula/claustro anterior, el cuneus y el putamen.

Discusión

Nuestros dos objetivos fueron: (i) desarrollar un paradigma experimental que incluya una medida objetiva de la tumescencia y los estímulos visuales eróticos, así como segmentos de control neutros y visualmente estimulantes que utilizan la tecnología fMRI para evaluar la activación regional del cerebro durante la excitación sexual; y (ii) usar la resolución superior de fMRI para identificar qué regiones del cerebro exhiben cambios en la activación que se correlacionan con los cambios fisiológicos en la excitación sexual en hombres heterosexuales jóvenes y sanos.

Con respecto al objetivo (i), exigir que los sujetos estuvieran inmóviles dentro de un espacio cerrado y magnetizado no presentaba un impedimento significativo para examinar los fenómenos de interés. Los protocolos experimentales operaron según lo planeado, y los sujetos informaron de manera confiable el interés sexual y la erección durante los segmentos eróticos, pero no durante los dos segmentos de comparación. Además, el dispositivo de monitoreo de erección diseñado para este estudio demostró ser adecuado en el entorno fMRI con evidencia sustancial de la ingurgitación de los sujetos durante las secuencias eróticas, no ingurgitación durante los segmentos de control y una correlación extremadamente alta entre el momento en que los sujetos autoinformaron la erección y cambios de mercurio en el dispositivo de monitoreo. Por lo tanto, nuestro estudio establece la viabilidad de fMRI para estudiar la activación cerebral y la excitación sexual objetiva.

Con respecto al objetivo (ii), nuestros hallazgos pueden resumirse de la siguiente manera. En primer lugar, la evidencia de una activación cerebral única asociada con los estímulos y la respuesta sexuales fue más fuerte en los análisis correlacionados con la turgencia; los análisis de bloques revelaron pocas diferencias significativas. En segundo lugar, las principales áreas de activación asociadas con la tumescencia fueron: (i) la ínsula derecha / región subinsular, incluido el claustrum; (ii) hipotálamo; (iii) núcleo caudado; (iv) putamen; (v) área de Brodmann (BA) BA 24 y BA 32; y (vi) BA 37/19.

La gran y significativa activación en la región insular/subinsular derecha (incluido el claustro) es sorprendentemente similar a los hallazgos reportados en estudios PET de excitación sexual masculina ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ). Si bien la ínsula se ha relacionado con funciones motoras, vestibulares y del lenguaje ( Augustine, 1985 ), también se encuentra muy cerca de la corteza somatosensorial secundaria, y tanto proyecta hacia como recibe proyecciones de esta última ( Augustine, 1996 ). La evidencia de varios estudios sugiere que la ínsula está involucrada en el procesamiento sensorial visceral, incluidos estudios del gusto ( Scott et al ., 1991 ; Smith-Swintosky et al ., 1991 ) y la estimulación esofágica a través de la distensión de un balón ( Aziz et al ., 1995 ). Además, la evidencia que incluye un aumento del flujo sanguíneo cerebral regional (FSCr) en la ínsula tras la estimulación vibrotáctil ( Burton et al ., 1993 ) ha llevado a la conclusión de que la ínsula funciona como un área de procesamiento somatosensorial (para una revisión, véase Augustine, 1996 ). Por lo tanto, la activación observada en la ínsula en el presente estudio podría reflejar el procesamiento somatosensorial y el reconocimiento de la erección.

Además, evidencia adicional sugiere la participación de la ínsula/claustro derecha en la transferencia de información intermodal. En un estudio PET que investigó la base neuroanatómica regional de la transferencia de información sensorial entre diferentes modalidades (es decir, táctil y visual), hombres jóvenes adultos fueron expuestos a condiciones táctiles-táctiles, visuales-visuales y táctiles-visuales, además de una condición de control utilizando elipsoides ( Hadjikhani y Roland, 1998 ). De acuerdo con hallazgos anteriores ( Horster et al ., 1989 ; Ettlinger y Wilson, 1990 ), los resultados revelaron que la región de la ínsula-claustro derecha estaba involucrada de manera única en la correspondencia intermodal, es decir, en tareas que requerían que los sujetos identificaran visualmente objetos que habían sido percibidos al tocar. Por lo tanto, nuestros hallazgos y los de otros ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ) sobre la activación del claustro/subinsular durante la excitación mientras se ven videos eróticos pueden reflejar una transferencia intermodal de información visual a estimulación táctil imaginada. Otra evidencia consistente con esta hipótesis proviene de datos recopilados de pacientes con lesión cerebral traumática con excitación sexual disminuida que indican que el deterioro está asociado con dificultades para formar y manipular imágenes sexualmente excitantes ( Crowe y Ponsford, 1999 ) y de individuos con lesiones del claustro que demostraron potenciales evocados somatosensoriales anormales ( Morys et al ., 1988 ).

Otras áreas activadas durante la tumescencia fueron el hipotálamo y en los ganglios basales, el cuerpo estriado (es decir, el núcleo caudado y el putamen). Un gran número de estudios en animales han relacionado el hipotálamo con la respuesta sexual. La evidencia incluye estudios que demuestran que las lesiones en el área preóptica medial afectan el comportamiento copulatorio masculino en todas las especies estudiadas (para una revisión, véase Meisel y Sachs, 1994 ) y que la estimulación eléctrica del núcleo paraventricular del hipotálamo se asocia con la erección en ratas ( Chen et al ., 1997 ; McKenna et al ., 1997 ). En estudios en humanos, se ha demostrado que la secreción hipofisaria de oxitocina del núcleo paraventricular aumenta durante la excitación sexual en hombres y mujeres ( Carmichael et al ., 1987 , 1994 ).

Además, la dopamina se proyecta tanto al hipotálamo como al cuerpo estriado desde el área incertohipotalámica y la sustancia negra, respectivamente. Existe evidencia sustancial de que la dopamina facilita el comportamiento sexual masculino. Por ejemplo, se ha demostrado que los agonistas de la dopamina, como la apomorfina, inducen la erección en hombres con función eréctil normal y alterada ( Lal et al ., 1989 ), mientras que los antipsicóticos que disminuyen la actividad dopaminérgica se asocian con disfunción eréctil ( Marder y Meibach, 1994 ; Aizenberg et al ., 1995 ). Otro agonista de la dopamina, la L-dopa, un medicamento para la enfermedad de Parkinson que se asocia con reducciones de dopamina del 80-90% en el cuerpo estriado, ha demostrado producir erección en hombres ( Hyppa et al ., 1970 ; Bowers et al ., 1971 ; O'Brien et al ., 1971 ). Si bien existen varios sistemas dopaminérgicos en el sistema nervioso central, estudios en animales han vinculado tanto el sistema dopaminérgico nigroestriatal como el incertohipotalámico con el comportamiento sexual ( Hull et al ., 1986 ; Eaton et al ., 1991 ).

La activación en la corteza cingulada anterior, específicamente BA 24 y BA 32, también se asoció con la tumescencia. Se sabe que la corteza cingulada anterior está vinculada a los procesos atencionales. Más específicamente, Devinsky y colegas ( Devinsky et al ., 1995 ) sugirieron que BA 24 y BA 32 pueden guiar la respuesta a nuevos estímulos ambientales. Se han reportado anomalías en la función de la corteza cingulada anterior en pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo ( Rauch et al ., 1994 ), autismo ( Ohnishi et al ., 2000 ) y trastornos del espectro autista ( Haznedar et al ., 2000 ), todos los cuales se caracterizan por comportamiento repetitivo y dificultades para cambiar la atención. Sin embargo, las contribuciones de la corteza cingulada anterior a la respuesta sexual también pueden ser más directas. Las áreas BA 24 y BA 32 participan en la modulación de las funciones autonómicas y endocrinas, incluyendo la secreción gonadal y suprarrenal ( Devinsky et al ., 1995 ). Se ha demostrado que la estimulación eléctrica del área BA 24 produce erección en monos ( Robinson y Mishkin, 1968 ).

También se observó activación durante la erección en los giros temporal medio y occipital medio derechos (BA 37/19). Numerosas evidencias sugieren que el procesamiento visual es una función principal en esta área. En un estudio PET centrado en estímulos de palabras y rostros nuevos y familiares, se informó una activación significativa del hemisferio derecho en las áreas 37 y 19 en las condiciones de rostros nuevos y familiares, pero no en ninguna de las condiciones de palabras ( Kim et al ., 1999 ). Otros datos sugieren que BA 37/19 puede estar específicamente involucrada en el procesamiento de estímulos visuales nuevos. En una investigación de fMRI que comparó la percepción y la memoria de rostros usando un rostro repetido, rostros nuevos no repetidos, rostros desordenados sin sentido y una pantalla en blanco, las áreas 37 y 19 se activaron significativamente durante la condición de rostro nuevo pero no durante las condiciones de comparación ( Clark et al ., 1998 ). De manera similar al procesamiento de rostros, es probable que el enfoque visual de nuestros participantes haya implicado una abstracción de características considerable.

A diferencia de estudios recientes de PET sobre excitación sexual ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ), los análisis de bloques de los datos revelaron relativamente pocas activaciones. Las diferencias en el diseño experimental pueden explicar esta discrepancia. Primero, en comparación con nuestra investigación, los estudios posteriores incorporaron una separación temporal sustancialmente más larga entre las condiciones eróticas y no eróticas (es decir, 15 min frente a 30-60 s). Segundo, la condición de comparación deportiva en nuestro estudio puede haber sido un control más efectivo en comparación con las condiciones de humor en los estudios de PET. Aunque hubo algunas áreas de superposición, en general encontramos regiones de activación sustancialmente diferentes en comparación con el único estudio de fMRI publicado sobre excitación masculina ( Park et al ., 2001 ). Esto puede atribuirse a la ausencia de medición objetiva de la tumescencia en el estudio de Park y colegas ( Park et al ., 2001 ), así como a la ausencia de segmentos visuales no neutros (por ejemplo, deportes) para controlar la excitación general.

Cabe señalar que estudios de neuroimagen del control respiratorio han revelado activaciones insulares, hipotalámicas y paralímbicas en estudios de humanos sometidos a inducción de disnea ( Brannan et al ., 2001 ; Liotti et al ., 2001 ; Parsons et al ., 2001 ). Las modestas pero significativas correlaciones que observamos entre la turgencia y la respiración (0.295 para el vídeo 1, 0.45 para el vídeo 2) introducen la posibilidad de que algunas de las relaciones observadas entre la activación cerebral y la respuesta sexual en nuestro estudio puedan estar relacionadas con la respiración. Sin embargo, dada la complejidad de las funciones cerebrales asociadas con la respuesta sexual y la naturaleza correlacional de los datos, no podemos afirmar con certeza qué activaciones son primaria o específicamente sexuales y cuáles se relacionan con otras funciones autonómicas.

Aunque no podemos sacar conclusiones causales con respecto a las relaciones cerebro-comportamiento, las regiones de activación sí proporcionan hipótesis acerca de qué regiones del cerebro, si están dañadas, podrían producir cambios en la función sexual. Otros estudios sobre pacientes con daño cerebral que informen sobre tales cambios pueden arrojar luz adicional sobre los roles precisos de las regiones activadas en la excitación sexual. Además, la contribución potencial de las influencias hormonales (por ejemplo, la testosterona) como mediadores de la respuesta sexual estaba más allá del alcance del presente estudio, pero también podría contribuir significativamente a las activaciones.

El presente estudio investigó específicamente los correlatos neuronales de la excitación sexual en hombres jóvenes sanos. Resulta de gran interés para futuros estudios cómo podrían cambiar estas activaciones en función de la edad y cómo podrían diferir las activaciones cerebrales entre hombres y mujeres. Con respecto a estas diferencias, un estudio reciente de resonancia magnética funcional (RMf) de 1.5 T realizado en seis mujeres reportó sitios de activación en áreas del tálamo, la amígdala, la corteza temporal anterior, el giro fusiforme, el giro frontal inferior y las regiones temporales posteriores ( Maravilla et al ., 2000 ). Estas activaciones no se superponen con las amplias activaciones de la ínsula/subinsular, el cíngulo y los ganglios basales observadas en el presente estudio. Se necesitarán estudios adicionales para determinar si estas discrepancias reflejan diferencias de género o de paradigma en la activación cerebral relacionada con la excitación sexual.

Agradecimiento

Este estudio fue apoyado por una subvención de TAP Holdings, Inc.

Referencias

  1. ↵
    Aizenberg D, Zemishlany Z, Dorfman-Etrog P, Weizman A. Disfunción sexual en pacientes esquizofrénicos masculinos. J Clin Psychiatry 1995; 56: 137 – 41.
  2. ↵
    Agustín JR. El lóbulo insular en primates incluidos los humanos. Neurol Res 1985; 7: 2 – 10.
  3. ↵
    Agustín JR. Circuito y aspectos funcionales del lóbulo insular en primates, incluidos los humanos. [Revisión]. Brain Res Rev 1996; 22: 229 – 44.
  4. ↵
    Aziz Q, Furlong PL, Barlow J, Hobson A, Alani S, Bancewicz J, et al. Mapeo topográfico de los potenciales corticales evocados por la distensión del esófago proximal y distal humano. Electroencefalograma Clin Neurophysiol 1995; 96: 219 – 28.
  5. ↵
    Belliveau JW, Kennedy DN, McKinstry RC, Buchbinder BR, Weisskoff RM, Cohen MS, y otros. Mapeo funcional de la corteza visual humana mediante imágenes de resonancia magnética. Ciencia 1991; 254: 716 – 9.
  6. ↵
    Bentler PM. Evaluación del comportamiento heterosexual. I. Los machos. Behav Res Ther 1968; 6: 21 – 5.
  7. ↵
    Bowers MB, Van Woert M, Davis L. Comportamiento sexual durante el tratamiento con L-dopa para el parkinsonismo. Soy J Psychiatry 1971; 127: 1691 – 3.
  8. ↵
    Brannan S, Liotti M, Egan G, Sombra R, Madden L, Robillard R, et al. Neuroimagen de activaciones y desactivaciones cerebrales asociadas a hipercapnia y hambre de aire. Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 2029 – 34.
  9. ↵
    Burton H, Videen A, Raichle ME. Focos activados por vibración táctil en la corteza insular y parietal-opercular estudiados con tomografía por emisión de positrones: mapeo de la segunda área somatosensorial en humanos. Somatosens Mot Res 1993; 10: 297 – 308.
  10. ↵
    Carmichael MS, Humbert R, Dixen J, Palmisano G, Greenleaf W, Davidson JM. La oxitocina plasmática aumenta en la respuesta sexual humana. J Clin Endocrinol Metab 1987; 64: 27 – 31.
  11. ↵
    Carmichael MS, Warburton VL, Dixen J, Davidson JM. Relaciones entre las respuestas cardiovasculares, musculares y de oxitocina durante la actividad sexual humana. Arch Sex Behav 1994; 23: 59 – 79.
  12. ↵
    Chen KK, Chan SH, Chang LS, Chan JY. Participación del núcleo paraventricular del hipotálamo en la regulación central de la erección del pene en la rata. J Urol 1997; 158: 238 – 44.
  13. ↵
    Clark VP, Maisog JM, Haxby JV. Estudio de RMF de la percepción facial y la memoria mediante secuencias de estímulo aleatorias. J Neurofisiol 1998; 79: 3257 – 65.
  14. ↵
    Crowe SF, Ponsford J. El papel de las imágenes en los trastornos de la excitación sexual en el individuo con lesión cerebral traumática masculina. Brain Inj 1999; 13: 347 – 54.
  15. ↵
    Derogatis LR. SCL ‐ 90 ‐ R: administración, puntaje y manual de procedimientos, vol. 2. Towson (MD): Investigación Psicométrica Clínica; 1983.
  16. ↵
    Devinsky O, Morrell MJ, Vogt BA. Contribuciones del córtex cingulado anterior al comportamiento. [Revisión]. Cerebro 1995; 118: 279 – 306.
  17. ↵
    Eaton RC, Markowski VP, Lumley LA, Thompson JT, Moses J, Hull EM. Los receptores D2 en el núcleo paraventricular regulan las respuestas genitales y la cópula en ratas macho. Pharmacol Biochem Behav 1991; 39: 177 – 81.
  18. ↵
    Engel SA, Rumelhart DE, Wandell BA, Lee AT, Glover GH, Chichilnisky EJ, et al. RMf de la corteza visual humana. Naturaleza 1994; 369: 525.
  19. ↵
    Ettlinger G, Wilson WA. Rendimiento intermodal: procesos de comportamiento, consideraciones filogenéticas y mecanismos neuronales. [Revisión]. Behav Brain Res 1990; 40: 169 – 92.
  20. ↵
    Primer MB, Spitzer RL, Gibbons M, Williams JB. La entrevista clínica estructurada para los trastornos del eje 1 del DSM ‐ IV. Nueva York: Instituto Psiquiátrico del Estado de Nueva York, Departamento de Investigación Biométrica; 1996.
  21. ↵
    Friston KJ, Worsley KJ, Frackowiak RSJ, Mazziotta JC, Evans AC. Evaluar la importancia de las activaciones focales utilizando su extensión espacial. Hum Brain Mapp 1994; 1: 210 – 20.
  22. ↵
    Friston KJ, Ashburner J, Frith CD, Poline JB, Heather JD, Frackowiak RSJ. Registro espacial y normalización de imágenes. Hum Brain Mapp 1995a; 3: 165 – 89.
  23. Friston KJ, Holmes AP, Worsley KJ, Poline JB, Frith CD, Frackowiak RSJ. Mapas paramétricos estadísticos en imágenes funcionales: un enfoque lineal general. Hum Brain Mapp 1995b; 2: 189 – 210.
  24. ↵
    Glover y Lai. FMRI espiral auto-navegada: intercalado vs single-shot. Mag Reson Med 1998; 39: 361 – 8.
  25. ↵
    Garrett AS, Maddock RJ. Curso en el tiempo de la respuesta emocional subjetiva a imágenes aversivas: relevancia para los estudios fMRI. Psychiatry Res 2001; 108: 39 – 48.
  26. ↵
    Hadjikhani N, Roland PE. Transferencia de información intermodal entre las representaciones táctiles y visuales en el cerebro humano: un estudio tomográfico de emisión de positrones. J Neurosci 1998; 18: 1072 – 84.
  27. ↵
    Haznedar MM, Buchsbaum MS, Wei T-C, Hof PR, Cartwright C, Bienstock CA, et al. Circuito límbico en pacientes con trastornos del espectro autista estudiados con tomografía por emisión de positrones y resonancia magnética. Soy J Psychiatry 2000; 157: 1994 – 2001.
  28. ↵
    Holmes AP, Friston KJ. Generalizabilidad, efectos aleatorios e inferencia poblacional. Neuroimagen 1998; 7 (4 Pt 2): S754.
  29. ↵
    Hoon EF, Joon PW, Wincze JP. Un inventario para la medición de la excitación sexual femenina: la EFS. Arch Sex Behav 1976; 5: 269 – 74.
  30. ↵
    Horster W, Rivers A, Schuster B, Ettlinger G, Skreczek W, Hesse W. Las estructuras neuronales involucradas en el reconocimiento intermodal y el rendimiento de la discriminación táctil: una investigación utilizando 2 ‐ DG. Behav Brain Res 1989; 333: 209 – 27.
  31. ↵
    Casco EM, Bitran D, Pehek EA, Warner RK, Banda LC, Holmes GM. Control dopaminérgico del comportamiento sexual masculino en ratas: efectos de un agonista infundido intracerebralmente. Brain Res 1986; 370: 73 – 81.
  32. ↵
    Hyppa M, Rinne UK, Sonninen V. El efecto activador del tratamiento con l-dopa en las funciones sexuales y su experiencia experimental. Acta Neurol Scand 1970; 46 Suplemento 43: 223.
  33. ↵
    Jack CR, Thompson RM, Butts RK, Sharbrough FW, Kelly PJ, Hanson DP, y otros. Corteza motora sensorial: correlación del mapeo prequirúrgico con RM funcional y mapeo cortical invasivo. Radiología 1994; 190: 85 – 92.
  34. ↵
    Kim SG, Ashe J, Hendrich K, Ellermann JM, Merkle H, Ugurbil K, et al. Imágenes de resonancia magnética funcional de la corteza motora: asimetría hemisférica y dureza. Ciencia 1993; 261: 615 – 7.
  35. ↵
    Kim JJ, Andreasen NC, O'Leary DS, Wiser AK, Ponto LL, Watkins GL, et al. Comparación directa de los sustratos neurales de la memoria de reconocimiento de palabras y caras. Cerebro 1999; 122: 1069 – 83.
  36. ↵
    Koukounas E, Over R. La excitación sexual masculina provocada por el cine y la fantasía combinada en el contenido. Aust J Psychol 1997; 49: 1 – 5.
  37. ↵
    Lal S, Tesfaye Y, Thavundayil JX, Thompson TR, Kiely ME, Nair NP, et al. Apomorfina: estudios clínicos sobre la impotencia eréctil y el bostezo. Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry 1989; 13: 329 – 39.
  38. ↵
    Liotti M, Brannan S, Egan G, Shade R, Madden L, Abplanalp B, et al. Respuestas del cerebro asociadas con la conciencia de falta de aliento (hambre de aire). Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 2035 – 40.
  39. ↵
    Lue TF. Disfuncion erectil. [Revisión]. Nuevo Engl J Med 2000; 342: 1802 – 13.
  40. ↵
    Maravilla KR, Deliganis AV, Heiman J, Fisher D, Carter W, Weisskoff R, et al. Evaluación de la resonancia magnética funcional de la respuesta de excitación sexual femenina normal: sitios de activación cerebral correlacionados con medidas subjetivas y objetivas de la excitación. Proc Int Soc Magn Reson Med 2000; 8: 918.
  41. ↵
    Marder SR, Meibach RC. Risperidona en el tratamiento de esquizofrenia. Soy J Psychiatry 1994; 151: 825 – 835.
  42. ↵
    McKenna K. El cerebro es el órgano maestro en la función sexual: control del sistema nervioso central de la función sexual masculina y femenina. [Revisión]. Int J Impot Res 1999; Suplemento 11 1: S48 – 55.
  43. ↵
    McKenna KE, Giuliano, F, Rampin O, Bernabe J. La estimulación eléctrica del núcleo paraventricular (PVN) induce la erección del pene y la eyaculación en la rata [resumen]. Soc Neurosci Abstr 1997; 23: 1520.
  44. ↵
    Meisel RL, Sachs BD. La fisiología del comportamiento sexual masculino. En: Knobil E, editores de Neill JD. La fisiología de la reproducción, vol. 2. 2nd ed. Nueva York: Raven Press; 1994. pag. 3 – 105.
  45. ↵
    Morys J, Sloniewski P, Narkiewicz O. Potenciales evocados somatosensoriales después de lesiones del claustro. Acta Physiol Pol 1988; 39: 475 – 83.
  46. ↵
    Moseley ME, Glover GH. RM funcional: capacidades y limitaciones. [Revisión]. Neuroimagen Clin N Am 1995: 5: 161 – 91.
  47. ↵
    O'Brien CP, DiGiacomo JN, Fahn S, Schwarz GA. Efectos mentales de la levodopa en altas dosis. Arch Gen Psychiatry 1971; 24: 61 – 4.
  48. ↵
    Ohnishi T, Matsuda H, Hashimoto T, Kunihiro T, Nishikawa M, Uema T, et al. Flujo sanguíneo cerebral regional anormal en el autismo infantil. Cerebro 2000; 123: 1838 – 44.
  49. ↵
    Parque K, Seo JJ, Kang HK, Ryu SB, Kim HJ, Jeong GW. Un nuevo potencial de IRM funcional dependiente del nivel de oxigenación (BOLD) para evaluar los centros cerebrales de la erección del pene. Int J Impot Res 2001; 13: 73 – 81.
  50. ↵
    Parsons LM, Egan G, Liotti M, Brannan S, Denton D, Shade R, et al. Pruebas de neuroimagen que implican al cerebelo en la experiencia de hipercapnia y hambre de aire. Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 2041 – 6.
  51. ↵
    Rauch SL, Jenike MA, Alpert NM, Baer L, Breiter HCR, Savage CR, et al. Flujo sanguíneo cerebral regional medido durante la provocación de los síntomas en un trastorno obsesivo-compulsivo que usa dióxido de carbono marcado con 15 con oxígeno y tomografía por emisión de positrones. Arch Gen Psychiatry 1994; 51: 62 – 70.
  52. ↵
    Redoute J, Stoleru S, Gregoire MC, Costes N, Cinotti L, Lavenne F, et al. Procesamiento cerebral de estímulos sexuales visuales en varones humanos. Hum Brain Mapp 2000; 11: 162 – 77.
  53. ↵
    Robinson BW, Mishkin M. Respuestas alimentarias a la estimulación del cerebro anterior en monos. Exp Brain Res 1968; 4: 330 – 66.
  54. ↵
    Rosen RC, Riley A, Wagner G, Osterloh IH, Kirkpatrick J, Mishra A. El Índice Internacional de Función Eréctil (IIEF): una escala multidimensional para la evaluación de la disfunción eréctil. Urología 1997; 49: 822 – 30.
  55. ↵
    Scott TR, Plata ‐ Salaman CR, Smith VL, Giza BK. Codificación neural gustativa en la corteza del mono: intensidad del estímulo. J Neurofisiol 1991; 65: 76 – 86.
  56. ↵
    Smith-Swintosky VL, Plata-Salaman CR, Scott TR. Codificación neural gustativa en la corteza del mono: calidad del estímulo. J Neurofisiol 1991; 66: 1156 – 65.
  57. ↵
    Stoleru S, Gregoire MC, Gerard D, Decety J, Lafarge E, Cinotti L, et al. Correlaciones neuroanatómicas de la excitación sexual evocada visualmente en hombres humanos. Arch Sex Behav 1999; 28: 1 – 21.
  58. ↵
    Talairach J, Tournoux P. Co-planar estereotáxico atlas del cerebro humano. Stuttgart: Thieme; 1988.

Ver Resumen

La gran y significativa activación en la región insular/subinsular derecha (incluido el claustro) es sorprendentemente similar a los hallazgos reportados en estudios PET de excitación sexual masculina ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ). Si bien la ínsula se ha relacionado con funciones motoras, vestibulares y del lenguaje ( Augustine, 1985 ), también se encuentra muy cerca de la corteza somatosensorial secundaria, y tanto proyecta hacia como recibe proyecciones de esta última ( Augustine, 1996 ). La evidencia de varios estudios sugiere que la ínsula está involucrada en el procesamiento sensorial visceral, incluidos estudios del gusto ( Scott et al ., 1991 ; Smith-Swintosky et al ., 1991 ) y la estimulación esofágica a través de la distensión de un balón ( Aziz et al ., 1995 ). Además, la evidencia que incluye un aumento del flujo sanguíneo cerebral regional (FSCr) en la ínsula tras la estimulación vibrotáctil ( Burton et al ., 1993 ) ha llevado a la conclusión de que la ínsula funciona como un área de procesamiento somatosensorial (para una revisión, véase Augustine, 1996 ). Por lo tanto, la activación observada en la ínsula en el presente estudio podría reflejar el procesamiento somatosensorial y el reconocimiento de la erección.

Además, evidencia adicional sugiere la participación de la ínsula/claustro derecha en la transferencia de información intermodal. En un estudio PET que investigó la base neuroanatómica regional de la transferencia de información sensorial entre diferentes modalidades (es decir, táctil y visual), hombres jóvenes adultos fueron expuestos a condiciones táctiles-táctiles, visuales-visuales y táctiles-visuales, además de una condición de control utilizando elipsoides ( Hadjikhani y Roland, 1998 ). De acuerdo con hallazgos anteriores ( Horster et al ., 1989 ; Ettlinger y Wilson, 1990 ), los resultados revelaron que la región de la ínsula-claustro derecha estaba involucrada de manera única en la correspondencia intermodal, es decir, en tareas que requerían que los sujetos identificaran visualmente objetos que habían sido percibidos al tocar. Por lo tanto, nuestros hallazgos y los de otros ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ) sobre la activación del claustro/subinsular durante la excitación mientras se ven videos eróticos pueden reflejar una transferencia intermodal de información visual a estimulación táctil imaginada. Otra evidencia consistente con esta hipótesis proviene de datos recopilados de pacientes con lesión cerebral traumática con excitación sexual disminuida que indican que el deterioro está asociado con dificultades para formar y manipular imágenes sexualmente excitantes ( Crowe y Ponsford, 1999 ) y de individuos con lesiones del claustro que demostraron potenciales evocados somatosensoriales anormales ( Morys et al ., 1988 ).

Otras áreas activadas durante la tumescencia fueron el hipotálamo y en los ganglios basales, el cuerpo estriado (es decir, el núcleo caudado y el putamen). Un gran número de estudios en animales han relacionado el hipotálamo con la respuesta sexual. La evidencia incluye estudios que demuestran que las lesiones en el área preóptica medial afectan el comportamiento copulatorio masculino en todas las especies estudiadas (para una revisión, véase Meisel y Sachs, 1994 ) y que la estimulación eléctrica del núcleo paraventricular del hipotálamo se asocia con la erección en ratas ( Chen et al ., 1997 ; McKenna et al ., 1997 ). En estudios en humanos, se ha demostrado que la secreción hipofisaria de oxitocina del núcleo paraventricular aumenta durante la excitación sexual en hombres y mujeres ( Carmichael et al ., 1987 , 1994 ).

Además, la dopamina se proyecta tanto al hipotálamo como al cuerpo estriado desde el área incertohipotalámica y la sustancia negra, respectivamente. Existe evidencia sustancial de que la dopamina facilita el comportamiento sexual masculino. Por ejemplo, se ha demostrado que los agonistas de la dopamina, como la apomorfina, inducen la erección en hombres con función eréctil normal y alterada ( Lal et al ., 1989 ), mientras que los antipsicóticos que disminuyen la actividad dopaminérgica se asocian con disfunción eréctil ( Marder y Meibach, 1994 ; Aizenberg et al ., 1995 ). Otro agonista de la dopamina, la L-dopa, un medicamento para la enfermedad de Parkinson que se asocia con reducciones de dopamina del 80-90% en el cuerpo estriado, ha demostrado producir erección en hombres ( Hyppa et al ., 1970 ; Bowers et al ., 1971 ; O'Brien et al ., 1971 ). Si bien existen varios sistemas dopaminérgicos en el sistema nervioso central, estudios en animales han vinculado tanto el sistema dopaminérgico nigroestriatal como el incertohipotalámico con el comportamiento sexual ( Hull et al ., 1986 ; Eaton et al ., 1991 ).

La activación en la corteza cingulada anterior, específicamente BA 24 y BA 32, también se asoció con la tumescencia. Se sabe que la corteza cingulada anterior está vinculada a los procesos atencionales. Más específicamente, Devinsky y colegas ( Devinsky et al ., 1995 ) sugirieron que BA 24 y BA 32 pueden guiar la respuesta a nuevos estímulos ambientales. Se han reportado anomalías en la función de la corteza cingulada anterior en pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo ( Rauch et al ., 1994 ), autismo ( Ohnishi et al ., 2000 ) y trastornos del espectro autista ( Haznedar et al ., 2000 ), todos los cuales se caracterizan por comportamiento repetitivo y dificultades para cambiar la atención. Sin embargo, las contribuciones de la corteza cingulada anterior a la respuesta sexual también pueden ser más directas. Las áreas BA 24 y BA 32 participan en la modulación de las funciones autonómicas y endocrinas, incluyendo la secreción gonadal y suprarrenal ( Devinsky et al ., 1995 ). Se ha demostrado que la estimulación eléctrica del área BA 24 produce erección en monos ( Robinson y Mishkin, 1968 ).

También se observó activación durante la erección en los giros temporal medio y occipital medio derechos (BA 37/19). Numerosas evidencias sugieren que el procesamiento visual es una función principal en esta área. En un estudio PET centrado en estímulos de palabras y rostros nuevos y familiares, se informó una activación significativa del hemisferio derecho en las áreas 37 y 19 en las condiciones de rostros nuevos y familiares, pero no en ninguna de las condiciones de palabras ( Kim et al ., 1999 ). Otros datos sugieren que BA 37/19 puede estar específicamente involucrada en el procesamiento de estímulos visuales nuevos. En una investigación de fMRI que comparó la percepción y la memoria de rostros usando un rostro repetido, rostros nuevos no repetidos, rostros desordenados sin sentido y una pantalla en blanco, las áreas 37 y 19 se activaron significativamente durante la condición de rostro nuevo pero no durante las condiciones de comparación ( Clark et al ., 1998 ). De manera similar al procesamiento de rostros, es probable que el enfoque visual de nuestros participantes haya implicado una abstracción de características considerable.

A diferencia de estudios recientes de PET sobre excitación sexual ( Stoleru et al ., 1999 ; Redoute et al ., 2000 ), los análisis de bloques de los datos revelaron relativamente pocas activaciones. Las diferencias en el diseño experimental pueden explicar esta discrepancia. Primero, en comparación con nuestra investigación, los estudios posteriores incorporaron una separación temporal sustancialmente más larga entre las condiciones eróticas y no eróticas (es decir, 15 min frente a 30-60 s). Segundo, la condición de comparación deportiva en nuestro estudio puede haber sido un control más efectivo en comparación con las condiciones de humor en los estudios de PET. Aunque hubo algunas áreas de superposición, en general encontramos regiones de activación sustancialmente diferentes en comparación con el único estudio de fMRI publicado sobre excitación masculina ( Park et al ., 2001 ). Esto puede atribuirse a la ausencia de medición objetiva de la tumescencia en el estudio de Park y colegas ( Park et al ., 2001 ), así como a la ausencia de segmentos visuales no neutros (por ejemplo, deportes) para controlar la excitación general.

Cabe señalar que estudios de neuroimagen del control respiratorio han revelado activaciones insulares, hipotalámicas y paralímbicas en estudios de humanos sometidos a inducción de disnea ( Brannan et al ., 2001 ; Liotti et al ., 2001 ; Parsons et al ., 2001 ). Las modestas pero significativas correlaciones que observamos entre la turgencia y la respiración (0.295 para el vídeo 1, 0.45 para el vídeo 2) introducen la posibilidad de que algunas de las relaciones observadas entre la activación cerebral y la respuesta sexual en nuestro estudio puedan estar relacionadas con la respiración. Sin embargo, dada la complejidad de las funciones cerebrales asociadas con la respuesta sexual y la naturaleza correlacional de los datos, no podemos afirmar con certeza qué activaciones son primaria o específicamente sexuales y cuáles se relacionan con otras funciones autonómicas.

Aunque no podemos sacar conclusiones causales con respecto a las relaciones cerebro-comportamiento, las regiones de activación sí proporcionan hipótesis acerca de qué regiones del cerebro, si están dañadas, podrían producir cambios en la función sexual. Otros estudios sobre pacientes con daño cerebral que informen sobre tales cambios pueden arrojar luz adicional sobre los roles precisos de las regiones activadas en la excitación sexual. Además, la contribución potencial de las influencias hormonales (por ejemplo, la testosterona) como mediadores de la respuesta sexual estaba más allá del alcance del presente estudio, pero también podría contribuir significativamente a las activaciones.

El presente estudio investigó específicamente los correlatos neuronales de la excitación sexual en hombres jóvenes sanos. Resulta de gran interés para futuros estudios cómo podrían cambiar estas activaciones en función de la edad y cómo podrían diferir las activaciones cerebrales entre hombres y mujeres. Con respecto a estas diferencias, un estudio reciente de resonancia magnética funcional (RMf) de 1.5 T realizado en seis mujeres reportó sitios de activación en áreas del tálamo, la amígdala, la corteza temporal anterior, el giro fusiforme, el giro frontal inferior y las regiones temporales posteriores ( Maravilla et al ., 2000 ). Estas activaciones no se superponen con las amplias activaciones de la ínsula/subinsular, el cíngulo y los ganglios basales observadas en el presente estudio. Se necesitarán estudios adicionales para determinar si estas discrepancias reflejan diferencias de género o de paradigma en la activación cerebral relacionada con la excitación sexual.

Agradecimiento

Este estudio fue apoyado por una subvención de TAP Holdings, Inc.

Referencias

  1. ↵
    Aizenberg D, Zemishlany Z, Dorfman-Etrog P, Weizman A. Disfunción sexual en pacientes esquizofrénicos masculinos. J Clin Psychiatry 1995; 56: 137 – 41.
  2. ↵
    Agustín JR. El lóbulo insular en primates incluidos los humanos. Neurol Res 1985; 7: 2 – 10.
  3. ↵
    Agustín JR. Circuito y aspectos funcionales del lóbulo insular en primates, incluidos los humanos. [Revisión]. Brain Res Rev 1996; 22: 229 – 44.
  4. ↵
    Aziz Q, Furlong PL, Barlow J, Hobson A, Alani S, Bancewicz J, et al. Mapeo topográfico de los potenciales corticales evocados por la distensión del esófago proximal y distal humano. Electroencefalograma Clin Neurophysiol 1995; 96: 219 – 28.
  5. ↵
    Belliveau JW, Kennedy DN, McKinstry RC, Buchbinder BR, Weisskoff RM, Cohen MS, y otros. Mapeo funcional de la corteza visual humana mediante imágenes de resonancia magnética. Ciencia 1991; 254: 716 – 9.
  6. ↵
    Bentler PM. Evaluación del comportamiento heterosexual. I. Los machos. Behav Res Ther 1968; 6: 21 – 5.
  7. ↵
    Bowers MB, Van Woert M, Davis L. Comportamiento sexual durante el tratamiento con L-dopa para el parkinsonismo. Soy J Psychiatry 1971; 127: 1691 – 3.
  8. ↵
    Brannan S, Liotti M, Egan G, Sombra R, Madden L, Robillard R, et al. Neuroimagen de activaciones y desactivaciones cerebrales asociadas a hipercapnia y hambre de aire. Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 2029 – 34.
  9. ↵
    Burton H, Videen A, Raichle ME. Focos activados por vibración táctil en la corteza insular y parietal-opercular estudiados con tomografía por emisión de positrones: mapeo de la segunda área somatosensorial en humanos. Somatosens Mot Res 1993; 10: 297 – 308.
  10. ↵
    Carmichael MS, Humbert R, Dixen J, Palmisano G, Greenleaf W, Davidson JM. La oxitocina plasmática aumenta en la respuesta sexual humana. J Clin Endocrinol Metab 1987; 64: 27 – 31.
  11. ↵
    Carmichael MS, Warburton VL, Dixen J, Davidson JM. Relaciones entre las respuestas cardiovasculares, musculares y de oxitocina durante la actividad sexual humana. Arch Sex Behav 1994; 23: 59 – 79.
  12. ↵
    Chen KK, Chan SH, Chang LS, Chan JY. Participación del núcleo paraventricular del hipotálamo en la regulación central de la erección del pene en la rata. J Urol 1997; 158: 238 – 44.
  13. ↵
    Clark VP, Maisog JM, Haxby JV. Estudio de RMF de la percepción facial y la memoria mediante secuencias de estímulo aleatorias. J Neurofisiol 1998; 79: 3257 – 65.
  14. ↵
    Crowe SF, Ponsford J. El papel de las imágenes en los trastornos de la excitación sexual en el individuo con lesión cerebral traumática masculina. Brain Inj 1999; 13: 347 – 54.
  15. ↵
    Derogatis LR. SCL ‐ 90 ‐ R: administración, puntaje y manual de procedimientos, vol. 2. Towson (MD): Investigación Psicométrica Clínica; 1983.
  16. ↵
    Devinsky O, Morrell MJ, Vogt BA. Contribuciones del córtex cingulado anterior al comportamiento. [Revisión]. Cerebro 1995; 118: 279 – 306.
  17. ↵
    Eaton RC, Markowski VP, Lumley LA, Thompson JT, Moses J, Hull EM. Los receptores D2 en el núcleo paraventricular regulan las respuestas genitales y la cópula en ratas macho. Pharmacol Biochem Behav 1991; 39: 177 – 81.
  18. ↵
    Engel SA, Rumelhart DE, Wandell BA, Lee AT, Glover GH, Chichilnisky EJ, et al. RMf de la corteza visual humana. Naturaleza 1994; 369: 525.
  19. ↵
    Ettlinger G, Wilson WA. Rendimiento intermodal: procesos de comportamiento, consideraciones filogenéticas y mecanismos neuronales. [Revisión]. Behav Brain Res 1990; 40: 169 – 92.
  20. ↵
    Primer MB, Spitzer RL, Gibbons M, Williams JB. La entrevista clínica estructurada para los trastornos del eje 1 del DSM ‐ IV. Nueva York: Instituto Psiquiátrico del Estado de Nueva York, Departamento de Investigación Biométrica; 1996.
  21. ↵
    Friston KJ, Worsley KJ, Frackowiak RSJ, Mazziotta JC, Evans AC. Evaluar la importancia de las activaciones focales utilizando su extensión espacial. Hum Brain Mapp 1994; 1: 210 – 20.
  22. ↵
    Friston KJ, Ashburner J, Frith CD, Poline JB, Heather JD, Frackowiak RSJ. Registro espacial y normalización de imágenes. Hum Brain Mapp 1995a; 3: 165 – 89.
  23. Friston KJ, Holmes AP, Worsley KJ, Poline JB, Frith CD, Frackowiak RSJ. Mapas paramétricos estadísticos en imágenes funcionales: un enfoque lineal general. Hum Brain Mapp 1995b; 2: 189 – 210.
  24. ↵
    Glover y Lai. FMRI espiral auto-navegada: intercalado vs single-shot. Mag Reson Med 1998; 39: 361 – 8.
  25. ↵
    Garrett AS, Maddock RJ. Curso en el tiempo de la respuesta emocional subjetiva a imágenes aversivas: relevancia para los estudios fMRI. Psychiatry Res 2001; 108: 39 – 48.
  26. ↵
    Hadjikhani N, Roland PE. Transferencia de información intermodal entre las representaciones táctiles y visuales en el cerebro humano: un estudio tomográfico de emisión de positrones. J Neurosci 1998; 18: 1072 – 84.
  27. ↵
    Haznedar MM, Buchsbaum MS, Wei T-C, Hof PR, Cartwright C, Bienstock CA, et al. Circuito límbico en pacientes con trastornos del espectro autista estudiados con tomografía por emisión de positrones y resonancia magnética. Soy J Psychiatry 2000; 157: 1994 – 2001.
  28. ↵
    Holmes AP, Friston KJ. Generalizabilidad, efectos aleatorios e inferencia poblacional. Neuroimagen 1998; 7 (4 Pt 2): S754.
  29. ↵
    Hoon EF, Joon PW, Wincze JP. Un inventario para la medición de la excitación sexual femenina: la EFS. Arch Sex Behav 1976; 5: 269 – 74.
  30. ↵
    Horster W, Rivers A, Schuster B, Ettlinger G, Skreczek W, Hesse W. Las estructuras neuronales involucradas en el reconocimiento intermodal y el rendimiento de la discriminación táctil: una investigación utilizando 2 ‐ DG. Behav Brain Res 1989; 333: 209 – 27.
  31. ↵
    Casco EM, Bitran D, Pehek EA, Warner RK, Banda LC, Holmes GM. Control dopaminérgico del comportamiento sexual masculino en ratas: efectos de un agonista infundido intracerebralmente. Brain Res 1986; 370: 73 – 81.
  32. ↵
    Hyppa M, Rinne UK, Sonninen V. El efecto activador del tratamiento con l-dopa en las funciones sexuales y su experiencia experimental. Acta Neurol Scand 1970; 46 Suplemento 43: 223.
  33. ↵
    Jack CR, Thompson RM, Butts RK, Sharbrough FW, Kelly PJ, Hanson DP, y otros. Corteza motora sensorial: correlación del mapeo prequirúrgico con RM funcional y mapeo cortical invasivo. Radiología 1994; 190: 85 – 92.
  34. ↵
    Kim SG, Ashe J, Hendrich K, Ellermann JM, Merkle H, Ugurbil K, et al. Imágenes de resonancia magnética funcional de la corteza motora: asimetría hemisférica y dureza. Ciencia 1993; 261: 615 – 7.
  35. ↵
    Kim JJ, Andreasen NC, O'Leary DS, Wiser AK, Ponto LL, Watkins GL, et al. Comparación directa de los sustratos neurales de la memoria de reconocimiento de palabras y caras. Cerebro 1999; 122: 1069 – 83.
  36. ↵
    Koukounas E, Over R. La excitación sexual masculina provocada por el cine y la fantasía combinada en el contenido. Aust J Psychol 1997; 49: 1 – 5.
  37. ↵
    Lal S, Tesfaye Y, Thavundayil JX, Thompson TR, Kiely ME, Nair NP, et al. Apomorfina: estudios clínicos sobre la impotencia eréctil y el bostezo. Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry 1989; 13: 329 – 39.
  38. ↵
    Liotti M, Brannan S, Egan G, Shade R, Madden L, Abplanalp B, et al. Respuestas del cerebro asociadas con la conciencia de falta de aliento (hambre de aire). Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 2035 – 40.
  39. ↵
    Lue TF. Disfuncion erectil. [Revisión]. Nuevo Engl J Med 2000; 342: 1802 – 13.
  40. ↵
    Maravilla KR, Deliganis AV, Heiman J, Fisher D, Carter W, Weisskoff R, et al. Evaluación de la resonancia magnética funcional de la respuesta de excitación sexual femenina normal: sitios de activación cerebral correlacionados con medidas subjetivas y objetivas de la excitación. Proc Int Soc Magn Reson Med 2000; 8: 918.
  41. ↵
    Marder SR, Meibach RC. Risperidona en el tratamiento de esquizofrenia. Soy J Psychiatry 1994; 151: 825 – 835.
  42. ↵
    McKenna K. El cerebro es el órgano maestro en la función sexual: control del sistema nervioso central de la función sexual masculina y femenina. [Revisión]. Int J Impot Res 1999; Suplemento 11 1: S48 – 55.
  43. ↵
    McKenna KE, Giuliano, F, Rampin O, Bernabe J. La estimulación eléctrica del núcleo paraventricular (PVN) induce la erección del pene y la eyaculación en la rata [resumen]. Soc Neurosci Abstr 1997; 23: 1520.
  44. ↵
    Meisel RL, Sachs BD. La fisiología del comportamiento sexual masculino. En: Knobil E, editores de Neill JD. La fisiología de la reproducción, vol. 2. 2nd ed. Nueva York: Raven Press; 1994. pag. 3 – 105.
  45. ↵
    Morys J, Sloniewski P, Narkiewicz O. Potenciales evocados somatosensoriales después de lesiones del claustro. Acta Physiol Pol 1988; 39: 475 – 83.
  46. ↵
    Moseley ME, Glover GH. RM funcional: capacidades y limitaciones. [Revisión]. Neuroimagen Clin N Am 1995: 5: 161 – 91.
  47. ↵
    O'Brien CP, DiGiacomo JN, Fahn S, Schwarz GA. Efectos mentales de la levodopa en altas dosis. Arch Gen Psychiatry 1971; 24: 61 – 4.
  48. ↵
    Ohnishi T, Matsuda H, Hashimoto T, Kunihiro T, Nishikawa M, Uema T, et al. Flujo sanguíneo cerebral regional anormal en el autismo infantil. Cerebro 2000; 123: 1838 – 44.
  49. ↵
    Parque K, Seo JJ, Kang HK, Ryu SB, Kim HJ, Jeong GW. Un nuevo potencial de IRM funcional dependiente del nivel de oxigenación (BOLD) para evaluar los centros cerebrales de la erección del pene. Int J Impot Res 2001; 13: 73 – 81.
  50. ↵
    Parsons LM, Egan G, Liotti M, Brannan S, Denton D, Shade R, et al. Pruebas de neuroimagen que implican al cerebelo en la experiencia de hipercapnia y hambre de aire. Proc Natl Acad Sci USA 2001; 98: 2041 – 6.
  51. ↵
    Rauch SL, Jenike MA, Alpert NM, Baer L, Breiter HCR, Savage CR, et al. Flujo sanguíneo cerebral regional medido durante la provocación de los síntomas en un trastorno obsesivo-compulsivo que usa dióxido de carbono marcado con 15 con oxígeno y tomografía por emisión de positrones. Arch Gen Psychiatry 1994; 51: 62 – 70.
  52. ↵
    Redoute J, Stoleru S, Gregoire MC, Costes N, Cinotti L, Lavenne F, et al. Procesamiento cerebral de estímulos sexuales visuales en varones humanos. Hum Brain Mapp 2000; 11: 162 – 77.
  53. ↵
    Robinson BW, Mishkin M. Respuestas alimentarias a la estimulación del cerebro anterior en monos. Exp Brain Res 1968; 4: 330 – 66.
  54. ↵
    Rosen RC, Riley A, Wagner G, Osterloh IH, Kirkpatrick J, Mishra A. El Índice Internacional de Función Eréctil (IIEF): una escala multidimensional para la evaluación de la disfunción eréctil. Urología 1997; 49: 822 – 30.
  55. ↵
    Scott TR, Plata ‐ Salaman CR, Smith VL, Giza BK. Codificación neural gustativa en la corteza del mono: intensidad del estímulo. J Neurofisiol 1991; 65: 76 – 86.
  56. ↵
    Smith-Swintosky VL, Plata-Salaman CR, Scott TR. Codificación neural gustativa en la corteza del mono: calidad del estímulo. J Neurofisiol 1991; 66: 1156 – 65.
  57. ↵
    Stoleru S, Gregoire MC, Gerard D, Decety J, Lafarge E, Cinotti L, et al. Correlaciones neuroanatómicas de la excitación sexual evocada visualmente en hombres humanos. Arch Sex Behav 1999; 28: 1 – 21.
  58. ↵
    Talairach J, Tournoux P. Co-planar estereotáxico atlas del cerebro humano. Stuttgart: Thieme; 1988.

Ver Resumen