Recompensa sexual en ratas macho: efectos de la experiencia sexual en las preferencias de lugar condicionadas asociadas con la eyaculación e intromisiones (2009)

Horm Behav. 2009 enero; 55(1): 93-97.

Publicado en línea 2008 Septiembre 12. doi  10.1016 / j.yhbeh.2008.08.012

PMCID: PMC2659494 NIHMSID: NIHMS93176

Christine M. Tenk,1,* Hilary wilson,3,* Qi Zhang,1 Kyle K. Pitchers,1,2 y Lique M. Coolen1,2

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Resumen

Varios modelos y estudios de comportamiento han proporcionado evidencia que sugiere que el comportamiento sexual de ratas macho tiene propiedades gratificantes y de refuerzo. Sin embargo, hay poca información sobre los valores gratificantes de los diferentes componentes del comportamiento sexual. Por lo tanto, este estudio utilizó un paradigma de preferencia de lugar condicionado (CPP) para determinar si la eyaculación y las intromisiones difieren en sus valores de incentivos gratificantes.

También abordamos si los valores de recompensa diferenciales dependían de la experiencia sexual previa. Los machos sexualmente ingenuos y experimentados recibieron un emparejamiento de intromisiones o eyaculación con una de las cámaras en el cuadro de CPP. Luego se midió la cantidad de tiempo pasado en cada cámara del aparato de CPP después del acondicionamiento.

Tanto los machos sexualmente ingenuos como los sexualmente experimentados formaron un CPP para la eyaculación, mientras que, solo los machos sexualmente ingenuos, y no experimentados sexualmente, formaron un CPP para intromisiones. Además, en los machos sexualmente ingenuos, los pares múltiples de eyaculación con la cámara designada resultaron en un CPP relativo a la cámara de control emparejado con la visualización de intromisiones.

Estos datos apoyan la hipótesis de que existe una jerarquía de comportamiento sexual gratificante, siendo la eyaculación el componente más gratificante, y que el valor de incentivo gratificante de otros componentes del comportamiento sexual depende de la experiencia sexual previa.

Palabras clave: Recompensa, preferencia de lugar condicionada, cópula, comportamiento sexual, aprendizaje asociativo.

Introducción

En los roedores machos, el comportamiento sexual es un comportamiento gratificante y de refuerzo, compuesto de varios elementos, que incluyen investigación anogenital, monturas, intromisiones y eyaculación. La eyaculación parece ser el componente más reforzante de la conducta sexual (Coolen et al., 2004; para revisión ver Pfaus y Phillips, 1991). Por ejemplo, a diferencia de los machos que solo se les permite intromitir o montar, pero no eyacular, los machos que pueden copular a la eyaculación desarrollaron velocidades de carrera más altas en los laberintos T (Kagan, 1955), pista con el brazo recto (López et al., 1955), o la escalada de obstáculos (Sheffield et al., 1951). Además, la eyaculación es esencial para la formación de preferencias copuladoras condicionadas. Es decir, la asociación de un olor novedoso con una hembra receptiva conduce a una preferencia por, así como a un comportamiento sexual facilitado hacia, una hembra con un olor similar en los machos permitida copular a la eyaculación, pero no en los machos permitidos mostrar intromisiones sin eyaculación (Kippin y Pfaus, 2001).

Los aspectos gratificantes de la cópula se han demostrado utilizando un paradigma de preferencia de lugar condicionado (CPP) (Pfaus y Phillips, 1991). El paradigma de CPP mide las respuestas de acercamiento a los estímulos ambientales que previamente se combinaron con eventos de refuerzo y se pueden utilizar para evaluar el valor de incentivo de estos eventos gratificantes y los estímulos relacionados con la recompensa (Carr et al., 1989). El aparato usado para demostrar CPP consiste típicamente en compartimentos distintivos que se emparejan diferencialmente con estímulos incondicionales: un lado está emparejado con la cópula a la eyaculación, mientras que el otro lado está emparejado con nada o una manipulación de control. De hecho, las ratas macho que pueden copular a la eyaculación forman una preferencia por el compartimiento emparejado con este comportamiento (Agmo y Berenfeld, 1990; Martínez y Paredes, 2001). Sin embargo, no se sabe si el desarrollo de CPP depende de la visualización de la eyaculación, o si la visualización de las intromisiones es suficiente. Nuestra hipótesis es que la eyaculación es más gratificante en comparación con otros elementos del comportamiento sexual, dado que los estudios anteriores muestran sus mayores propiedades de incentivo.

Por lo tanto, el conjunto actual de experimentos examinó si la eyaculación es más gratificante que la visualización de múltiples intromisiones utilizando el paradigma CPP. Además, se investigó la influencia de la experiencia sexual en el valor gratificante de las intromisiones o la eyaculación.

Materiales y métodos

Animales

Se obtuvieron ratas Sprague Dawley macho adultas (250 – 350g) de los laboratorios Harlan (Indianapolis, IN, EE. UU.) O Charles River (Senneville, QC, Canadá) y se alojaron individualmente en un ciclo de luz / oscuridad invertido de 12-hora (se apagan las luces 10 am ). Los alimentos y el agua estaban disponibles en todo momento, excepto durante las pruebas de comportamiento. Las hembras de estímulo fueron ovariectomizadas e implantadas con cápsulas de sililo subcutáneas 5% 17-β-estradiol benzoato (1.98 mm de diámetro interno, 0.5 cm de longitud, Dow Corning Corporation, MI, EE. UU.). La receptividad sexual se indujo mediante inyecciones subcutáneas de progesterona (500 μg en 0.1 ml de aceite de sésamo) aproximadamente cuatro horas antes de las sesiones de apareamiento. Todos los procedimientos fueron aprobados por el Comité de Cuidado y Uso de Animales de la Universidad de Cincinnati, Comité de Cuidado de Animales de la Universidad de Western Ontario, y se ajustaron a las pautas de los NIH y CCAC que involucran animales vertebrados en la investigación.

Aparato de preferencia de lugar condicionado.

El aparato de preferencia de lugar condicionado (CPP) (Med Associates, Vermont, EE. UU.) Consistía en dos cámaras de prueba (28 × 22 × 21 cm) separadas por un compartimento central (13 × 22 × 21 cm). Las cámaras se diferenciaron por señales visuales y táctiles. Una cámara de prueba tenía paredes blancas y pisos de rejilla metálica, mientras que la otra tenía paredes negras y pisos de barras paralelas. El compartimiento central consistía en paredes grises y un piso gris liso. Las puertas a ambos lados del compartimiento central separaban las cámaras, y podían levantarse para permitir que los animales se movieran libremente por todo el aparato, o bajarse para confinarlos en un área en particular.

Condicionamiento y pruebas de comportamiento.

Todas las pruebas se realizaron en la fase oscura (tres a seis horas después de apagar las luces). Las preferencias iniciales iniciales se determinaron el primer día del experimento mediante una prueba previa en la que a cada animal se le dio acceso libre a todas las cámaras del aparato de CPP durante minutos de 15. Los sujetos fueron grabados en video, y el tiempo transcurrido en cada cámara se analizó utilizando el Programa de macros a medida de Microscoft Excel. Se consideraba que un animal estaba presente en una cámara si todo el tronco del cuerpo del animal, incluidas las caderas, estaba ubicado en esa cámara. La cámara en la que el animal pasó menos tiempo (el lado inicialmente no preferido) se designó como lado apareado por sexo, y el otro lado (el lado inicialmente preferido) se designó como lado de control. El acondicionamiento se realizó los días dos y tres. Durante el día del acondicionamiento sexual, los animales se aparearon con una hembra receptiva en su jaula y luego se transfirieron de inmediato a la cámara de apareamiento sexual en el aparato de CPP por minutos de 30. Durante el día de acondicionamiento de control, los animales se tomaron directamente de la jaula de su casa y se colocaron en la cámara de control del aparato de CPP por minutos de 30. La mitad de los animales en cada experimento recibieron la pareja sexual el día dos y se colocaron en la cámara de control el día tres. Los animales restantes recibieron la pareja de control el día dos y la pareja de sexo el día tres. Después de este único ensayo de condicionamiento (que consta de los dos días de acondicionamiento), la preferencia de los animales por las cámaras se reevaluó mediante una prueba posterior en el último, cuarto día, que fue procesalmente idéntico a la prueba previa.

Diseño experimental

Se realizaron cuatro experimentos. El diseño de acondicionamiento y los números de grupo para cada experimento se representan en Tabla 1. En el primer experimento, los machos sexualmente ingenuos recibieron eyaculación (n = 10) o intromisiones (seis y ocho intromisiones sin eyaculación; n = 11) emparejados con la cámara inicialmente no preferida, mientras que no se emparejó el comportamiento sexual con la cámara inicialmente preferida. La visualización de la eyaculación se determinó en función del comportamiento motor característico que muestra el animal tras la eyaculación, así como la presencia de un tapón vaginal en la pareja femenina. Además, se agregó un grupo de control, compuesto por machos (n = 10) que fueron expuestos a las cámaras del aparato de CPP luego de manipulaciones de manipulación y control, pero sin apareamiento, y por lo tanto sirvieron como controles no estimulados. En el segundo experimento, se utilizaron machos sexualmente experimentados. Estos machos se aparearon con una eyaculación en cinco sesiones de apareamiento antes del acondicionamiento de CPP. Solo los hombres que mostraron eyaculación en tres de estas cinco sesiones se incluyeron en este experimento. Al igual que en el experimento 1, estos machos con experiencia sexual recibieron condicionamiento con eyaculación (n = 10) o intromisiones (seis-ocho intromisiones sin eyaculación; n = 10) emparejados con la cámara inicialmente no preferida, mientras que ningún comportamiento sexual se emparejó con el otro cámara. En el tercer experimento, los machos sexualmente ingenuos (n = 8) mostraron eyaculación emparejada con la cámara inicialmente no preferida e intromisiones (seis-ocho intromisiones sin eyaculación) emparejadas con la otra cámara (control). Finalmente, en el cuarto experimento, los machos que eran sexualmente ingenuos antes de este experimento (n = 10) mostraron eyaculación o intromisiones (seis-ocho intromisiones) emparejadas con las cámaras inicialmente no preferidas o de control, respectivamente, como en el experimento anterior. Sin embargo, en este experimento final, la fase de acondicionamiento se extendió a seis días de acondicionamiento, durante los cuales los machos recibieron pares alternativos de eyaculación o intromisiones (3 de cada par). La mitad de los machos recibió una pareja de eyaculación el primer día de acondicionamiento y la otra mitad recibió una pareja de intromisiones.

Tabla 1  

Diseño de acondicionamiento y números de grupo para cada uno de los cuatro experimentos de comportamiento sexual.

El análisis de datos

Los datos de las pruebas preliminares y posteriores a la prueba recopilados a partir de los experimentos de CPP sobre comportamiento sexual se expresaron como la puntuación de preferencia (el porcentaje de tiempo empleado en la cámara de emparejamiento sexual) y la puntuación de diferencia (el tiempo transcurrido en la cámara de emparejamiento sexual menos el tiempo dedicado en la no cámara emparejada por sexo). Se utilizaron pruebas t pareadas para analizar el significado de la puntuación de preferencia y la puntuación de diferencia entre la prueba previa y la posterior. Además, se utilizó una prueba de Correlación de Momento del Producto de Pearson para analizar una posible correlación entre el número de intromisiones y la puntuación de preferencia posterior y la puntuación de diferencia dentro de cada experimento. El criterio de significación se estableció en 0.05.

Resultados

Los resultados del primer experimento, mostraron que los machos sexualmente ingenuos adquieren una CPP significativa en la cámara emparejada con la eyaculación, como lo demuestra una comparación del tiempo pasado en las cámaras durante la prueba previa y posterior ( ). Tanto la puntuación de preferencia (p= 0.023) y la puntuación de la diferencia (p= 0.012) mostró un aumento significativo en el tiempo pasado en la cámara emparejada de eyaculación. Además, los hombres sexualmente ingenuos también adquirieron una CPP significativa en la cámara emparejada con la intromisión. Después del acondicionamiento, los machos ingenuos pasaron significativamente más tiempo en la cámara emparejada de intromisión que la cámara de control (p= Puntaje de preferencia 0.006; p= Puntaje de diferencia 0.005; ). Los machos de control no estimulados no formaron ninguna preferencia (Puntuación de preferencia: Previa a la prueba posterior a la prueba: 35.8% ± 2.9 frente a 38.3% ± 2.7, p = 0.47; Puntuación de diferencia: Previa a la prueba posterior a la prueba: 168.4 sec ± 34.4 versus 152.4 sec ± 33.3, p = 0.71).

Figura 1  

Un emparejamiento con pantalla de eyaculación (A, B) o intromisiones (C, D) indujo CPP en machos sexualmente ingenuos. (A, C) puntuación de preferencia, el porcentaje de tiempo empleado en la cámara pareada de eyaculación- (A) o intromisiones- (C). (B, D) puntaje de diferencia, tiempo ...

Los resultados del segundo experimento revelaron que los hombres que recibieron experiencia sexual antes de las pruebas de CPP también formaron un CPP a la cámara emparejada de eyaculación, como lo demuestra un aumento significativo en la puntuación de ambas preferencias (p<0.001) y puntuación de diferencia (p<0.001; ). Sin embargo, en contraste con los hallazgos en los hombres sexualmente ingenuos, los hombres con experiencia sexual no formaron un CPP a la cámara emparejada de intromisiones. Ni la puntuación de preferencia (p= 0.183) ni la puntuación de diferencia (p= 0.235) cambiado significativamente después del acondicionamiento ( ).

Figura 2  

Un emparejamiento con visualización de la eyaculación (A, C), pero no con intromisiones (C, D) indujo CPP en varones con experiencia sexual. (A, C) puntuación de preferencia, el porcentaje de tiempo empleado en la cámara pareada de eyaculación- (A) o intromisiones- (C). (B, D) diferencia ...

En el tercer y cuarto experimento, se probó la hipótesis de que la eyaculación es más gratificante en comparación con las intromisiones. Los resultados de estos estudios mostraron, primero, que los hombres que eran sexualmente ingenuos antes de las pruebas de CPP no formaron un CPP a la cámara emparejada de eyaculación en relación con la cámara emparejada de intromisiones después de solo un emparejamiento del comportamiento sexual respectivo con la cámara ( ). Nuestra hipótesis era que un solo par de eyaculación e intromisión no era suficiente para inducir una diferencia en la formación de CPP en animales sexualmente ingenuos. Por lo tanto, se realizó un cuarto experimento con un período de acondicionamiento prolongado que consta de tres de cada tipo de prueba de acondicionamiento. De hecho, después de tres emparejamientos de intromisión y eyaculación, los varones mostraron un aumento significativo en las puntuaciones de preferencia y diferencia (p<0.001 para puntuaciones de preferencia y diferencia; ) para la eyaculación emparejada en relación con la cámara emparejada de intromisión. Por lo tanto, con varios emparejamientos, la eyaculación indujo la formación de una CPP cuando se comparó con la visualización de intromisiones sin eyaculación.

Figura 3  

Un emparejamiento con la visualización de la eyaculación no indujo CPP en hombres sexualmente ingenuos cuando la cámara de control se emparejó con la visualización de intromisiones (A, B). En contraste, los varones que eran sexualmente ingenuos antes del inicio del condicionamiento adquirieron ...

En cada uno de los experimentos, cuando se realizaron emparejamientos con visualización de intromisiones, se permitió que los machos mostraran intromisiones 6-8, ya que esto coincide mucho con el número de intromisiones que normalmente preceden a la eyaculación (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 2003a). De hecho, muchos machos en los grupos emparejados con la eyaculación mostraron 8 o menos intromisiones antes de la eyaculación. Sin embargo, algunos machos en cada uno de los experimentos mostraron más de intromisiones 8 antes de la eyaculación. Por lo tanto, para descartar una correlación positiva entre el número de intromisiones y la formación de CPP, se realizó un análisis de correlación. Este análisis reveló que no hubo correlaciones en ninguno de los experimentos entre los números de intromisiones y la expresión de CPP.

Discusión

El estudio actual probó las hipótesis de que la eyaculación tiene un mayor valor gratificante en comparación con la visualización de intromisiones cuando se examina utilizando el paradigma de CPP y que la experiencia sexual influye en las propiedades gratificantes de las intromisiones. De hecho, se demostró que la eyaculación, pero no las intromisiones, resultó en la adquisición de CPP en animales con experiencia sexual. Además, los hombres sexualmente ingenuos adquirieron un CPP para un entorno de eyaculación emparejado en un entorno de intromisión emparejado. La experiencia sexual afectó el valor gratificante de las intromisiones (sin eyaculación), ya que solo se encontró que la visualización de la eyaculación era esencial para la CPP en hombres con experiencia sexual, ya que los hombres sexualmente ingenuos desarrollaron CPP luego de la intromisión y la eyaculación.

CPP es un paradigma bien establecido que se utiliza para estudiar las propiedades gratificantes del comportamiento sexual (Hughes et al., 1990; Mehrara y Baum, 1990; Miller y Baum, 1987). Dos variaciones en el procedimiento de CPP, CPP postcopulatoria y CPP copulatoria, difieren en si el apareamiento tiene lugar en la cámara de CPP o no (Pfaus et al., 2001). En el primer procedimiento, que se utilizó en el estudio actual, se permite que las ratas macho copulen en una arena separada y luego se transfieran inmediatamente a un compartimento distintivo del aparato de CPP. En el segundo procedimiento, se permite que la cópula a la eyaculación ocurra dentro de la propia cámara de CPP. Ambos procedimientos dan como resultado un CPP robusto y confiable. Sin embargo, el CPP postculatorio se utilizó en el presente estudio para eliminar una posible influencia de la anticipación de la recompensa sexual en la formación de CPP. Cuando las ratas macho están expuestas a señales ambientales asociadas con el comportamiento sexual anterior, el sistema mesolímbico se activa (Balfour et al., 2004) probablemente reflejando la anticipación en respuesta a las señales condicionadas. El uso de un paradigma de CPP copulatorio, por lo tanto, conducirá a influencias de la exposición a señales condicionadas asociadas con la experiencia sexual previa en la cámara de CPP. Por lo tanto, para aislar el papel de las intromisiones y la eyaculación en animales sexualmente ingenuos y experimentados en la formación de CPP, se utilizó el procedimiento postculatorio.

Otra variable en los experimentos de CPP es el número de pruebas de condicionamiento: O single (Straiko et al., 2007) o parejas múltiples (Garcia Horsman y Paredes, 2004; Hughes et al., 1990; Miller y Baum, 1987) resultan en CPP inducida por apareamiento. Dado que uno de los objetivos del presente estudio fue investigar la influencia de la experiencia sexual en la CPP inducida por el sexo, se utilizaron pares únicos para la mayoría de los experimentos con el fin de evitar alcanzar un límite máximo de la CPP inducida por el apareamiento. De hecho, nuestros resultados confirmaron estudios previos (Agmo y Berenfeld, 1990) que una simple reducción de la eyaculación a un entorno, es suficiente para la adquisición de CPP en hombres.

En los experimentos actuales, los machos sexualmente ingenuos adquirieron un CPP para un entorno emparejado de eyaculación sobre un entorno emparejado de intromisión, lo que indica que la eyaculación tiene un valor de recompensa mayor que la intromisión. Este resultado es consistente con estudios previos de aprendizaje / refuerzo en laberintos T (Kagan, 1955), pista con el brazo recto (López et al., 1955), o la escalada de obstáculos (Sheffield et al., 1951), que muestran que la eyaculación es más reforzada que las monturas o las intromisiones solas. Además, la eyaculación es esencial para la formación de preferencias copulatorias condicionadas (Kippin y Pfaus, 2001). Juntos, estos hallazgos apoyan la hipótesis presentada por Crawford et. Alabama. (1993) que "la fuerza del sexo como reforzador está directamente relacionada con la medida en que los sujetos completan la secuencia de conducta copulatoria".

En el presente experimento, la preferencia por el entorno asociado a la eyaculación sobre la cámara emparejada por intromisión requirió múltiples ensayos de acondicionamiento, y un solo emparejamiento no fue suficiente para inducir CPP. Una explicación es que en animales sexualmente ingenuos, una pareja de cada uno no es suficiente para diferenciar el valor gratificante de la eyaculación y la intromisión. Otra explicación puede ser que las propiedades gratificantes de las intromisiones se reducen con la experiencia sexual, en concordancia con el hallazgo de que la eyaculación es esencial para la CPP en machos con experiencia sexual, mientras que las intromisiones inducen la CPP en animales sexualmente ingenuos.

El hallazgo de que la eyaculación tiene propiedades más gratificantes que las intromisiones apoya la hipótesis de que existen vías neuronales separadas para el procesamiento de señales relacionadas con la eyaculación o la intromisión. En apoyo de esta hipótesis, varios estudios en ratas, hámsters y gerbos que utilizan Fos como marcador para la activación neural han demostrado la activación neural inducida específicamente por la eyaculación, pero no por monturas o intromisiones, en pequeñas subregiones de la amígdala medial, núcleo del lecho La estría terminal, el área preóptica y el tálamo intralaminar posterior (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 1997; Coolen et al., 2003a; Heeb y Yahr, 1996; Kollack-Walker y Newman, 1997). Recientemente probamos si estas áreas activadas por la eyaculación reciben entradas de la médula espinal lumbosacra, y demostramos que mediante el rastreo retrógrado y las hemisecciones, la subregión activada por la eyaculación del tálamo intralaminar posterior, es decir, el núcleo talámico subparafascicular medial (mSPFp) recibe una entrada única de un población de neuronas en la médula espinal lumbar (Coolen et al., 2003a; Coolen et al., 2003b; Ju et al., 1987; Truitt et al., 2003b). A su vez, estas células expresan Fos específicamente con eyaculación, pero no con montajes o intromisiones, en apoyo de su papel en el procesamiento de señales relacionadas con la eyaculación (Truitt et al., 2003a). Además, esta población de células que proyectan mSPFp lumbar están en la posición anatómica para recibir entradas sensoriales relacionadas con la eyaculación de órganos periféricos y expresan numerosos neuropéptidos, como la galanina, la colecistoquinina y la encefalina opioide (Coolen et al., 2003b; Ju et al., 1987; Nicholas et al., 1999). Actualmente, se desconoce si esta vía y los neurotransmisores internos contribuyen funcionalmente a los comportamientos inducidos por la eyaculación, como el CPP.

En resumen, los resultados actuales demuestran que la eyaculación es el componente más gratificante del comportamiento sexual masculino en ratas. Además, llegamos a la conclusión de que la experiencia sexual influye en las propiedades gratificantes de los componentes del comportamiento sexual, es decir, las intromisiones, ya que las intromisiones inducen la CPP en personas ingenuas, pero no en hombres con experiencia sexual.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue apoyada por subvenciones de los Institutos Nacionales de la Salud (R01 DA014591) y los Institutos Canadienses de Investigación en Salud a LMC.

Notas a pie de página

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