Recompensa sexual en ratas macho: efectos de la experiencia sexual en las preferencias de lugar condicionadas asociadas con la eyaculación e intromisiones (2009)

Horm Behav. Enero de 2009; 55 (1) : 93–97.

Publicado en línea el 12 de septiembre de 2008. doi: 10.1016/j.yhbeh.2008.08.012

PMCID: PMC2659494 NIHMSID: NIHMS93176

Christine M. Tenk , 1, * Hilary Wilson , 3, * Qi Zhang , 1 Kyle K. Lanzadores , 1, 2 y Lique M. Coolen 1, 2

La versión final editada de este artículo por la editorial está disponible en Horm Behav.

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Resumen

Diversos modelos y estudios conductuales han aportado evidencia que sugiere que el comportamiento sexual de las ratas macho posee propiedades gratificantes y reforzantes. Sin embargo, existe poca información sobre el valor gratificante de los diferentes componentes del comportamiento sexual. Por lo tanto, este estudio utilizó un paradigma de preferencia de lugar condicionada (PPC) para determinar si la eyaculación y la intromisión difieren en sus valores de incentivo gratificantes.

También abordamos si los valores de recompensa diferenciales dependían de la experiencia sexual previa. Los machos sexualmente ingenuos y experimentados recibieron un emparejamiento de intromisiones o eyaculación con una de las cámaras en el cuadro de CPP. Luego se midió la cantidad de tiempo pasado en cada cámara del aparato de CPP después del acondicionamiento.

Tanto los hombres sexualmente inexpertos como los sexualmente experimentados desarrollaron un CPP para la eyaculación, mientras que solo los hombres sexualmente inexpertos, y no los sexualmente experimentados, desarrollaron un CPP para las intromisiones. Además, en los hombres sexualmente inexpertos, los emparejamientos múltiples de eyaculación con la cámara designada dieron como resultado un CPP en relación con la cámara de control emparejada con la exhibición de intromisiones.

Estos datos apoyan la hipótesis de que existe una jerarquía de comportamiento sexual gratificante, siendo la eyaculación el componente más gratificante, y que el valor de incentivo gratificante de otros componentes del comportamiento sexual depende de la experiencia sexual previa.

Keywords: Recompensa, preferencia de lugar condicionada, cópula, comportamiento sexual, aprendizaje asociativo.

Introducción

En los roedores machos, el comportamiento sexual es gratificante y reforzante, compuesto por varios elementos, incluyendo la exploración anogenital, el monta, la intromisión y la eyaculación. La eyaculación parece ser el componente más reforzante del comportamiento sexual ( Coolen et al., 2004 ; para una revisión, véase Pfaus y Phillips, 1991 ). Por ejemplo, a diferencia de los machos a los que solo se les permite intromitir o montar, pero no eyacular, los machos a los que se les permite copular hasta la eyaculación desarrollan velocidades de carrera más rápidas en laberintos en T ( Kagan, 1955 ), en una pista de brazos rectos ( Lopez et al., 1955 ) o en la escalada de obstáculos ( Sheffield et al., 1951 ). Además, la eyaculación es esencial para la formación de preferencias copulatorias condicionadas. Es decir, la asociación de un olor novedoso con una hembra receptiva conduce a una preferencia por, así como a un comportamiento sexual facilitado hacia, una hembra con un olor similar en los machos a los que se les permite copular hasta la eyaculación, pero no en los machos a los que se les permite realizar intromisiones sin eyaculación ( Kippin y Pfaus, 2001 ).

Los aspectos gratificantes de la cópula se han demostrado utilizando un paradigma de preferencia de lugar condicionada (PPC) ( Pfaus y Phillips, 1991 ). El paradigma PPC mide las respuestas de aproximación a estímulos ambientales que previamente se han asociado con eventos reforzantes y puede utilizarse para evaluar el valor de incentivo de estos eventos gratificantes y los estímulos relacionados con la recompensa ( Carr et al., 1989 ). El aparato utilizado para demostrar la PPC generalmente consiste en compartimentos distintivos que se asocian diferencialmente con estímulos incondicionados: un lado se asocia con la cópula hasta la eyaculación, mientras que el otro lado se asocia con la nada o una manipulación de control. De hecho, las ratas macho a las que se les permite copular hasta la eyaculación desarrollan una preferencia por el compartimento asociado con este comportamiento ( Agmo y Berenfeld, 1990 ; Martínez y Paredes, 2001 ). Sin embargo, se desconoce si el desarrollo de la PPC depende de la exhibición de la eyaculación o si la exhibición de las intromisiones es suficiente. Nuestra hipótesis es que la eyaculación es más gratificante en comparación con otros elementos del comportamiento sexual, dados los estudios previos que demuestran sus mayores propiedades de incentivo.

Por lo tanto, el conjunto actual de experimentos examinó si la eyaculación es más gratificante que la visualización de múltiples intromisiones utilizando el paradigma CPP. Además, se investigó la influencia de la experiencia sexual en el valor gratificante de las intromisiones o la eyaculación.

Materiales y métodos

Animales

Se obtuvieron ratas Sprague Dawley macho adultas (250 – 350g) de los laboratorios Harlan (Indianapolis, IN, EE. UU.) O Charles River (Senneville, QC, Canadá) y se alojaron individualmente en un ciclo de luz / oscuridad invertido de 12-hora (se apagan las luces 10 am ). Los alimentos y el agua estaban disponibles en todo momento, excepto durante las pruebas de comportamiento. Las hembras de estímulo fueron ovariectomizadas e implantadas con cápsulas de sililo subcutáneas 5% 17-β-estradiol benzoato (1.98 mm de diámetro interno, 0.5 cm de longitud, Dow Corning Corporation, MI, EE. UU.). La receptividad sexual se indujo mediante inyecciones subcutáneas de progesterona (500 μg en 0.1 ml de aceite de sésamo) aproximadamente cuatro horas antes de las sesiones de apareamiento. Todos los procedimientos fueron aprobados por el Comité de Cuidado y Uso de Animales de la Universidad de Cincinnati, Comité de Cuidado de Animales de la Universidad de Western Ontario, y se ajustaron a las pautas de los NIH y CCAC que involucran animales vertebrados en la investigación.

Aparato de preferencia de lugar condicionado.

El aparato de preferencia de lugar condicionado (CPP) (Med Associates, Vermont, EE. UU.) Consistía en dos cámaras de prueba (28 × 22 × 21 cm) separadas por un compartimento central (13 × 22 × 21 cm). Las cámaras se diferenciaron por señales visuales y táctiles. Una cámara de prueba tenía paredes blancas y pisos de rejilla metálica, mientras que la otra tenía paredes negras y pisos de barras paralelas. El compartimiento central consistía en paredes grises y un piso gris liso. Las puertas a ambos lados del compartimiento central separaban las cámaras, y podían levantarse para permitir que los animales se movieran libremente por todo el aparato, o bajarse para confinarlos en un área en particular.

Condicionamiento y pruebas de comportamiento.

Todas las pruebas se realizaron en la fase oscura (tres a seis horas después de apagar las luces). Las preferencias iniciales iniciales se determinaron el primer día del experimento mediante una prueba previa en la que a cada animal se le dio acceso libre a todas las cámaras del aparato de CPP durante minutos de 15. Los sujetos fueron grabados en video, y el tiempo transcurrido en cada cámara se analizó utilizando el Programa de macros a medida de Microscoft Excel. Se consideraba que un animal estaba presente en una cámara si todo el tronco del cuerpo del animal, incluidas las caderas, estaba ubicado en esa cámara. La cámara en la que el animal pasó menos tiempo (el lado inicialmente no preferido) se designó como lado apareado por sexo, y el otro lado (el lado inicialmente preferido) se designó como lado de control. El acondicionamiento se realizó los días dos y tres. Durante el día del acondicionamiento sexual, los animales se aparearon con una hembra receptiva en su jaula y luego se transfirieron de inmediato a la cámara de apareamiento sexual en el aparato de CPP por minutos de 30. Durante el día de acondicionamiento de control, los animales se tomaron directamente de la jaula de su casa y se colocaron en la cámara de control del aparato de CPP por minutos de 30. La mitad de los animales en cada experimento recibieron la pareja sexual el día dos y se colocaron en la cámara de control el día tres. Los animales restantes recibieron la pareja de control el día dos y la pareja de sexo el día tres. Después de este único ensayo de condicionamiento (que consta de los dos días de acondicionamiento), la preferencia de los animales por las cámaras se reevaluó mediante una prueba posterior en el último, cuarto día, que fue procesalmente idéntico a la prueba previa.

Diseño experimental

Se realizaron cuatro experimentos. El diseño de condicionamiento y el número de grupos para cada experimento se muestran en la Tabla 1. En el primer experimento, los machos sexualmente ingenuos recibieron eyaculación (n=10) o intromisiones (seis-ocho intromisiones sin eyaculación; n=11) emparejadas con la cámara inicialmente no preferida, mientras que ningún comportamiento sexual se emparejó con la cámara inicialmente preferida. La exhibición de eyaculación se determinó en función del comportamiento motor característico que el animal muestra al eyacular, así como la presencia de tapón vaginal en la pareja hembra. Además, se añadió un grupo de control, compuesto por machos (n=10) que fueron expuestos a las cámaras del aparato CPP después de la manipulación y las manipulaciones de control, pero sin aparearse, y por lo tanto sirvieron como controles no estimulados. En el segundo experimento, se utilizaron machos sexualmente experimentados. Estos machos se aparearon con una eyaculación en cinco sesiones de apareamiento antes del condicionamiento CPP. Solo los machos que mostraron eyaculación en tres de estas cinco sesiones se incluyeron en este experimento. Como en el experimento 1, estos machos sexualmente experimentados recibieron condicionamiento con eyaculación (n=10) o intromisiones (seis-ocho intromisiones sin eyaculación; n=10) emparejadas con la cámara inicialmente no preferida, mientras que ningún comportamiento sexual se emparejó con la otra cámara. En el tercer experimento, machos sexualmente ingenuos (n=8) mostraron eyaculación emparejada con la cámara inicialmente no preferida e intromisiones (seis-ocho intromisiones sin eyaculación) emparejadas con la otra cámara (control). Finalmente, en el cuarto experimento, machos que eran sexualmente ingenuos antes de este experimento (n=10) mostraron eyaculación o intromisiones (seis-ocho intromisiones) emparejadas con las cámaras inicialmente no preferidas o de control respectivamente, como en el experimento anterior. Sin embargo, en este experimento final, la fase de condicionamiento se extendió a seis días, durante los cuales los machos recibieron emparejamientos alternos de eyaculación o intromisión (3 de cada emparejamiento). La mitad de los machos recibió un emparejamiento de eyaculación el primer día de condicionamiento, y la otra mitad recibió un emparejamiento de intromisión.

Tabla 1  

Diseño de acondicionamiento y números de grupo para cada uno de los cuatro experimentos de comportamiento sexual.

El análisis de datos

Los datos de las pruebas preliminares y posteriores a la prueba recopilados a partir de los experimentos de CPP sobre comportamiento sexual se expresaron como la puntuación de preferencia (el porcentaje de tiempo empleado en la cámara de emparejamiento sexual) y la puntuación de diferencia (el tiempo transcurrido en la cámara de emparejamiento sexual menos el tiempo dedicado en la no cámara emparejada por sexo). Se utilizaron pruebas t pareadas para analizar el significado de la puntuación de preferencia y la puntuación de diferencia entre la prueba previa y la posterior. Además, se utilizó una prueba de Correlación de Momento del Producto de Pearson para analizar una posible correlación entre el número de intromisiones y la puntuación de preferencia posterior y la puntuación de diferencia dentro de cada experimento. El criterio de significación se estableció en 0.05.

Resultados

Los resultados del primer experimento mostraron que los machos sexualmente ingenuos adquirieron un CPP significativo hacia la cámara asociada a la eyaculación, como se muestra en la comparación del tiempo transcurrido en las cámaras durante la prueba previa y la posterior ( Fig. 1 ). Tanto la puntuación de preferencia ( p = 0.023) como la puntuación de diferencia ( p = 0.012) mostraron un aumento significativo en el tiempo transcurrido en la cámara asociada a la eyaculación. Además, los machos sexualmente ingenuos también adquirieron un CPP significativo hacia la cámara asociada a la intromisión. Después del condicionamiento, los machos ingenuos pasaron significativamente más tiempo en la cámara asociada a la intromisión que en la cámara de control ( p = 0.006 puntuación de preferencia; p = 0.005 puntuación de diferencia; Fig. 1 ). Los machos de control no estimulados no formaron ninguna preferencia (Puntuación de preferencia: Pretest versus Postest: 35.8% ± 2.9 versus 38.3% ± 2.7, p=0.47; Puntuación de diferencia: Pretest versus Postest: 168.4 seg ± 34.4 versus 152.4 seg ± 33.3, p=0.71).

Figura 1 y XNUMX  

Un emparejamiento con pantalla de eyaculación (A, B) o intromisiones (C, D) indujo CPP en machos sexualmente ingenuos. (A, C) puntuación de preferencia, el porcentaje de tiempo empleado en la cámara pareada de eyaculación- (A) o intromisiones- (C). (B, D) puntaje de diferencia, tiempo ...

Los resultados del segundo experimento revelaron que los machos que habían tenido experiencia sexual antes de la prueba CPP también desarrollaron un CPP hacia la cámara asociada a la eyaculación, como lo demuestra un aumento significativo tanto en la puntuación de preferencia ( p < 0.001) como en la puntuación de diferencia ( p < 0.001; Fig. 2 ). Sin embargo, a diferencia de los hallazgos en machos sexualmente inexpertos, los machos sexualmente experimentados no desarrollaron un CPP hacia la cámara asociada a las intromisiones. Ni la puntuación de preferencia ( p = 0.183) ni la puntuación de diferencia ( p = 0.235) cambiaron significativamente después del condicionamiento ( Fig. 2 ).

Figura 2 y XNUMX  

Un emparejamiento con visualización de la eyaculación (A, C), pero no con intromisiones (C, D) indujo CPP en varones con experiencia sexual. (A, C) puntuación de preferencia, el porcentaje de tiempo empleado en la cámara pareada de eyaculación- (A) o intromisiones- (C). (B, D) diferencia ...

En el tercer y cuarto experimento, se puso a prueba la hipótesis de que la eyaculación es más gratificante que la intromisión. Los resultados de estos estudios mostraron, en primer lugar, que los machos que eran sexualmente ingenuos antes de la prueba de CPP no formaron un CPP hacia la cámara asociada a la eyaculación en relación con la cámara asociada a la intromisión después de un solo emparejamiento del comportamiento sexual respectivo con la cámara ( Fig. 3 ). Hipotetizamos que un solo emparejamiento de eyaculación e intromisión no era suficiente para inducir una diferencia en la formación de CPP en animales sexualmente ingenuos. Por lo tanto, se realizó un cuarto experimento con un período de condicionamiento extendido que consistió en tres ensayos de cada tipo de condicionamiento. De hecho, después de tres emparejamientos de intromisiones y eyaculación, los machos mostraron un aumento significativo tanto en las puntuaciones de preferencia como en las de diferencia ( p < 0.001 para las puntuaciones de preferencia y diferencia; Fig. 3 ) para la cámara asociada a la eyaculación en relación con la cámara asociada a la intromisión. Por lo tanto, con múltiples emparejamientos, la eyaculación indujo la formación de un CPP en comparación con la exhibición de intromisiones sin eyaculación.

Figura 3 y XNUMX  

Un emparejamiento con la visualización de la eyaculación no indujo CPP en hombres sexualmente ingenuos cuando la cámara de control se emparejó con la visualización de intromisiones (A, B). En contraste, los varones que eran sexualmente ingenuos antes del inicio del condicionamiento adquirieron ...

En cada uno de los experimentos, cuando se realizaron emparejamientos con exhibición de intromisiones, se permitió a los machos exhibir de 6 a 8 intromisiones, ya que esto coincide estrechamente con el número de intromisiones que normalmente preceden a la eyaculación ( Coolen et al., 1996 ; Coolen et al., 2003a ). De hecho, muchos machos en los grupos emparejados con eyaculación exhibieron 8 o menos intromisiones antes de la eyaculación. Sin embargo, algunos machos en cada uno de los experimentos exhibieron más de 8 intromisiones antes de la eyaculación. Por lo tanto, para descartar una correlación positiva entre el número de intromisiones y la formación de CPP, se realizó un análisis de correlación. Este análisis reveló que no hubo correlaciones en ninguno de los experimentos entre el número de intromisiones y la expresión de CPP.

Discusión

El estudio actual probó las hipótesis de que la eyaculación tiene un mayor valor gratificante en comparación con la visualización de intromisiones cuando se examina utilizando el paradigma de CPP y que la experiencia sexual influye en las propiedades gratificantes de las intromisiones. De hecho, se demostró que la eyaculación, pero no las intromisiones, resultó en la adquisición de CPP en animales con experiencia sexual. Además, los hombres sexualmente ingenuos adquirieron un CPP para un entorno de eyaculación emparejado en un entorno de intromisión emparejado. La experiencia sexual afectó el valor gratificante de las intromisiones (sin eyaculación), ya que solo se encontró que la visualización de la eyaculación era esencial para la CPP en hombres con experiencia sexual, ya que los hombres sexualmente ingenuos desarrollaron CPP luego de la intromisión y la eyaculación.

El CPP es un paradigma bien establecido que se utiliza para estudiar las propiedades gratificantes del comportamiento sexual ( Hughes et al., 1990 ; Mehrara y Baum, 1990 ; Miller y Baum, 1987 ). Dos variaciones del procedimiento CPP, el CPP postcopulatorio y el CPP copulatorio, se diferencian en si el apareamiento tiene lugar en la cámara CPP o no ( Pfaus et al., 2001 ). En el primer procedimiento, que se utilizó en el presente estudio, se permite que las ratas macho copulen en una arena separada y luego se las transfiere inmediatamente a un compartimento específico del aparato CPP. En el segundo procedimiento, se permite que la cópula hasta la eyaculación ocurra dentro de la propia cámara CPP. Ambos procedimientos dan como resultado un CPP robusto y fiable. Sin embargo, en el presente estudio se utilizó el CPP postcopulatorio para eliminar una posible influencia de la anticipación de la recompensa sexual en la formación del CPP. Cuando las ratas macho se exponen a señales ambientales asociadas con comportamientos sexuales previos, el sistema mesolímbico se activa ( Balfour et al., 2004 ), lo que presumiblemente refleja la anticipación en respuesta a dichas señales. Por lo tanto, el uso de un paradigma de CPP copulatorio conllevará la influencia de la exposición a señales condicionadas asociadas con la experiencia sexual previa en la cámara de CPP. En consecuencia, para aislar el papel de las intromisiones y la eyaculación en animales sexualmente ingenuos y experimentados en la formación del CPP, se utilizó el procedimiento postcopulatorio.

Otra variable en los experimentos de CPP es el número de ensayos de condicionamiento: Tanto emparejamientos simples ( Straiko et al., 2007 ) como múltiples ( Garcia Horsman y Paredes, 2004 ; Hughes et al., 1990 ; Miller y Baum, 1987 ) dan como resultado CPP inducido por el apareamiento. Dado que uno de los objetivos del presente estudio era investigar la influencia de la experiencia sexual en el CPP inducido por el sexo, se utilizaron emparejamientos simples para la mayoría de los experimentos con el fin de evitar alcanzar un límite máximo de CPP inducido por el apareamiento. De hecho, nuestros resultados confirmaron estudios previos ( Agmo y Berenfeld, 1990 ) que indican que un solo emparejamiento de la eyaculación con un entorno es suficiente para la adquisición de CPP en los machos.

En los experimentos actuales, los machos sexualmente inexpertos adquirieron una preferencia condicionada por la eyaculación (CPP) en un entorno asociado a la eyaculación en comparación con un entorno asociado a la intromisión, lo que indica que la eyaculación tiene un mayor valor de recompensa que la intromisión. Este resultado es consistente con estudios previos de aprendizaje/refuerzo en laberintos en T ( Kagan, 1955 ), pista de brazos rectos ( Lopez et al., 1955 ) o escalada de obstáculos ( Sheffield et al., 1951 ), que muestran que la eyaculación es más reforzante que las montas o las intromisiones por sí solas. Además, la eyaculación es esencial para la formación de preferencias copulatorias condicionadas ( Kippin y Pfaus, 2001 ). En conjunto, estos hallazgos respaldan la hipótesis planteada por Crawford et al. (1993) de que "la fuerza del sexo como reforzador está directamente relacionada con el grado en que los sujetos completan la secuencia de comportamiento copulatorio".

En el presente experimento, la preferencia por el entorno asociado a la eyaculación sobre la cámara emparejada por intromisión requirió múltiples ensayos de acondicionamiento, y un solo emparejamiento no fue suficiente para inducir CPP. Una explicación es que en animales sexualmente ingenuos, una pareja de cada uno no es suficiente para diferenciar el valor gratificante de la eyaculación y la intromisión. Otra explicación puede ser que las propiedades gratificantes de las intromisiones se reducen con la experiencia sexual, en concordancia con el hallazgo de que la eyaculación es esencial para la CPP en machos con experiencia sexual, mientras que las intromisiones inducen la CPP en animales sexualmente ingenuos.

El hallazgo de que la eyaculación tiene propiedades más gratificantes que las intromisiones respalda la hipótesis de que existen vías neuronales separadas para el procesamiento de señales relacionadas con la eyaculación o la intromisión. En apoyo de esta hipótesis, varios estudios en ratas, hámsteres y jerbos que utilizan Fos como marcador de activación neuronal han demostrado activación neuronal inducida específicamente por la eyaculación, pero no por las montas o las intromisiones, en pequeñas subregiones de la amígdala medial, el núcleo del lecho de la estría terminal, el área preóptica y el tálamo intralaminar posterior ( Coolen et al., 1996 ; Coolen et al., 1997 ; Coolen et al., 2003a ; Heeb y Yahr, 1996 ; Kollack-Walker y Newman, 1997 ). Recientemente, probamos si estas áreas activadas por la eyaculación reciben aferencias de la médula espinal lumbosacra y demostramos, mediante rastreo retrógrado y hemisecciones, que la subregión del tálamo intralaminar posterior activada por la eyaculación, es decir, el núcleo talámico subparafascicular medial (mSPFp), recibe una aferencia única de una población de neuronas en la médula espinal lumbar ( Coolen et al., 2003a ; Coolen et al., 2003b ; Ju et al., 1987 ; Truitt et al., 2003b ). A su vez, estas células expresan Fos específicamente con la eyaculación, pero no con las montas o intromisiones, lo que respalda su papel en el procesamiento de señales relacionadas con la eyaculación ( Truitt et al., 2003a ). Además, esta población de células que proyectan al mSPFp lumbar se encuentra en la posición anatómica adecuada para recibir información sensorial relacionada con la eyaculación de órganos periféricos y expresa numerosos neuropéptidos, como galanina, colecistoquinina y el opioide encefalina ( Coolen et al., 2003b ; Ju et al., 1987 ; Nicholas et al., 1999 ). Actualmente, se desconoce si esta vía y los neurotransmisores que contiene contribuyen funcionalmente a comportamientos inducidos por la eyaculación, como el CPP.

En resumen, los resultados actuales demuestran que la eyaculación es el componente más gratificante del comportamiento sexual masculino en ratas. Además, llegamos a la conclusión de que la experiencia sexual influye en las propiedades gratificantes de los componentes del comportamiento sexual, es decir, las intromisiones, ya que las intromisiones inducen la CPP en personas ingenuas, pero no en hombres con experiencia sexual.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue apoyada por subvenciones de los Institutos Nacionales de la Salud (R01 DA014591) y los Institutos Canadienses de Investigación en Salud a LMC.

Notas a pie de página

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