Um momento de mudança: correlatos comportamentais e neurais da sensibilidade do adolescente a estímulos ambientais apetitivos e aversivos (2010)

Introdução

A descrição da adolescência como "um período de desenvolvimento repleto de mudanças" pode ser um eufemismo para aqueles de nós que pensam de volta às nossas próprias experiências durante este período da vida, ou que observam os adolescentes hoje (Hall, 1904). A adolescência pode ser definida como a fase de transição gradual entre a infância e a idade adulta, que se sobrepõe, mas é conceitualmente distinta das mudanças físicas que marcam a puberdade e a maturação física (Ernst, Pine, & Hardin, 2006; Lança, 2000). Nos últimos anos, pesquisadores de um amplo espectro de disciplinas científicas têm demonstrado interesse significativo nesse período da vida, devido às suas intensas mudanças físicas, comportamentais, sociais e neurológicas, e às alarmantes estatísticas de saúde associadas a esse período da vida.

Além do interesse intelectual nesse período como um instantâneo psicológico no tempo, a pesquisa que examina o comportamento do adolescente e suas alterações neurais associadas é particularmente relevante para a saúde do adolescente. Na adolescência, há uma propensão aumentada para se envolver em comportamentos de risco que podem levar a resultados negativos, incluindo abuso de substâncias, sexo desprotegido, infligir danos a outras pessoas, lesões e morte. De acordo com o 2007 Youth Risk Behavior Survey (YRBS, Eaton, et al., 2008) as quatro principais causas de morte que respondem por 72% da mortalidade de adolescentes - acidentes com veículos automotores, lesões não intencionais, homicídio e suicídio - são evitáveis. Essas estatísticas sugerem que essas fatalidades podem ser atribuídas, em parte, a más escolhas ou ações arriscadas (por exemplo, acidentes, ferimentos) e / ou emocionalidade elevada (por exemplo, suicídio), ressaltando a importância de compreender a base biológica do emocional e da busca de incentivos comportamento dos adolescentes, foco da presente revisão.

Tempestade e estresse? Alterações afetivas durante a adolescência

A adolescência tem sido considerada, quase por definição, como um período de estresse elevado (Lança, 2000) devido à variedade de transições que são experimentadas concomitantemente, incluindo a maturação física, a independência, o aumento da saliência de interação social e de pares e o desenvolvimento do cérebro (Blakemore, 2008; Casey, Getz, & Galvan, 2008; Casey, Jones e Hare, 2008). Embora a independência e o envolvimento social recém-descobertos possam ser estimulantes e desafiadores de uma maneira positiva, também podem levar a sentimentos de estarem sobrecarregados pela mudança, o que historicamente levou alguns pesquisadores a caracterizar a adolescência como sendo dominada por “tempestade e estresse” (Hall, 1904). O polêmico ponto de vista de “tempestade e estresse” é reforçado por relatos de que o início de muitas doenças psiquiátricas aumenta acentuadamente da infância para a adolescência (Compas, Orosan, & Grant, 1993), com o risco vitalício de surgimento de doença mental com um pico de 14 anos de idade (Kessler, et al., 2005). Embora uma discussão completa das populações adolescentes clínicas seja de interesse inerente a este tópico, está fora do escopo da presente revisão e nós encaminhamos o leitor para artigos existentes que abordam estas questões em maior detalhe (Paus, Keshavan e Giedd, 2008; Steinberg, 2005).

Em termos da gama típica de emoções, certas classes de estados emocionais - particularmente estados emocionais negativos - mostram um pico na prevalência durante a adolescência (Compas, Hinden, & Gerhardt, 1995; Petersen, et al., 1993; Rutter, et al., 1976). Mais recentemente, os resultados do YRBS mostraram que, no ano anterior, mais de um em cada quatro adolescentes (27.3%) havia experimentado sintomas significativos de depressão por pelo menos duas semanas, a ponto de interferir em seu funcionamento diário (Eaton, et al., 2008). A ocorrência de afetos negativos frequentes é particularmente comum durante os primeiros anos da adolescência, mais nas mulheres do que nos homens (Larson, Moneta, Richards, & Wilson, 2002), além de tristeza, manifesta-se também na ansiedade (Abe & Suzuki, 1986), autoconsciência e baixa autoestima (Simmons, Rosenberg e Rosenberg, 1973; Thornburg & Jones, 1982). Sentir-se triste, deprimido ou sem esperança pode estar associado à alta taxa de transtornos afetivos, à tentativa e ao suicídio, e à dependência também observada durante a adolescência (Pine, Cohen e Brook, 2001; Silveri, Tzilos, Pimentel e Yurgelun-Todd, 2004; Steinberg, 2005, Mościcki, 2001). Essas estatísticas ressaltam a necessidade de compreender as bases fisiológicas dessas mudanças nos estados emocionais em adolescentes.

Finalmente, os estados emocionais negativos dos adolescentes não são apenas freqüentes, mas suas respostas emocionais também tendem a ser mais intensas, variáveis ​​e sujeitas a extremos em relação aos adultos (Arnett, 1999; Buchanan, Eccles, & Becker, 1992; Eccles, et al., 1989; Simmons & Blyth, 1987). Larson e colegas (2002) realizaram um estudo transversal de beep que amostrou o afeto momentâneo experimentado por adolescentes precoces várias vezes por dia durante uma semana, e então testou novamente esses indivíduos cerca de três anos depois, após a transição para o final da adolescência. Os resultados indicaram que os adolescentes precoces, aqui definidos como alunos do quinto ao oitavo ano, experimentaram uma variabilidade substancialmente maior no estado afetivo a curto prazo em relação ao que os mesmos indivíduos experimentaram no nono ao décimo segundo ano (Larson, et al., 2002). Este estudo e outros sugerem que os estados emocionais do adolescente tendem a ser mais lábeis do que crianças e adultos, e isso parece ser particularmente verdadeiro durante os primeiros anos da adolescência.

O trabalho que acabamos de descrever pinta um quadro relativamente sombrio, sugerindo que a adolescência está condenada a ser um período de vida muito negativo. No entanto, é importante notar que a maioria dos adolescentes não é realmente infeliz, e negociam este período potencialmente difícil com relativa facilidade e sem problemas duradouros (Steinberg, 2008). Acreditamos que um viés nos dados disponíveis pode contribuir para essa discrepância - enquanto muitos estudos pedem que os adolescentes relatem suas emoções negativas, muito poucos perguntam sobre emoções positivas que também podem ser elevadas durante esse tempo (ver Ernst et al., 2005). Consequentemente, uma visão mais atual do afeto do adolescente não é determinista em relação à experiência de “tempestade e estresse”, mas afirma que ser um adolescente pode ser um fator de risco para vivenciar estados emocionais negativos intensos (Arnett, 1999).

Comportamento motivado por incentivo ao adolescente

Na seção anterior, afirmamos que os adolescentes freqüentemente experimentam emoções negativas e voláteis. No entanto, o período da adolescência também é marcado por um aprimoramento não linear do comportamento de risco, caracterizado pela abordagem de experiências prazerosas sem reverência adequada às consequências potencialmente negativas associadas. Várias classes de dados epidemiológicos apóiam essa conceituação do comportamento adolescente. Em particular, os adolescentes se envolvem em direção significativamente mais arriscada, uso de drogas ilícitas, atos criminosos e comportamento sexual inseguro do que crianças e adultos (Conselho Nacional de Pesquisa, 2007; Administração de Serviços de Abuso de Substâncias e Saúde Mental, 2007; Eaton et al., 2008). Essas estatísticas de saúde sugerem que os adolescentes são tomadores de risco, mas influências ambientais, como a redução da supervisão dos pais e o aumento do acesso a situações de risco, também poderiam explicar o aumento da tomada de risco entre a infância e a adolescência.

O trabalho empírico que mede a assunção de riscos em ambientes controlados tem apoiado amplamente a noção de que os adolescentes apresentam riscos desproporcionais na ausência de exigências ambientais diferenciadas. Cauffman e colegas (2009) usaram o Iowa Gambling Task para testar participantes com idades variando da pré-adolescência (10 anos) até a idade adulta (até 30 anos). Usando essa tarefa, a tomada de decisão baseada em abordagem e evitação foi calculada separadamente quantificando a capacidade dos participantes de usar o feedback do experimentador para aprender a abordar baralhos de bons (feedback positivo) e evitar baralhos ruins (feedback negativo). Eles descobriram que os níveis de abordagem para a recompensa em potencial assumiram uma função curvilínea, com a sensibilidade máxima ao feedback positivo ocorrendo durante a adolescência. Em contrapartida, o uso de feedback negativo para evitar desfechos negativos fortaleceu-se com a idade de maneira linear, não mostrando maturidade plena até a idade adulta. Esses achados sugerem que os adolescentes podem ter uma orientação de abordagem desproporcional, combinada com uma orientação de evasão imatura, o que pode explicar o aumento não linear do comportamento de risco. Esses achados são consistentes com os resultados de Figner e colegas (2009), que empregou o Columbia Card Task, uma tarefa arriscada de tomada de decisão com contextos decisórios deliberativos "quentes" ou afetivamente motivados e "frios". Eles observaram que na condição "quente", os adolescentes mostraram um aumento na tomada de risco em relação aos adultos. Recentemente, esta amostra foi estendida a indivíduos tão jovens quanto 10 anos de idade, com resultados que indicam que os pré-adolescentes exibem um nível de risco comparável aos adultos, e menos que os adolescentes (Figner, Mackinlay, Wilkening, & Weber, 2009). Esses experimentos dão suporte à noção de que os adolescentes estão desproporcionalmente motivados para abordar possíveis recompensas, particularmente em contextos com maior excitação ou saliência.

Por que os adolescentes apresentam maior propensão para assumir riscos? Embora a resposta seja complexa e abordada por outro artigo neste volume (ver artigo de Doremus-Fitzwater, Verlinskaya e Spear), os comportamentos de risco observados na adolescência estão provavelmente relacionados a uma maior motivação para buscar incentivos e novas experiências. Este impulso pode ser mediado por uma maior saliência de estímulos recompensadores durante esta idade em relação a crianças ou adultos (Steinberg, 2008) - por outras palavras, uma sensibilização para recompensar (Casey, Getz, e outros, 2008; Casey, Jones e outros, 2008; Fareri, Martin, & Delgado, 2008). Esta interpretação é consistente com os achados comportamentais que acabamos de descrever, um realce documentado da busca de sensações em adolescentes em relação a crianças e adultos (Zuckerman, Eysenck e Eysenck, 1978) aumentou o efeito positivo reportado após a recepção de uma recompensa monetária (Ernst et al. 2005) e evidências neurobiológicas que serão discutidas nas próximas seções. Curiosamente, os roedores também mostram uma maior novidade e procura de sensações durante o período da adolescência, sugerindo que o comportamento de busca de recompensas é governado por mecanismos biológicos primitivos (Adriani, Chiarotti e Laviola, 1998; Laviola, Macri, Morley-Fletcher e Adriani, 2003).

Em humanos, esta tendência emparelhada com uma “competência autorregulatória” imatura leva a um maior risco de mau comportamento de escolha (Steinberg, 2004). Quando colocado em uma situação emocionalmente saliente, maior sensibilidade a estímulos ambientais positivos distorce o comportamento do adolescente em relação à abordagem de incentivos, mesmo quando essa escolha pode ser sub-ótima ou arriscada (Casey, Jones e outros, 2008). É importante ressaltar que o comportamento de risco não pode ser explicado por uma deficiência na compreensão das conseqüências potenciais dessas ações (Reyna & Farley, 2006). Os adolescentes são cognitivamente capazes de apreciar o risco objetivo de seus comportamentos, mas no momento em que esses avisos não são atendidos, talvez devido a uma variedade de influências, incluindo pares, contexto ambiental ou estado emocional interno (Gardener e Steinberg, 2005; Steinberg, 2005), levando pistas ambientais para "vencer" o controle cognitivo em circunstâncias emocionalmente carregadas. Essa conceituação propõe que a sensibilidade desproporcional às sugestões ambientais salientes pode explicar parcialmente o aumento não linear de comportamento de busca de recompensa arriscado durante esse estágio de desenvolvimento.

Embora, à primeira vista, o comportamento adolescente de risco possa parecer inconsistente com a experiência frequente dos adolescentes com estados de humor negativos, essas tendências não precisam ser mutuamente exclusivas (Bogin, 1994; Lança, 2000). De fato, o comportamento emocional negativo e extremo associado ao aumento da tomada de risco pode facilitar o comportamento evolutivamente adequado (Casey, Jones e outros, 2008; Lança, 2000). A tomada de riscos e a busca por novidades podem ser vistas como facilitadoras de alguns dos objetivos primários da adolescência em estruturas sociais nas quais os indivíduos devem deixar seu território de origem - “testando” a independência, gerando motivação suficiente para explorar novos ambientes e desenvolvendo laços com eles. não membros da família (incluindo potenciais parceiros). Uma propensão para gerar emoções reativas e extremas pode complementar este processo de luta pela independência. As emoções lábeis e negativas podem sinalizar um estado elevado de vigilância em relação a sinais de ameaça e segurança, que podem ter uma importância maior quando se envolvem em risco. Como tal, a combinação de emocionalidade e busca de incentivo pode ter surgido por uma boa razão, mas na sociedade atual serve menos de um propósito adaptativo.

Sintetizando um modelo de mudança de comportamento do adolescente

Com base no trabalho comportamental já descrito, observamos três temas principais que caracterizam aspectos singulares do comportamento do adolescente, em relação ao comportamento de crianças e adultos. Primeiro, os adolescentes parecem mostrar maior sensibilidade a sugestões ambientais salientes. Comportamentalmente, essa ideia é apoiada por relatos epidemiológicos do comportamento de assumir riscos do adolescente e pelo trabalho empírico mostrando respostas exageradas a sinais ambientais positivos e negativos em adolescentes em relação a crianças e adultos. O que pode parecer um evento levemente irritante ou prejudicial para os adultos pode constituir um gatilho emocional intenso em adolescentes, levando a um forte efeito negativo. Da mesma forma, uma dica ambiental que sinaliza uma fonte potencial de prazer hedônico pode impulsionar o comportamento de busca de incentivo em maior grau do que em crianças ou adultos, devido a uma maior sensibilidade a possíveis recompensas.

Um segundo tema na caracterização do comportamento do adolescente é que os adolescentes muitas vezes são incapazes de exercer o controle comportamental em face de pistas ambientalmente salientes, levando a comportamentos de risco e potencialmente perigosos. Em particular, os adolescentes são capazes de compreender e raciocinar sobre os resultados de decisões subótimas. No entanto, no contexto certo, seja com os colegas ou em certo estado de humor, os adolescentes abordam as sugestões ambientais relevantes mesmo quando são desvantajosas ou potencialmente perigosas. Em termos de controle do afeto negativo, a falta de controle pré-frontal pode levar a deficiências nas habilidades de regulação emocional, resultando em respostas afetivas deixadas "sem controle" e resultando em resultados altamente emocionais.

Por fim, embora os adolescentes tendam a mostrar maior capacidade de resposta afetiva e mudanças de comportamento baseadas em incentivos, essas respostas estão altamente sujeitas a diferenças individuais. É fácil esquecer que muitos adolescentes tomam decisões racionais e não têm problemas para regular suas emoções. No entanto, acreditamos que a adolescência é uma época da vida que é consistente com as visões mais atuais sobre 'tempestade e estresse' (Arnett, 1999), um fator de risco para maior emocionalidade. Esta fase da vida, combinada com fatores predisponentes como diferenças individuais na ansiedade ou no humor do traço, ou fatores contextuais do estado, como a estabilidade da família ou relações entre pares, pode constituir uma fonte composta de risco para experimentar estados emocionais intensos observados durante a adolescência.

Em direção a um modelo neurobiológico de comportamento adolescente

Nós desenvolvemos um modelo biológico que caracteriza as mudanças cerebrais subjacentes aos padrões de comportamento adolescente que leva em conta a não-linearidade dos comportamentos emocionais e de busca de incentivo que são exclusivos para este período (Casey, Getz, e outros, 2008; Casey, Jones e Hare, 2008). Este modelo impulsionado empiricamente pressupõe um desequilíbrio entre a maturidade estrutural e funcional relativa dos sistemas cerebrais críticos ao comportamento emocional e baseado em incentivos (por exemplo, regiões límbicas subcorticais, incluindo a amígdala e estriado ventral) em comparação com sistemas cerebrais que mediam o controle cognitivo e de impulsos (por exemplo, córtex pré-frontal), ver Figura 1. Uma relativa maturidade das estruturas límbicas em comparação com uma sinalização pré-frontal ainda imatura, para explicar o comportamento baseado em incentivos e emocional tendencioso que é típico da adolescência. Isso contrasta com os períodos da infância, em que os dois sistemas cerebrais são relativamente imaturos e a idade adulta, quando ambos os sistemas cerebrais são relativamente maduros - e, em ambos os casos, mais equilibrados em sua influência sobre o comportamento. A seção seguinte discutirá a pesquisa empírica delineando o desenvolvimento, a estrutura e a função dos sistemas cerebrais de controle límbico e pré-frontal e sua interação, bem como o envolvimento desequilibrado desses sistemas pode levar a comportamentos emocionais e de busca de recompensa associados à adolescência.

 

Figura 1

Modelo para melhor comportamento afetivo e incentivo na adolescência. A maturação precoce de regiões subcorticais, como a amígdala e estriado ventral (linha vermelha), combinada com a maturação tardia das regiões corticais pré-frontais (linha azul), prediz ...

Vamos nos concentrar principalmente em três sistemas cerebrais que interagem, cujas funções dinâmicas são críticas para os comportamentos emocionais, de incentivo e de controle cognitivo dos adolescentes. O complexo amigdalóide, um aglomerado de núcleos situados no lobo temporal medial, desempenha um papel crítico no processamento de informações de importância biológica (Aggleton, 2000; Davis & Whalen, 2001; LeDoux, 2000), incluindo estímulos emocionalmente evocativos, ameaças potenciais e pistas que descrevem os estados emocionais dos outros. Um segundo ator crítico nesse circuito é o estriado ventral, uma porção dos gânglios da base que contém o nucleus accumbens (NAcc). O NAcc contribui para o comportamento de tomada de decisão, sinalizando a antecipação e a obtenção de recompensas, e serve para influenciar o comportamento motivado através de conexões com o córtex pré-frontal (Cardinal, Parkinson, Hall e Everitt, 2002; Delgado, 2007; Schultz, 2006). Finalmente, o córtex pré-frontal tem sido implicado em funções cognitivas de amplo alcance, incluindo a implementação do controle cognitivo, regulação da emoção, tomada de decisão racional e cognição complexa (Casey, Galvan, & Hare, 2005; Miller & Cohen, 2001; Ochsner & Gross, 2005). É um desequilíbrio entre a maturidade relativa da amígdala e o NAcc, relativo ao CPF, que acreditamos que dá origem à tendência para um comportamento desproporcionalmente emocional e sensível à recompensa na adolescência.

Avaliação da maturidade relativa diferencial das regiões límbicas e pré-frontais

Fora da literatura sobre neuroimagem funcional, há evidências que sugerem uma maturidade relativa diferencial das estruturas cerebrais límbicas subcorticais em comparação com as regiões pré-frontais, que podem ser mais pronunciadas durante a adolescência. A evidência para a continuação da poda das sinapses corticais pré-frontais no desenvolvimento foi estabelecida tanto em primatas não humanos como em humanos (Rakic, Bourgeois, Eckenhoff, Zecevic e Goldman-Rakic, 1986; Huttenlocher, 1997), com maior diferenciação regional encontrada no cérebro humano (Huttenlocher, 1997) de tal forma que as áreas sensitivas e subcorticais corticais sofrem podas sinápticas dinâmicas mais cedo do que áreas de associação de ordem superior. Essa conceituação do desenvolvimento cortical é consistente com o trabalho anatômico de ressonância magnética que demonstra a poda prolongada da massa cinzenta em áreas pré-frontais de ordem superior que continua até a adolescência (por exemplo, Giedd et al., 1999) em relação às regiões subcorticais. Essa amígdala e o núcleo accumbens também mostram mudanças anatômicas durante este período da vida, mas em menor grau. Em um experimento anatômico de ressonância magnética, as medidas de substância cinzenta do nucleus accumbens não foram previstas pela idade, ao contrário das regiões pré-frontais que foram fortemente negativamente previstas pela idade (Sowell e outros, 2002). Em termos de maturação da amígdala, as análises volumétricas da amígdala humana mostraram uma inclinação substancialmente reduzida da magnitude da alteração em relação às áreas corticais nos ANIVERSÁRIOS 4-18 (Giedd et al., 1996). Em conjunto, esses achados sugerem um prolongado tempo de desenvolvimento do córtex pré-frontal em relação a essas regiões subcorticais límbicas.

Nosso modelo é semelhante a outros modelos de desenvolvimento cerebral do adolescente (Nelson, Leibenluft, McClure e Pine, 2005; Steinberg, 2008). No entanto, o modelo atual difere na medida em que tenta explicar as mudanças do adolescente no processamento de sinais tanto apetitivos quanto aversivos, e enfatiza a interação dinâmica entre os sistemas cerebrais subcorticais e corticais ao longo do desenvolvimento. Finalmente, o modelo atual integra os achados de crianças, adolescentes e adultos a fim de explicar a natureza não linear da mudança de comportamento do adolescente e incorpora o importante papel das diferenças individuais na modulação da responsividade comportamental e cerebral.

Mecanismos cerebrais de maior sensibilidade a sugestões ambientais salientes

As técnicas de neuroimagem funcional permitem a medição não invasiva da atividade cerebral regional, enquanto os sujeitos realizam tarefas destinadas a isolar processos psicológicos de interesse. Na neurociência afetiva, pesquisadores usaram técnicas de neuroimagem para identificar uma rede de regiões cerebrais que parecem responder particularmente a estímulos apetitivos e aversivos, incluindo a amígdala, estriado ventral, núcleos mesencéfalos e córtices pré-frontais mediais e laterais (Adolphs, 2002; Kober et al., 2008). Pode-se então olhar através de uma trajetória de desenvolvimento para determinar como o recrutamento de regiões cerebrais sensíveis a emoções e incentivos muda em função do desenvolvimento, do comportamento e das diferenças individuais.

Diversas experiências de neuroimagem examinaram a natureza da responsividade subcortical a sinais ambientais aversivos e apetitivos durante a adolescência. Os primeiros trabalhos sobre este tópico documentaram que os adolescentes mostraram uma resposta confiável da amígdala às expressões faciais de emoção, incluindo rostos medrosos (Baird et al., 1999). Experimentos subseqüentes, incluindo um grupo de comparação de adultos, relataram que os adolescentes provocaram uma maior magnitude de resposta da amígdala a expressões faciais negativamente valenciadas em relação aos adultos (Guyer et al., 2008a; Monk et al., 2003). Contudo, deve notar-se que este efeito nem sempre foi observado, Thomas e colegas (2001) documentou um aumento na resposta da amígdala ao neutro em relação às expressões faciais temidas em uma amostra pré-adolescente, o efeito oposto do que foi observado em adultos. Além disso, há algumas evidências de que a resposta da amígdala em adolescentes pode ser independente da valência, já que os adolescentes também mostram atividade aumentada da amígdala para expressões faciais felizes em relação às neutras (Williams, et al., 2006), consistente com o que é observado em adultos (Somerville e outros, 2004).

Mais recentemente, a pesquisa concentrou-se em rastrear mudanças nas respostas neurais a estímulos emocionais durante a transição para, durante e fora da adolescência (Casey, Tottenham, Liston e Durston, 2005) para detectar efeitos não lineares durante este período de vida. Ao testar indivíduos com idade variando da meia-idade até a idade adulta, observou-se que a magnitude da resposta da amígdala foi significativamente maior em adolescentes comparados a crianças e adultos que mostraram recrutamento comparável de amígdala em resposta a expressões faciais de emoção (Hare et al., 2008, Ver Figura 2A). Esses estudos e outros levaram à conclusão provisória de que os adolescentes mostram um exagero na responsividade da amígdala a expressões faciais emocionais relativas a crianças e adultos (Somerville, Fani, & McClure-Tone, no prelo). No entanto, esses padrões não são considerados específicos das expressões faciais, já que outros sinais negativos, como a omissão de uma grande recompensa monetária, mostraram gerar respostas desproporcionalmente grandes da amígdala em adolescentes em relação aos adultos (Ernst, et al., 2005).

 

Figura 2

(A) A resposta da amígdala às expressões faciais de emoção foi significativamente maior em adolescentes do que crianças ou adultos. Adaptado de Hare et al., 2008, Psiquiatria Biológica. (B) A resposta do Núcleo accumbens ao recebimento de uma grande recompensa monetária foi significativamente ...

As técnicas de neuroimagem funcional também examinaram os fundamentos neurais da sensibilidade aumentada dos adolescentes às dicas apetitivas usando variações nas tarefas de decisão relacionadas ao incentivo, onde as escolhas comportamentais dos sujeitos determinavam a vitória ou a perda de dinheiro e / ou a magnitude da recompensa. Esses experimentos se concentraram na atividade do corpo estriado ventral, que é sensível para recompensar a antecipação e a aprendizagem em ambos os seres humanos (Delgado, Nystrom, Fissell, Noll, & Fiez, 2000; Knutson, Adams, Fong, & Hommer, 2001; O'Doherty, Deichmann, Critchley, & Dolan, 2002) e animal (Schultz, Dayan e Montague, 1997). Maio e colegas (2004) testaram participantes adolescentes durante uma tarefa de jogo em que podiam ganhar ou perder dinheiro em cada tentativa, investigando a atividade neural para o processamento de resultados de recompensa. Ao comparar os testes win to loss, os adolescentes participantes recrutaram regiões cerebrais similares àquelas que haviam sido mostradas anteriormente usando a mesma tarefa em adultos (Delgado, et al., 2000), incluindo atividade aumentada no estriado ventral. Curiosamente, o tempo de vida ventricular do estriado da resposta de recompensa foi temporariamente prolongado em adolescentes em comparação com adultos (Fareri, et al., 2008), sugerindo um exagero temporal no recrutamento do estriado para recompensas. Usando outra tarefa de jogo Ernst e colegas (2005) mensuraram a atividade neural e as respostas afetivas subjetivas às vitórias e perdas durante a ressonância magnética funcional. Em relação aos adultos, os adolescentes relataram um exagero na felicidade subjetiva experimentada ao ganhar grandes recompensas, e esses grandes ensaios de recompensa provocaram respostas neurais exageradas dentro do NAcc. Tomados em conjunto, estes dois experimentos dão suporte à noção de que os adolescentes mostram uma maior sensibilidade ao recebimento de incentivos, tanto em termos de comportamento quanto de respostas estriatais ventrais (cf. Bjork, et al., 2004).

Um estudo do nosso laboratório avaliou mudanças na resposta neural a estímulos apetitivos em participantes de várias idades para examinar as mudanças na resposta neural a incentivos durante a transição para dentro e para fora da adolescência. Galvan e colegas (2006) relatou respostas neurais em crianças, adolescentes e adultos durante um paradigma de aprendizagem de recompensas, pagando pequenos, médios e grandes incentivos monetários. Em adolescentes e adultos, o NAcc apresentou atividade linearmente crescente em função do resultado da recompensa, com maiores magnitudes de recompensa provocando maior atividade NAcc (ver Figura 2B). As crianças mostraram uma resposta NAcc menos coordenada, sem diferença na atividade nas condições de baixa, média e alta recompensa de magnitude. No entanto, no NAcc, os adolescentes mostraram um exagero nesta resposta baseada na magnitude, com um aumento significativo na resposta a grandes recompensas monetárias em relação a crianças e adultos. Esta hipersensibilidade biológica à recompensa em adolescentes foi demonstrada em vários estudos adicionais (Ernst et al., 2005; May et al., 2004) e sugere uma relativa maturidade funcional na resposta do NAcc adolescente em comparação com as crianças, com padrões gerais de resposta que imitam o dos adultos, mas de uma forma exagerada.

Mecanismos cerebrais de controle top-down reduzido sobre respostas a pistas salientes em adolescentes

Outra mudança importante na estrutura do cérebro ocorre dentro de tratos de massa branca, feixes de axônios mielinizados que transportam sinais neurais entre as regiões do cérebro (Cascio, et al., 2007). Em contraste com a massa cinzenta, as vias da substância branca parecem aumentar em tamanho, densidade e organização durante toda a adolescência e até a idade adulta (Schmithorst, Wilke, Dardzinski, & Holland, 2002; Snook, Paulson, Roy, Phillips e Beaulieu, 2005). De particular interesse é a integridade estrutural dos tratos da substância branca entre regiões cerebrais subcorticais e o córtex pré-frontal, já que essas vias podem mediar a comunicação cruzada entre regiões subcorticais de emoções e incentivos e regiões de controle pré-frontal (Hare & Casey, 2005; O # x00027; Doherty, 2004; Pessoa, 2008; Phelps, 2006).

Um corpo crescente de trabalho está se acumulando para sugerir que a integridade estrutural das vias da substância branca subcortical-cortical, independentemente da idade, está relacionada a características comportamentais e de personalidade pertinentes ao processo de recompensa e emoção. Kim e Whalen (2008) demonstraram recentemente que a força da conectividade entre a amígdala e o córtex pré-frontal ventromedial prediz menos sintomas de ansiedade em indivíduos adultos saudáveis, consistente com relatos anteriores que identificam uma via similar de amígdala-PFC (Johansen-Berg et al., 2008). Talvez a ligação entre estrutura e personalidade explicaria as diferenças individuais nesses comportamentos durante a adolescência, onde a maturidade da substância branca parece ser intermediária e variável entre os indivíduos.

Usando uma amostra de desenvolvimento, Liston e colegas (2006) relataram que vários tratos de substância branca mostraram maturação contínua na adolescência, incluindo tratos entre o córtex pré-frontal ventral e estriado. Dos setores examinados, apenas a maturidade de uma via frontostriatal ventral predisse melhor controle de impulso, medido pelo esforço no desempenho em uma tarefa sem movimento (Liston, et al., 2006). Em conjunto, esses estudos oferecem evidências intrigantes de que as vias da substância branca subcortical-cortical continuam a sofrer mudanças estruturais ao longo da adolescência e que a eficiência do controle cognitivo é, em parte, dependente da maturidade das conexões frontostriatais. Isso pode ser conseqüência da capacidade de controlar impulsos em face de recompensas potenciais. Estudos futuros relacionando propriedades de tratos da substância branca a traços de personalidade e habilidades cognitivas em amostras de desenvolvimento podem permitir uma maior compreensão do papel das conexões descendentes e ascendentes no comportamento emocional e incentivo.

Os estudos discutidos na seção anterior sugerem que os adolescentes podem mostrar uma "hiper-reatividade" para salientar as sugestões ambientais. Um quadro mais abrangente do desenvolvimento emocional do adolescente leva em conta a interação entre os sistemas afetivo e de controle no cérebro quando necessário para suprimir, ignorar ou inibir respostas a estímulos emocionais. O controle cognitivo pode ser definido como a capacidade de sustentar a cognição direcionada a objetivos em face de informações irrelevantes, e seu desenvolvimento e substratos neurais são discutidos extensamente em outro artigo deste volume (Luna et al, este número). No entanto, o controle cognitivo também é relevante para o processamento emocional e de incentivo, porque é particularmente difícil para os jovens manterem o controle cognitivo diante de distratores carregados de carga emocional ou de incentivo (Eigsti et al., 2006). Quando se pede aos participantes adultos saudáveis ​​que conscientemente suprimam suas respostas afetivas a sugestões ambientais salientes, a atividade aumentada é freqüentemente observada nos córtices pré-frontais ventrolaterais e mediais (Ochsner & Gross, 2005; Urry et al., 2006). O recrutamento contraproducente do córtex pré-frontal ventromedial pode servir como um preditor neural para doenças psiquiátricas, como a depressão clínica (Johnstone et al., 2007), cuja incidência é elevada durante a adolescência. A interação entre os sistemas emocional e cognitivo está no cerne do nosso modelo, e afirmamos que os adolescentes exibem um padrão funcionalmente desequilibrado de atividade neural que pode estar relacionado a déficits comportamentais na inibição bem-sucedida de respostas emocionais.

Mais estudos de neuroimagem funcional são necessários para elucidar a interação entre o processamento emocional e controlado na adolescência, mas estudos iniciais forneceram informações importantes sobre essas interações. Um estudo de Monge e colegas (2003) compararam a atividade neural de participantes adolescentes e adultos enquanto eles viam expressões faciais de emoção com medo e neutras. Enquanto examinavam os rostos, os participantes se engajaram na visualização passiva ou foram solicitados a mudar o foco para longe dos estímulos faciais e, em vez disso, avaliar seu próprio estado emocional. A avaliação do estado emocional foi pensada para necessitar de mudança de foco para longe dos estímulos faciais, exigindo um aumento nos processos controlados na presença de estímulos emocionais. Adultos recrutaram o córtex pré-frontal ventrolateral, localizado no giro frontal inferior em maior extensão do que os adolescentes durante os ensaios que exigiam esse desvio de atenção, quando rostos com medo foram apresentados. Os autores interpretaram esse achado como refletindo a capacidade dos adultos de recrutar regiões pré-frontais laterais para se desvencilhar de estímulos emocionais externos, a fim de se concentrar em objetivos internos, enquanto os adolescentes recrutavam esse sistema com menos eficiência. A observação de um locus de ativação pré-frontal lateral é interessante e pode refletir diferenças importantes entre este paradigma e aqueles apresentados em seções posteriores. Por exemplo, neste experimento, a atividade não foi correlacionada com nenhum índice comportamental de desengajamento, implicando que os adolescentes podem estar fazendo uso de diferentes estratégias psicológicas para completar a tarefa em questão em relação aos adultos. Será importante que o trabalho futuro inclua amostras compatíveis com o comportamento, bem como aquelas com desempenho modificado ao longo das idades (presumivelmente indexando o processo psicológico em questão) para permitir a interpretação de efeitos de desenvolvimento cruzado (como em Schlaggar et al., 2002).

Hare e colegas (2008) adicionalmente testado para associações entre regiões límbicas e frontais subcorticais implicadas no controle cognitivo. Análises de conectividade funcional identificaram uma região do córtex pré-frontal ventral cujo recrutamento predisse a regulação negativa da amígdala e menos lentidão dos tempos de reação ao longo do experimento. Ao examinar essa relação ao longo do desenvolvimento, os adolescentes sub recrutaram o córtex pré-frontal ventral em relação aos adultos. Em outras palavras, este estudo desenhou uma ligação entre o sub-recrutamento do córtex pré-frontal ventral, o exagero da amígdala e o desempenho retardado - e esse padrão era característico dos adolescentes. Em suma, esses achados sugerem que uma rede funcional limbico-cortical medeia a capacidade de exercer controle diante da emoção, com adolescentes apresentando recrutamento pré-frontal límbico e diferencial relativamente maior. Esse desequilíbrio funcional resulta em menos eficiência na execução de uma ação direcionada por um objetivo na presença de sinais emocionais.

Paralelamente a esses resultados no domínio do processamento de incentivos, Galvan também relatou o recrutamento diferencial do córtex orbitofrontal (OFC) em uma amostra incluindo crianças, adolescentes e adultos participantes. O OFC é uma sub-região do córtex pré-frontal que tem sido demonstrado em adultos para representar contingências de recompensa e exercer controle inibitório sobre impulsos arriscados relacionados à recompensa (Daw, O # x00027; Doherty, Dayan, Seymour e Dolan, 2006; Galvan, et al., 2005; Vejo Rolos, 2000 para uma revisão). Galvan e colegas relataram que, em adolescentes, o OFC aumentou em resposta ao recebimento de recompensa monetária (Galvan et al., 2006), semelhante ao observado em relatórios anteriores (May et al., 2004). Além disso, os adolescentes mostraram padrões espacialmente difusos de atividade de OFC que foram mais semelhantes às crianças do que adultos, em contraste com a extensão da atividade no NAcc, que em adolescentes foi comparável à dos adultos. A atividade espacialmente difusa no OFC relatada por Galvan e colegas em relação ao NAcc serve como um marcador funcional de imaturidade cerebral (Durston, et al., 2006), fornecendo evidências adicionais para uma imaturidade funcional do córtex pré-frontal durante a adolescência em relação ao padrão mais precoce e mais focalizado de atividade de NAcc observado durante essa idade.

Em conclusão, os sistemas subcorticais críticos para recompensar o processamento, incluindo o estriado ventral e a amígdala, mostram respostas hiperativas à emoção e à recompensa, provocando pistas relativas a crianças e adultos. As respostas neurais exageradas nessas regiões dão suporte ao modelo proposto anteriormente, em que os sinais límbico e estriado são desproporcionalmente grandes durante a adolescência. Em contraste com o pico de respostas cerebrais subcorticais emocionais e relevantes para o incentivo, a atividade no córtex pré-frontal mostra uma trajetória de desenvolvimento muito diferente. Nosso modelo teoriza que o córtex pré-frontal sofre uma maturação linear de início tardio com a idade, que é apoiada por dados estruturais e funcionais que acabamos de descrever. O trabalho até o momento apoia amplamente a noção de que o córtex pré-frontal continua a funcionar em níveis imaturos durante a adolescência e exerce menos controle regulatório sobre regiões subcorticais em relação aos adultos. A regulação hiperativa ativa de respostas subcorticais a estímulos ambientais salientes, emparelhados com um sistema regulador imaturo, pode ser responsável por mudanças no comportamento do adolescente e pode explicar o pico não linear em busca de incentivo e comportamento emocional, freqüentemente observado em adolescentes.

Diferenças individuais enviesam a responsividade de uma rede cortical subcortical

Os experimentos que acabamos de descrever sugerem que os adolescentes tendem a demonstrar uma responsividade subcortical aprimorada a sinais ambientalmente salientes, assim como respostas pré-frontais diminuídas em contextos que exigem controle cognitivo. No entanto, a observação simples dos pontos de dados brutos representando a resposta da amígdala Figura 2Ae a resposta do nucleus accumbens descrita em Figura 2B, mostra claramente que há uma variabilidade individual substancial nessas respostas. Em nossa conceituação, a adolescência em si é um fator de risco para o "desequilíbrio" funcional discutido anteriormente, mas outros fatores individuais de diferença também podem servir como mediadores poderosos da responsividade subcortical-cortical. Figura 3). Essas diferenças individuais podem tomar forma em traços de personalidade estáveis, diferenças nos perfis dos neurotransmissores, mudanças biologicamente controladas nos hormônios ou outros efeitos da puberdade e no contexto social, como o status social de alguém entre os pares.

 

Figura 3

Representação esquemática da idade e diferenças individuais como fatores de risco compostos para predizer comportamento altamente emocional e de risco em adolescentes.

A importância das diferenças individuais como preditor de “desequilíbrio” nas redes subcorticais-corticais foi demonstrada em numerosos contextos experimentais, inclusive em alguns dos experimentos descritos anteriormente. Hare e colegas (2008) mostraram que uma proporção substancial da variabilidade na resposta da amígdala a estímulos negativos foi explicada por diferenças individuais na ansiedade-traço, independentemente da idade, o que é consistente com relatos em adultos indicando que a ansiedade induz um viés de hiperrespessoação límbica (Etkin et al., 2004; Somerville e outros, 2004; Stein et al., 2007). Em termos de processamento de incentivo, Galvan e seus colegas demonstraram que através das idades, uma proporção substancial de variação nas respostas ventrais do estriado à antecipação de uma grande recompensa era prevista pela probabilidade real de se envolver em comportamento de risco (Galvan et al., 2007). Esses estudos oferecem evidências iniciais de que variáveis ​​de diferença individual, que muitas vezes não são medidas, podem desempenhar um papel importante na polarização de respostas neurais a estímulos afetivos e de incentivo em adolescentes, e nas seções finais examinaremos algumas outras fontes adicionais de variabilidade também pode modular esses efeitos. A discussão de outras variáveis ​​de diferença individuais, incluindo a variabilidade das propriedades dos neurotransmissores ao longo do desenvolvimento (particularmente para o sistema dopaminérgico) pode ser encontrada em outro artigo deste volume (Wahlstrom et al., Este número).

O papel dos hormônios gonadais no processamento afetivo e de incentivo no cérebro adolescente

Uma fonte potencial de influência na resposta subcortical-cortical “desequilibrada” são as diferenças individuais nos níveis hormonais da puberdade. Durante a adolescência, há um aumento significativo nos hormônios gonadais circulantes, o que acaba levando ao processo de maturação sexual (Lança, 2000). Os efeitos dos hormônios gonadais no cérebro foram conceitualizados em mecanismos “organizacionais” pelos quais os hormônios sexuais causam mudanças permanentes nos sistemas neurais que por sua vez influenciam o comportamento, ou mecanismos “ativados” pelos quais os hormônios sexuais apenas influenciam mudanças agudas e os efeitos são reversíveis quando os esteróides estão removidos (Cooke et al., 1998). Uma perspectiva que está se tornando mais comum é que os efeitos agudos dos hormônios sexuais durante a adolescência podem sensibilizar os circuitos neurais à ativação hormonal, o que, por sua vez, permite o desenvolvimento e o amadurecimento dos comportamentos sociais e sexuais (Romeo, Richardson & Sisk, 2002; Sisk & Zehr, 2005; Steinberg, 2008). Em outras palavras, a adolescência pode ser um período sensível para que os hormônios gonadais induzam efeitos organizacionais, que impulsionam comportamentos sociais e reprodutivos - e, potencialmente, comportamentos emocionais e de busca de incentivo em maior escala.

Os dimorfismos sexuais foram relatados em ambas as mudanças globais na estrutura cerebral (Giedd et al., 1997), bem como diferentes trajectórias para a maturação da amígdala e estriado (Caviness et al., 1996; Giedd et al., 1997, Schumann e outros, 2004). Assim, mudanças nos níveis hormonais podem ser conseqüentes ao desenvolvimento do cérebro durante esse período da vida e às mudanças comportamentais associadas. Nos meninos (idades 8 - 15yrs), níveis basais mais altos de testosterona se correlacionaram com o aumento de volume na amígdala (Neufang e outros, 2009). Esta descoberta recente sugere que os hormônios gonadais podem ter efeitos ativadores em regiões que se mostraram responsivas a informações emocionalmente salientes. Porque a adolescência é uma época em que os níveis de hormônios são aumentados (Norjavaara et al., 1996), é possível que esses hormônios sirvam como uma importante medida individual de diferença na mediação de respostas comportamentais e neurais emocionais e de busca de incentivo em adolescentes.

Estudos em adolescentes também mostram uma ligação entre mudanças nos hormônios e comportamentos sociais. Em meninos adolescentes, níveis mais baixos de testosterona e níveis de testosterona que diminuíram mais lentamente durante o dia apresentaram maiores níveis de ansiedade, depressão e problemas de atenção, independentemente do desenvolvimento puberal, enquanto em meninas adolescentes, declínios acentuados na testosterona durante o dia se correlacionaram com maior comportamento disruptivo. (Granger et al., 2003). Em meninos e meninas adolescentes, aumentos agudos de hormônios gonadais se correlacionaram com maiores afiliações com pares de risco (Vermeers et al., 2008a; Vermeersh e outros 2008b) e maior dominância social (Schaal e outros, 1996) sugerindo que o ambiente social e os hormônios gonadais podem interagir para prever diferenças individuais nos comportamentos de incentivo e sociais.

Embora possa haver uma ligação entre os hormônios flutuantes que influenciam o comportamento, também é importante considerar o papel dos genes dos receptores gonadais, que agem para mediar os hormônios gonadais circulantes. Um estudo recente (Perrin e outros, 2008) mostraram que a variabilidade no volume de substância branca em meninos adolescentes foi mediada não apenas pelos níveis de testosterona, mas por um polimorfismo genético no gene do receptor de andrógeno (AR), de tal forma que meninos com o gene AR curto com níveis mais altos de testosterona tiveram um aumento maior na substância branca volume do que aqueles com o gene AR longo. Isso sugere o importante papel da genética na compreensão dos efeitos ativadores e organizacionais dos hormônios.

A influência de pares no processamento afetivo e de incentivo no cérebro adolescente

As relações com os pares assumem uma importância elevada na adolescência (Steinberg, 2005), tornando-se uma fonte potencial de mediação de mudanças no comportamento afetivo e de incentivo. Por um lado, os adolescentes, como um grupo, podem mostrar maior sensibilidade a sugestões sociais, particularmente aquelas geradas por colegas, em comparação com adultos e crianças. Além disso, diferenças individuais na sensibilidade aos pares podem ser particularmente relevantes para influenciar o comportamento do adolescente.

Estudos recentes tentaram compreender a influência de pares na polarização de respostas comportamentais e neurais a pistas afetivamente relevantes. Grosbras et al. (2007) Adolescentes relatados que eram altamente resistentes à influência dos pares tinham menos córtex pré-motor dorsal direito e atividade do córtex pré-frontal dorsolateral esquerdo, enquanto observavam movimentos agressivos das mãos e expressões faciais, versus aqueles com menor resistência à influência dos pares. Isso sugeriu que os indivíduos que são particularmente sensíveis à pressão dos colegas podem ter um aumento na preparação motora para movimentos irados e podem atrair mais atenção ao visualizar informações emocionalmente salientes. Guyer et al. (2008b) relataram que adolescentes do sexo feminino que interagiram com pares de interesse alto e baixo em uma sala de bate-papo virtual tiveram maior atividade no núcleo accumbens, hipotálamo, hipocampo e ínsula para pares de interesse alto versus baixo interesse. Todas essas regiões, além da ínsula, tiveram aumentos de atividade relacionados à idade, sugerindo uma hiperresposta em regiões sensíveis à recompensa para pares socialmente desejáveis. Essas descobertas implicam que os sistemas de recompensa discutidos anteriormente sejam potencialmente mediadores da maior relevância das interações sociais durante a adolescência.

Ambos os estudos tentaram elucidar a base neural da influência dos pares no processamento afetivo, mas são limitados em sua capacidade de informar as respostas neurais durante as interações sociais reais. Em outras palavras, durante os experimentos que acabamos de discutir, os participantes não acreditam que estejam realmente interagindo com seus pares. O trabalho em adultos tentou imitar as interações sociais da vida real dentro do scanner de ressonância magnética funcional e medir as respostas neurais à inclusão e à exclusão social ostensivas (Eisenberger et al., 2003; Somerville e outros, 2006). O trabalho está atualmente em andamento para desenvolver paradigmas nos quais os adolescentes estão simulando ou experimentando reais trocas sociais, e será interessante avaliar a contribuição das regiões cerebrais em redes de recompensa e afetivas na mediação do comportamento social e monitoramento dos resultados das interações entre pares.

Advertências e limitações

A pesquisa que acabamos de descrever, conduzida principalmente nos últimos cinco anos, fez avanços notáveis ​​na caracterização da natureza da emoção e da recompensa que respondem ao cérebro adolescente. No entanto, deve-se salientar que o número de experimentos sobre este tópico ainda é relativamente pequeno e deve-se ter cautela ao tirar conclusões inequívocas deles. Mais estudos com tamanhos maiores de amostras são necessários para elucidar completamente a natureza das interações pré-frontal-estriado-límbico e sua relação com o comportamento do adolescente. Além disso, testar crianças, adolescentes e adultos em um único experimento é crítico para identificar mudanças não-lineares, pois espera-se que os adolescentes sejam diferentes dos dois grupos. Isso raramente é testado em um único experimento.

Em termos de funcionamento estriado e límbico em adolescentes, as evidências convergiram bem em apoio à ideia de que ambos os sistemas mostram um perfil de resposta exagerado em adolescentes. Para compreender a recompensa adolescente e o comportamento emocional, os mecanismos de controle pré-frontal devem ser levados em consideração, mas relativamente poucos experimentos avaliaram o papel do córtex pré-frontal na mediação desses comportamentos. Além disso, muitos experimentos discutiram as respostas pré-frontais com relativa imprecisão em termos de qual área particular dentro do córtex pré-frontal estava ativa e discutindo-a dentro do contexto de sua literatura associada. O córtex pré-frontal é uma grande área do cérebro com sub-regiões heterogêneas que variam em função, arquitetura, entradas e saídas. O trabalho futuro, tanto em adultos quanto em adolescentes, provavelmente permitirá uma maior compreensão das subdivisões pré-frontais e sua relação com as funções límbicas e estriatais ao longo do desenvolvimento.

Conclusões

Em relação a adultos e crianças, os adolescentes se envolvem em comportamentos desproporcionalmente arriscados, o que pode levar a uma ampla variedade de resultados negativos, incluindo abuso de substâncias, sexo desprotegido, lesões e suicídio. Muitos desses comportamentos são, pelo menos em parte, mediados por incentivo e resposta emocional, seja comportamento apetitivo inadequado levando a abordagem arriscada de recompensas em potencial, ou o resultado de experimentar afetos negativos extremos como autoflagelação e suicídio. Comportamentos emocionais e relacionados a incentivos estão intimamente ligados a esses riscos, e entender o papel do desenvolvimento de sistemas cerebrais na mediação desses comportamentos é de importância inerente à saúde do adolescente.

Os estudos de imagem estrutural e funcional humana começaram a lançar luz sobre as complexas mudanças que ocorrem no cérebro nessa época da vida e sua relação com o comportamento adolescente. Neste ponto, parece que as trajetórias diferenciais das regiões subcorticais límbicas e sensíveis à recompensa no estriado, em relação às regiões de controle de maturação tardia no córtex pré-frontal, podem levar a mudanças comportamentais do adolescente caracterizadas por maior sensibilidade a estímulos ambientais sem comportamentos comportamentais apropriados. inibição. Uma série de diferenças individuais também parece ser crítica para prever riscos elevados para esse perfil comportamental, que estão apenas começando a ser explorados empiricamente. Sistemas emocionais e de recompensa relativamente maduros deixados sem controle pelos sistemas de controle pré-frontal podem ser o "desequilíbrio" neural chave que leva ao perfil comportamental único e não-linear dos adolescentes. Espera-se que o trabalho continuado neste campo melhore nossa compreensão desse momento fascinante e complexo da vida.

Agradecimentos

Notas de rodapé

Referências