Horm Behav. 2009 Jan; 55 (1): 93-7. Epub 2008 Sep 12.
Christine M. Tenk, 1, Hilary Wilson, 3, Qi Zhang, 1 Kyle K. Jarras, 1,2 e Lique M. Coolen1,2
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Sumário
Vários modelos comportamentais e estudos forneceram evidências sugerindo que o comportamento sexual de ratos machos tem propriedades recompensadoras e reforçadoras. No entanto, há pouca informação sobre os valores recompensadores dos diferentes componentes do comportamento sexual. Portanto, este estudo usou um paradigma de preferência de lugar condicionado (CPP) para abordar se a ejaculação e as intromissões diferem em seus valores de incentivo recompensadores. Também abordamos se os valores de recompensa diferencial eram dependentes de experiência sexual anterior. Homens sexualmente ingênuos e experientes receberam um par de intromissões ou ejaculação com uma das câmaras na caixa CPP. A quantidade de tempo gasto em cada câmara do aparelho CPP após o condicionamento foi então medida. Tanto homens sexualmente ingênuos como sexualmente experientes formaram um CPP para a ejaculação, enquanto que, apenas sexualmente ingênuos, e não sexualmente experientes, os machos formaram um CPP para intromissões. Além disso, em machos sexualmente ingênuos, múltiplos pares de ejaculação com a câmara designada resultaram em CPP em relação à câmara de controle emparelhada com exibição de intromissões. Estes dados apoiam a hipótese de que existe uma hierarquia de recompensar o comportamento sexual, sendo a ejaculação o componente mais recompensador, e que o valor de incentivo recompensador de outros componentes do comportamento sexual depende da experiência sexual anterior.
Palavras-chave: recompensa, preferência de lugar condicionado, copulação, comportamento sexual, aprendizagem associativa
Introdução
Nos machos roedores, o comportamento sexual é um comportamento recompensador e reforçador, composto de vários elementos, incluindo investigação anogenital, montarias, intromissões e ejaculação. A ejaculação parece ser o componente mais reforçador do comportamento sexual (Coolen et al., 2004; para revisão, ver Pfaus e Phillips, 1991). Por exemplo, em contraste com os machos autorizados a apenas intromitar ou montar, mas não ejacular, machos com permissão de copular para ejaculação desenvolveram velocidades de corrida mais rápidas em labirintos em T (Kagan, 1955), pista reta (Lopez et al., 1955) ou escalada por obstáculos (Sheffield et al., 1951). Além disso, a ejaculação é essencial para a formação de preferências copulatórias condicionadas. Ou seja, a associação de um novo odor a uma fêmea receptiva leva a uma preferência por um comportamento sexual facilitado em relação a uma fêmea similarmente perfumada nos machos que copulam para a ejaculação, mas não nos machos que exibem intromissões sem ejaculação ( Kippin e Pfaus, 2001).
Os aspectos recompensadores da cópula foram demonstrados usando um paradigma de preferência de lugar condicionado (CPP) (Pfaus e Phillips, 1991). As medidas de paradigma CPP abordam as respostas aos estímulos ambientais que anteriormente foram emparelhados com eventos de reforço e podem ser usadas para avaliar o valor de incentivo desses eventos de recompensa e os estímulos relacionados à recompensa (Carr et al., 1989). O aparato usado para demonstrar CPP consiste tipicamente em compartimentos distintos que são emparelhados diferencialmente com estímulos incondicionais: um lado é emparelhado com cópula à ejaculação, enquanto o outro lado é emparelhado com nada ou uma manipulação de controle. De fato, ratos machos que têm permissão para copular para ejaculação formam uma preferência pelo compartimento emparelhado com esse comportamento (Agmo e Berenfeld, 1990; Martinez e Paredes, 2001). No entanto, não se sabe se o desenvolvimento de CPP é dependente da exibição da ejaculação, ou se a exibição de intromissões é suficiente. Nossa hipótese é que a ejaculação é mais recompensadora em comparação com outros elementos do comportamento sexual, dados os estudos anteriores que mostram suas propriedades de incentivo maiores.
Assim, o conjunto atual de experimentos examinou se a ejaculação é mais recompensadora do que a exibição de múltiplas intromissões usando o paradigma CPP. Além disso, a influência da experiência sexual no valor recompensador de intromissões ou ejaculação foi investigada.
Materiais e métodos
Animais
Ratos Sprague Dawley machos adultos (250-350g) foram obtidos em laboratórios Harlan (Indianapolis, IN, EUA) ou Charles River (Senneville, QC, Canadá) e alojados individualmente num ciclo de luz / escuridão invertido 12-hora (luzes apagadas 10 am ). Comida e água estavam sempre disponíveis, exceto durante os testes comportamentais. As fêmeas de estímulo foram ovariectomizadas e implantadas com cápsulas subcutâneas de benzoato de 5% 17-β-estradiol (1.98 mm de diâmetro interno, 0.5 cm de comprimento, Dow Corning Corporation, MI, EUA). A receptividade sexual foi induzida por injecções subcutâneas de progesterona (500 μg em 0.1 ml de óleo de gergelim) aproximadamente quatro horas antes das sessões de acasalamento. Todos os procedimentos foram aprovados pelo Comitê de Cuidados e Uso de Animais da Universidade de Cincinnati, Comitê de Cuidados com Animais da Universidade de Western Ontario, e conformados com as diretrizes do NIH e CCAC envolvendo animais vertebrados em pesquisa.
Aparelho de preferência de lugar condicionado
O aparelho de preferência de lugar condicionado (CPP) (Med Associates, Vermont, EUA) consistia de duas câmaras de teste (28 × 22 × 21 cm) separadas por um compartimento central (13 × 22 × 21 cm). As câmaras eram diferenciadas por sinais visuais e táteis. Uma câmara de teste tinha paredes brancas e piso de grade de metal, enquanto a outra tinha paredes pretas e piso de barras paralelas. O compartimento central consistia em paredes cinzentas e um piso cinza liso. Portas de ambos os lados do compartimento central separavam as câmaras e podiam ser levantadas para permitir a livre movimentação dos animais em todo o aparelho, ou abaixadas para confiná-las a uma área particular.
Condicionamento comportamental e testes
Todos os testes ocorreram na fase escura (três a seis horas após as luzes apagadas). As preferências iniciais iniciais foram determinadas no primeiro dia da experiência por um pré-teste em que cada animal recebeu acesso livre a todas as câmaras do aparelho CPP para minutos 15. Os sujeitos foram gravados em vídeo e o tempo gasto em cada câmara foi analisado usando o programa de macro personalizado Microscoft Excel. Um animal era considerado presente em uma câmara se todo o tronco do corpo do animal, incluindo os quadris, estivesse localizado naquela câmara. A câmara na qual o animal passou menos tempo (o lado inicialmente não preferido) foi designado o lado do par de sexos, e o outro lado (o lado inicialmente preferido) foi designado o lado de controlo. O condicionamento ocorreu nos dias dois e três. Durante o dia de condicionamento sexual, os animais acasalaram com uma fêmea receptiva em sua gaiola, e foram imediatamente transferidos para a câmara de pareamento de sexo no aparelho CPP para minutos 30. Durante o dia de condicionamento do controle, os animais foram retirados diretamente de sua gaiola e colocados na câmara de controle do aparato de CPP para minutos 30. Metade dos animais em cada experimento receberam o par de sexos no segundo dia e foram colocados na câmara de controle no terceiro dia. Os restantes animais receberam o emparelhamento de controlo no dia dois e o emparelhamento de sexos no terceiro dia. Após este único estudo de condicionamento (consistindo nos dois dias de condicionamento), a preferência dos animais pelas câmaras foi reavaliada usando um pós-teste no final, quarto dia, que era procedimentalmente idêntico ao pré-teste.
Design experimental
Quatro experimentos foram realizados. O design de condicionamento e os números de grupo para cada experimento estão descritos na Tabela 1. No primeiro experimento, machos sexualmente ingênuos receberam ou ejaculação (n = 10) ou intromissões (seis-oito intromissões sem ejaculação; n = 11) pareadas com a câmara inicialmente não preferida enquanto nenhum comportamento sexual foi pareado com a câmara inicialmente preferida. A exposição da ejaculação foi determinada com base no comportamento motor característico que o animal apresenta na ejaculação, bem como na presença de tampão vaginal na parceira feminina. Além disso, um grupo de controle foi adicionado, consistindo de machos (n = 10) que foram expostos às câmaras do aparato CPP após manipulações de manipulação e controle, mas sem acasalamento, e assim serviram como controles não estimulados. No segundo experimento, machos sexualmente experientes foram usados. Estes machos foram acoplados a uma ejaculação em cinco sessões de acasalamento antes do condicionamento de CPP. Apenas os machos que apresentaram ejaculação em três dessas cinco sessões foram incluídos neste experimento. Como no experimento 1, esses machos sexualmente experientes receberam condicionamento com ejaculação (n = 10) ou intromissões (seis-oito intromissões sem ejaculação; n = 10) emparelhadas com a câmara inicialmente não preferida enquanto nenhum comportamento sexual foi emparelhado com o outro câmara. No terceiro experimento, homens sexualmente ingênuos (n = 8) apresentaram ejaculação emparelhada com a câmara e intromissões inicialmente não preferidas (seis-oito intromissões sem ejaculação) pareadas com a outra (controle) câmara. Finalmente, no quarto experimento, os machos que eram sexualmente ingênuos antes deste experimento (n = 10) apresentaram ejaculação ou intromissões (seis-oito intromissões) emparelhadas com as câmaras inicialmente não preferidas ou controle respectivamente, como no experimento anterior. No entanto, neste experimento final, a fase de condicionamento foi estendida para seis dias de condicionamento, durante os quais os machos receberam pares alternados de ejaculação ou intromissões (3 de cada emparelhamento). Metade dos machos recebeu um par de ejaculações no primeiro dia de condicionamento e metade recebeu um par de intromissões.
tabela 1
Design de condicionamento e números de grupo para cada um dos quatro experimentos de comportamento sexual
A análise dos dados
Os dados do pré-teste e pós-teste coletados do comportamento sexual dos experimentos CPP foram expressos como o escore de preferência (a porcentagem do tempo gasto na câmara de pares pareados) e o escore de diferença (tempo gasto na câmara pareada por sexo menos o tempo gasto no câmara de pares de sexo). Testes-t pareados foram usados para analisar a significância do escore de preferência e o escore de diferença entre o pré-teste e o pós-teste. Além disso, um teste de Correlação do Momento do Produto Pearson foi usado para analisar uma possível correlação entre o número de intromissões e o escore de preferência pós-teste e o escore de diferença dentro de cada experimento. O critério para significância foi estabelecido em 0.05.
Consistentes
Os resultados do primeiro experimento, mostraram que os machos sexualmente ingênuos adquirem uma CPP significativa para a câmara de pares de ejaculação, como mostrado por uma comparação do tempo gasto nas câmaras durante o pré-teste e pós-teste (Fig. 1). Tanto o escore de preferência (p = 0.023) quanto o escore de diferença (p = 0.012) mostraram um aumento significativo no tempo gasto na câmara pareada por ejaculação. Além disso, os machos sexualmente ingênuos também adquiriram uma CPP significativa para a câmara de pares intromissão. Após o condicionamento, os machos não experientes passaram significativamente mais tempo na câmara pareada por intromissão do que na câmara de controle (p = pontuação de preferência 0.006; p = pontuação da diferença 0.005; Fig. 1). Os machos de controlo não estimulados não formaram qualquer preferência (Pontuação de pré-teste: pré-teste versus pós-teste: 35.8% ± 2.9 versus 38.3% ± 2.7, p = 0.47; pontuação de diferença: Pré-teste vs. pós-teste: 168.4 seg 34.4 x 152.4 seg ± 33.3 = 0.71).
Figura 1
Um emparelhamento com exibição de ejaculação (A, B) ou intromissões (C, D) induziu CPP em homens sexualmente ingênuos. (A, C) pontuação de preferência, a porcentagem de tempo gasto na ejaculação- (A) ou intromissões- (C) câmara pareada. (B, D) pontuação de diferença, tempo (mais ...)
Os resultados do segundo experimento revelaram que os homens que receberam experiência sexual antes do teste de CPP também formaram um CPP para a câmara pareada de ejaculação, como mostrado por um aumento significativo na pontuação de preferência (p <0.001) e na pontuação de diferença (p <0.001; Figura 2). No entanto, em contraste com os achados em homens sexualmente ingênuos, os homens sexualmente experientes não formaram um CPP para a câmara par de intromissões. Nem a pontuação de preferência (p = 0.183) nem a pontuação de diferença (p = 0.235) mudaram significativamente após o condicionamento (Fig. 2).
Figura 2
Um emparelhamento com exibição de ejaculação (A, C), mas não com intromissões (C, D) induziu PPC em homens sexualmente experientes. (A, C) pontuação de preferência, a porcentagem de tempo gasto na ejaculação- (A) ou intromissões- (C) câmara pareada. (B, D) diferença (mais ...)
No terceiro e quarto experimentos, foi testada a hipótese de que a ejaculação é mais recompensadora do que as intromissões. Os resultados desses estudos mostraram, primeiro, que homens que eram sexualmente ingênuos antes do teste de CPP não formaram um CPP para a câmara pareada de ejaculação em relação à câmara pareada de intromissão após apenas um par do respectivo comportamento sexual com a câmara (Fig. . 3). Nossa hipótese é que um único par de ejaculação e intromissão não foi suficiente para induzir uma diferença na formação de CPP em animais sexualmente virgens. Portanto, um quarto experimento foi conduzido com um período de condicionamento estendido consistindo em três de cada tipo de teste de condicionamento. De fato, após três pares de intromissão e ejaculação, os homens mostraram um aumento significativo nos escores de preferência e diferença (p <0.001 para preferência e pontuação de diferença; Fig. 3) para o par de ejaculação em relação à câmara par de intromissão. Assim, com os pares múltiplos, a ejaculação induziu a formação de um CPP quando comparada à exibição de intromissões sem ejaculação.
Figura 3
Um emparelhamento com exibição de ejaculação não induziu CPP em homens sexualmente virgens quando a câmara de controle foi emparelhada com exibição de intromissões (A, B). Em contraste, os homens que eram sexualmente ingênuos antes do início do condicionamento adquirido (mais ...)
Em cada um dos experimentos, quando os pares foram realizados com a exibição de intromissões, os machos foram autorizados a exibir intromissões 6-8, uma vez que esta corresponde ao número de intromissões normalmente precedendo a ejaculação (Coolen et al., 1996; Coolen et al., 2003a ). De fato, muitos homens nos grupos de ejaculação emparelhados apresentaram 8 ou menos intromissões antes da ejaculação. No entanto, alguns machos em cada um dos experimentos exibiram mais de intromissões 8 antes da ejaculação. Portanto, para descartar uma correlação positiva entre o número de intromissões e a formação de CPP, foi realizada uma análise de correlação. Esta análise revelou que não houve correlações em nenhum dos experimentos entre os números de intromissões e expressão de CPP.
Discussão
O presente estudo testou as hipóteses de que a ejaculação tem um maior valor de recompensa em comparação com a exibição de intromissões quando examinadas usando o paradigma CPP e que a experiência sexual influencia as propriedades recompensadoras das intromissões. De fato, foi demonstrado que a ejaculação, mas não as intromissões, resultou na aquisição de CPP em animais sexualmente experientes. Além disso, os machos sexualmente ingênuos adquiriram um CPP para um ambiente de pares de ejaculação sobre um ambiente de pares intromissão. A experiência sexual afetou o valor recompensador das intromissões (sem ejaculação), uma vez que a exibição da ejaculação só foi considerada essencial para CPP em homens com experiência sexual, já que os homens sexualmente ingênuos desenvolveram CPP após intromissões e ejaculação.
O CPP é um paradigma bem estabelecido usado para estudar as propriedades recompensadoras do comportamento sexual (Hughes et al., 1990; Mehrara e Baum, 1990; Miller e Baum, 1987). Duas variações no procedimento CPP, CPP pós-copulatório e CPP copulatória, diferem em se o acasalamento ocorre na câmara CPP ou não (Pfaus et al., 2001). No primeiro procedimento, que foi utilizado no presente estudo, os ratos machos são autorizados a copular em uma arena separada e, em seguida, transferidos imediatamente para um compartimento distinto do aparelho CPP. No segundo procedimento, a cópula para ejaculação pode ocorrer dentro da própria câmara CPP. Ambos os procedimentos resultam em CPP robusto e confiável. Entretanto, a CPP pós-operatória foi utilizada no presente estudo para eliminar uma possível influência da antecipação da recompensa sexual na formação da DPC. Quando ratos machos são expostos a estímulos ambientais associados ao comportamento sexual prévio, o sistema mesolímbico é ativado (Balfour et al., 2004), presumivelmente refletindo a antecipação em resposta às pistas condicionadas. O uso de um paradigma CPP copulatório levará, portanto, a influências da exposição a estímulos condicionados associados à experiência sexual prévia na câmara de CPP. Assim, a fim de isolar o papel das intromissões e ejaculação em animais sexualmente ingênuos e experientes na formação de CPP, utilizou-se o procedimento pós-copulatório.
Outra variável em experimentos de CPP é o número de tentativas de condicionamento: um único (Straiko et al., 2007) ou múltiplos pares (Garcia Horsman e Paredes, 2004; Hughes et al., 1990; Miller e Baum, 1987) resultam em acasalamento. CPP induzido. Uma vez que um dos objetivos do presente estudo foi investigar a influência da experiência sexual na CPP induzida pelo sexo, foram utilizados pares únicos para a maioria dos experimentos, a fim de evitar atingir um teto de CPP induzido pelo acasalamento. De fato, nossos resultados confirmaram estudos prévios (Agmo e Berenfeld, 1990) que um simples pareamento da ejaculação a um ambiente é suficiente para a aquisição de CPP em homens.
Nos experimentos atuais, os machos sexualmente ingênuos adquiriram um CPP para um ambiente de pares de ejaculação sobre um ambiente de pares de intromissão, indicando que a ejaculação tem um valor de recompensa maior do que as intromissões. Este resultado é consistente com estudos prévios de aprendizagem / reforço em labirintos em T (Kagan, 1955), pista de braço reto (Lopez et al., 1955) ou escalada em obstáculos (Sheffield et al., 1951), que mostram que a ejaculação é mais reforçador do que montagens ou intromissões sozinho. Além disso, a ejaculação é essencial para a formação de preferências copulatórias condicionadas (Kippin e Pfaus, 2001). Juntos, esses resultados apóiam a hipótese proposta por Crawford et. al. (1993) que “a força do sexo como reforçador está diretamente relacionada à extensão em que os sujeitos completam a seqüência comportamental copulatória”.
No presente experimento, a preferência pelo ambiente associado à ejaculação sobre a câmara pareada por intromissão necessitou de múltiplos testes de condicionamento, e um único emparelhamento não foi suficiente para induzir CPP. Uma explicação é que, em animais sexualmente ingênuos, um emparelhamento de cada um não é suficiente para diferenciar o valor recompensador da ejaculação e das intromissões. Outra explicação pode ser que as propriedades recompensadoras das intromissões diminuem com a experiência sexual, consistente com a descoberta de que a ejaculação é essencial para CPP em machos sexualmente experientes, enquanto as intromissões induzem a DPC em animais sexualmente ingênuos.
A descoberta de que a ejaculação tem propriedades de recompensa maiores do que as intromissões suporta a hipótese de que existem vias neurais separadas para o processamento de sinais relacionados com a ejaculação ou a intromissão. Em apoio a essa hipótese, vários estudos em ratos, hamsters e gerbilos usando Fos como um marcador para ativação neural demonstraram ativação neural induzida especificamente pela ejaculação, mas não por montarias ou intromissões, em pequenas sub-regiões da amígdala medial, núcleo de leito a estria terminal, área pré-óptica e tálamo intralaminar posterior (Coolen et al., 1996; Coolen e outros, 1997; Coolen e outros, 2003a; Heeb e Yahr, 1996; Kollack-Walker e Newman, 1997). Recentemente, testamos se essas áreas ativadas pela ejaculação recebem estímulos da medula espinhal lombossacral e demonstramos o uso de traçados retrógrados e hemisecções de que a sub-região ativada pela ejaculação do tálamo intralaminar posterior, ou seja, núcleo talâmico subparafascicular medial (mSPFp) recebe uma entrada única. população de neurônios na medula espinhal lombar (Coolen et al., 2003a; Coolen et al., 2003b; Ju et al., 1987; Truitt e outros, 2003b). Por sua vez, essas células expressam Fos especificamente com a ejaculação, mas não com montagens ou intromissões, em apoio ao seu papel no processamento das pistas relacionadas à ejaculação (Truitt et al., 2003a). Além disso, essa população de células lombares de projeção mSPFp está na posição anatômica para receber estímulos sensoriais relacionados à ejaculação de órgãos periféricos e expressar numerosos neuropeptídeos, incluindo galanina, colecistocinina e encefalina opióide (Coolen et al., 2003b; Ju et al. 1987; Nicholas et al., 1999). Atualmente, não se sabe se esta via e os neurotransmissores internos contribuem funcionalmente para comportamentos induzidos pela ejaculação, como o CPP.
Em resumo, os presentes resultados demonstram que a ejaculação é o componente mais recompensador do comportamento sexual masculino em ratos. Além disso, concluímos que a experiência sexual influencia as propriedades recompensadoras dos componentes do comportamento sexual, ou seja, intromissões, como intromissões induzem CPP em sexo sexualmente ingênuo, mas não em homens sexualmente experientes.
Agradecimentos
Esta pesquisa foi apoiada por doações dos Institutos Nacionais de Saúde (R01 DA014591) e Institutos Canadenses de Pesquisa em Saúde para LMC.
Notas de rodapé
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