Ativação cerebral e excitação sexual em homens heterossexuais saudáveis ​​(2002)

Cérebro. 2002 May;125(Pt 5):1014-23.

Arnow BA1, Desmond JE, Banner LL, Glover GH, Salomão A, Polan ML, Lue TF, Atlas SW.

Sumário

Apesar do papel central do cérebro na função sexual, pouco se sabe sobre as relações entre a ativação do cérebro e a resposta sexual. Neste estudo, empregamos ressonância magnética funcional (fMRI) para examinar as relações entre a ativação do cérebro e a excitação sexual em um grupo de homens jovens, saudáveis ​​e heterossexuais. Cada sujeito foi exposto a duas sequências de material de vídeo consistindo de segmentos explicitamente eróticos (E), relaxantes (R) e esportivos (S) em uma ordem imprevisível. Os dados sobre a turgidez peniana foram coletados usando um manguito de pressão pneumática customizado. Ambas as análises de bloco tradicionais usando contrastes entre clipes de vídeo sexualmente excitantes e não excitantes e uma regressão usando turgidez peniana como a covariável de interesse foram realizadas. Em ambos os tipos de análises, as imagens de contraste foram calculadas para cada sujeito e essas imagens foram posteriormente usadas em uma análise de efeitos aleatórios. Fortes ativações especificamente associadas à turgidez peniana foram observadas na região subinsular direita, incluindo claustro, caudado esquerdo e putâmen, giro occipital médio / temporal médio direito, giro cingulado bilateral e regiões sensório-motoras e pré-motoras direitas. Ativação menor, mas significativa, foi observada no hipotálamo direito. Poucas ativações significativas foram encontradas nas análises de bloco. Implicações dos resultados são discutidas. Nosso estudo demonstra a viabilidade de examinar as relações de ativação cerebral / resposta sexual em um ambiente de fMRI e revela uma série de estruturas cerebrais cuja ativação está bloqueada no tempo para a excitação sexual.

Introdução

Pesquisas recentes aumentaram substancialmente nosso conhecimento sobre a fisiologia da resposta sexual periférica, particularmente em homens. Isto levou a importantes avanços no tratamento da disfunção erétil (Lue, 2000). No entanto, apesar do papel do cérebro como o "órgão principal" que governa a função sexual (McKenna, 1999), pouco se sabe sobre as relações entre ativação cerebral e resposta sexual. Embora uma extensa literatura animal tenha fornecido dados sobre essas relações, a extensão em que tais achados podem ser generalizados para os seres humanos não é clara (McKenna, 1999). O advento de métodos não invasivos de mapeamento da ativação cerebral agora apresenta a oportunidade de aumentar significativamente nossa compreensão das relações entre ativação cerebral e excitação sexual em humanos.

Estudos prévios de PET que investigam a resposta sexual masculina (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000) relataram envolvimento frontal, temporal, cingulado e subcortical. Em primeiro (Stoleru et al., 1999), oito homens com idades entre 21-25 anos foram expostos a três tipos de clipes de filme (humorístico, neutro e sexual) durante o PET e avaliação objetiva da intumescência. Os resultados revelaram que a estimulação sexual visual foi associada com o aumento do fluxo sanguíneo cerebral regional (rCBF) no córtex temporal inferior, ínsula direita e córtex frontal inferior direito e córtex cingulado anterior esquerdo. O aumento da tumescência foi associado à ativação no giro occipital inferior direito. Em um segundo estudo com nove homens com idade entre 21 e 39 anos e condições visuais semelhantes (Reduto et al., 2000), a magnitude da tumescência foi associada ao aumento de rCBF em várias regiões, incluindo o claustrum, o cingulado anterior, o putâmen e o núcleo caudado. Estímulos sexuais visuais foram associados com aumento de rCBF em várias áreas incluindo o giro cingulado anterior esquerdo, midcingulado esquerdo, giro frontal medial direito e córtex orbitofrontal direito, claustrum, núcleo caudado e putâmen.

FMRI funcional, que tem sido usada para caracterizar e mapear uma variedade de funções humanas complexas, como a visão (Belliveau et al., 1991; Anjo et al., 1994) e habilidades motoras (Kim et al., 1993; tomada et al., 1994), tem várias características adequadas para examinar as relações entre a ativação cerebral e a excitação sexual. Em comparação com PET, fMRI: (i) é não invasivo; (ii) possui resolução espacial superior; (iii) permite concentrar-se em descobertas individuais, quando apropriado, em oposição à confiança em dados agrupados; e, mais importante, (iv) tem razões de sinal para ruído substancialmente mais altas, permitindo uma correlação temporal superior entre a ativação cerebral e a resposta periférica (Moseley e Glover, 1995). Enquanto os estudos de PET citados acima avaliaram a tumescência, esses estudos são incapazes de coletar dados sobre relações temporais diretas entre mudanças na ativação cerebral regional e mudanças na excitação sexual.

Park e colegas (Park et al., 2001) investigaram as relações entre a ativação cerebral e a resposta sexual usando fMRI. Este estudo, que usou um scanner 1.5T e um fMRI dependente do nível de oxigenação do sangue (contraste) (BOLD), envolveu 12 homens com função sexual normal (idade média = 23 anos) e dois homens hipogonadais. Clipes de filmes eróticos e não eróticos foram alternados. Os achados incluíram ativação em sete dos 12 indivíduos saudáveis ​​associados a segmentos eróticos nas seguintes áreas: lobo frontal inferior, giro cingulado, ínsula, corpo caloso, tálamo, núcleo caudado, globo pálido e lobo temporal inferior. A excitação sexual subjetiva, bem como a percepção subjetiva de ereção, foram avaliadas usando escalas de 5 pontos variando de 1 (sem alteração) a 5 (aumento máximo).

O presente estudo envolve o uso de um scanner 3T fMRI para investigar a ativação cerebral e excitação sexual em homens. Nossos objetivos foram:

(i) Desenvolver um paradigma experimental para estudar a relação entre excitação sexual e ativação cerebral em homens usando a tecnologia fMRI, incluindo tanto os segmentos de controle neutros quanto visualmente estimulantes e a avaliação objetiva da tumescência; e

(ii) Usar a resolução temporal superior do scanner 3T para identificar regiões do cérebro cujas mudanças de atividade estão diretamente relacionadas a mudanças fisiológicas na excitação sexual em uma amostra de homens heterossexuais jovens e saudáveis.

Com base nos achados relatados nos estudos de neuroimagem discutidos acima (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000; Park et al., 2001esperávamos encontrar correlações significativas entre excitação sexual e ativação nas seguintes áreas: (i) cingulado anterior; (ii) putamen; (iii) núcleo caudado; e (iv) insula / claustrum. Além disso, dada a extensa evidência na literatura animal que documenta as relações entre a atividade hipotalâmica e a resposta sexual (por exemplo, Carmichael et al., 1994; Chen et al., 1997), esperávamos observar uma correlação significativa entre resposta sexual e ativação no hipotálamo.

Material e métodos

Assuntos

Entre abril e outubro de 2000, 14 heterossexuais, do sexo masculino destros, com idade de 18-30 anos, com função sexual normal foram incluídos no estudo. Os participantes foram recrutados por meio de folhetos afixados no campus da Universidade de Stanford e anúncios no jornal do campus e no jornal local de Palo Alto. Todos os indivíduos em potencial foram selecionados por telefone e, se parecessem elegíveis, foram submetidos a uma entrevista de 1 hora com um psicólogo clínico (LLB) e preencheram uma série de questionários, incluindo o Índice Internacional de Função Erétil (IIEF) (Rosen et al., 1997), Sexual Behavior Inventory (SBI) (Bentler, 1968), Sexual Arousal Inventory (SAI) (Hoon et al., 1976) e SCL-90-R (Derogatis, 1983). O desenho do estudo foi explicado em detalhes e todos os sujeitos leram e assinaram o consentimento informado antes de serem entrevistados ou preencher questionários. O consentimento dos sujeitos foi obtido de acordo com a Declaração de Helsinque. O estudo foi aprovado pelo Conselho de Revisão Institucional da Faculdade de Medicina da Universidade de Stanford e pelo Comitê de Pesquisa em Ressonância Magnética do Departamento de Radiologia de Stanford.

As exclusões foram as seguintes: (i) história de disfunção erétil avaliada por entrevista e pelo IIEF; (ii) falta de experiência de relações sexuais; (iii) não responder 'normalmente', 'quase sempre' ou 'sempre' à consulta do SAI sobre frequência de excitação com material de vídeo sexualmente explícito; (iv) atender aos critérios do DSM-IV para claustrofobia ou qualquer outro eixo 1 de humor, ansiedade, uso de substâncias ou transtorno psicótico avaliado com SCID-I administrado por entrevistador (Primeiro nome et al., 1996) questões de triagem; (v) pontuação superior a um desvio padrão acima da média para indivíduos não angustiados no Índice Geral de Sintomas do SCL-90-R; (vi) uso de qualquer medicação psicoativa, outra medicação prescrita ou medicamentos de venda livre que possam afetar a função sexual; (vii) uso de drogas recreativas nos últimos dias 30; (viii) uso de sildenafil ou qualquer outro medicamento destinado a melhorar o desempenho sexual; (ix) história de cometer crimes sexuais, incluindo assédio, estupro e abuso sexual; (x) visão não adequada para visualizar material de vídeo sob condições de fMRI; e (xi) usar qualquer dispositivo externo ou interno, como um marcapasso cardíaco, que impeça procedimentos de fMRI.

Uma vez aceito no estudo, os pacientes foram agendados para uma visita subseqüente para a varredura fMRI.

Desenho do estudo e estímulos

Dois vídeos foram apresentados a cada sujeito, cada um com duração de 15 minutos e 3 segundos. No primeiro vídeo, os sujeitos receberam segmentos alternados de cenas relaxantes (R), destaques de esportes (S) ou vídeo sexualmente excitante (E) na seguinte ordem: S, R, E, R, E, R, S, R, S , R e E. Os respectivos tempos para esses segmentos em segundos foram: 129, 60, 120, 30, 120, 30, 120, 33, 123, 30 e 108. Na segunda varredura, curtos videoclipes de cenas de relaxamento e esportes os vídeos ocorreram antes e depois de uma longa apresentação de vídeo sexualmente excitante. A ordem das condições para o vídeo 2 era: S, R, E, R e S, e os respectivos tempos em segundos para cada condição eram 123, 60, 543, 60 e 117. O segmento erótico mais longo no vídeo 2 foi usado porque, em No início do estudo, não sabíamos até que ponto a excitação se desenvolveria em blocos mais curtos no ambiente do scanner. Para ambas as varreduras, os participantes pressionaram um dos três botões usando os três primeiros dedos da mão direita para indicar interesse sexual, início da ereção ou perda do interesse sexual.

Uma série de considerações informaram o design e os estímulos específicos. Dados dados sugerindo que o desligamento do sujeito de material visual emocionalmente estimulante sob condições de fMRI leva aproximadamente 15 s (Garrett e Maddock, 2001), os segmentos S e E não eram contíguos e estavam separados por um mínimo de 30 s de R. O conteúdo dos segmentos eróticos envolvia quatro tipos de atividades sexuais: relação sexual pela retaguarda, relação sexual com a mulher em posição superior, felação e relação sexual com o homem na posição superior. De oito diferentes atividades sexuais retratadas no filme, essas quatro atividades foram associadas aos níveis mais altos de tumescência peniana em uma amostra de 36 homens (Koukounas e Over, 1997). Finalmente, para controlar possíveis efeitos de antecipação, os sujeitos não foram informados sobre a ordenação dos segmentos.

O experimento foi controlado por um computador Macintosh usando PsyScope (1) para iniciar o scanner e o gravador de videocassete (VCR) e registrar as respostas do sujeito na caixa de botões. O videocassete (Panasonic Pro AG ‐ 6300, Secaucus, NJ, EUA) foi informado do início da sequência de vídeo e colocado no modo de pausa. O VCR então começou com atraso mínimo (estimado em ∼50 ms) quando o disparo lógico transistor-transistor foi recebido. Essa precisão no tempo garantiu facilidade na análise e interpretação dos dados. O sujeito assistiu aos vídeos em uma tela de retroprojeção montada na bobina da cabeça por meio de um espelho.

A turgidez peniana foi monitorada com um dispositivo compatível de ressonância magnética especialmente construído com base em um manguito de pressão arterial do tamanho de um recém-nascido (WA Baum Co., Copiague, NY, EUA) colocado no pênis usando um preservativo. A mangueira de inflação foi estendida e conectada a um T, com um braço do T conectado a um transdutor de pressão arterial de linha arterial (4285–05, Abbott Laboratories, Chicago, IL, EUA) e o outro conectado por meio de uma válvula ao bulbo de inflação . O manguito foi inflado a 50 mm Hg com o sujeito em decúbito dorsal na mesa fora do ímã. A válvula foi então desligada e o bulbo de inflação desconectado e removido (pois seu manômetro continha peças magnéticas). O transdutor foi conectado a um amplificador de bioinstrumentação padrão (ETH ‐ 250, CB Sciences Inc, Dover NH, EUA). O sinal analógico foi registrado por um data logger de amostragem a 40 Hz (MacLab, AD Instruments, Inc, Castle Hill, NSW, Austrália). A respiração e a frequência cardíaca foram registradas simultaneamente pelo registrador de dados usando o fole do scanner e o oxímetro de pulso colocados no abdômen do sujeito e no dedo médio da mão esquerda, respectivamente. O registrador de dados foi acionado por um pulso do scanner para garantir a sincronização entre os registros de dados fisiológicos e fMRI.

A aquisição de dados

Os dados de fMRI foram adquiridos em um ímã 3 T GE Signa usando um T2Sequência de pulsos em espiral de gradiente ponderado emGlover e Lai, 1998) e usando uma bobina de cabeça de gaiola de pássaro elíptica quadrada personalizada 'dome'. O movimento da cabeça foi minimizado usando uma barra de mordida que foi formada com a impressão dentária do sujeito e ainda corrigida (Friston et al., 1995a) usando o mapeamento paramétrico estatístico (versão de software de 1999) (SPM99) pacote de software (Wellcome Department of Cognitive Neurology, University College, London, UK). Varreduras de fMRI foram obtidas de 25 cortes axiais usando parâmetros de TR (tempo de relaxamento) = 3000 ms, TE (tempo de eco) = 30 ms, ângulo de flip = 80 °, disparo único, resolução em plano = 3.75 mm e espessura = 5 mm. AT2Spin-echo rápido ponderado foi adquirido no mesmo plano que as varreduras funcionais com parâmetros de TR = 4000 ms, TE = 68 ms, comprimento do trem de eco = 12, e NEX (número de excitações) = 1. Esses dados estruturais foram co Registrado com o volume médio de fMRI corrigido pós-movimento e espacialmente normalizado para o modelo cerebral do Montreal Neurological Institute (MNI) (voxels de 2 × 2 × 2 mm) usando uma transformação afim de 9 parâmetros em SPM99 (Friston et al., 1995a) e alisado espacialmente usando um kernel gaussiano com FWHM (largura total na metade do máximo) = 5 mm.

Análise de dados

As análises estatísticas foram realizadas utilizando a abordagem do modelo linear geral disponível no SPM99 (Friston et al., 1995b). Dois tipos de análises foram realizadas: (i) análises tradicionais de blocos (n = 14) usando contrastes entre os videoclipes sexualmente estimulantes e não estimulantes; e (ii) uma análise de regressão usando turgidez peniana dentro da sessão de varredura como a covariável de interesse (n = 11; os dados de turgidez peniana não foram obtidos para três sujeitos, uma vez devido ao mau funcionamento e, em dois casos, provavelmente devido ao deslocamento do dispositivo pelo sujeito ou escorregamento durante a varredura).

Para a análise de bloco, o período de corte do filtro passa-alta de SPM99 foi definido com os valores padrão para os protocolos da sessão 1 e sessão 2, que eram 246 e 360 ​​s, respectivamente, enquanto para a análise de regressão peniana, o período de corte padrão foi de 512 s. Para ambas as análises, os dados do vídeo 1 e do vídeo 2 foram agrupados, e a filtragem passa-baixo da série temporal foi obtida por convolução com a estimativa da função de resposta hemodinâmica embutida de SPM99. Para ambos os tipos de análises, imagens de contraste foram calculadas para cada assunto. Essas imagens foram posteriormente usadas em uma análise de efeitos aleatórios (Holmes e Friston, 1998), com o número de graus de liberdade (DF) igual ao número de indivíduos menos 1 (ou seja, DF = 13 para análise de bloco e DF = 10 para análise de regressão de turgidez). Correções para múltiplas comparações de voxel foram realizadas usando o método de tamanho de cluster de Friston et al. (1994). Para controlar comparações múltiplas, mas também considerar ativações em regiões menores do cérebro, dois critérios estatísticos foram usados ​​no relato de ativações. O primeiro critério, que foi apropriado para identificar os maiores aglomerados de ativação, usou uma correção de comparação múltipla do cérebro P <0.05. O segundo critério, que era menos rigoroso e usado para identificar estruturas com expectativa prévia de ativação (incluindo hipotálamo, giro cingulado anterior, putâmen e ínsula / claustro), usava um método não corrigido P valor de 0.001 e pequena correção de volume em P <0.05. Para essas correções de pequeno volume, caixas com as seguintes dimensões (em mm) foram usadas para calcular Z limiares para um corrigido P valor de 0.05: (i) hipotálamo: 10 × 12 × 10 (bilateral); (ii) giro cingulado anterior: 17 × 20 × 20 (bilateral); (iii) putâmen: 15 × 40 × 20 (cada lado); e (iv) ínsula / claustrum 15 × 40 × 20 (cada lado). As coordenadas MNI foram transformadas no sistema de coordenadas do atlas estereotáxico Talairach e Tournoux (Talairach e Tournoux, 1988) usando as seguintes transformações (Matthew Brett, http://www.mrc‐cbu.cam.ac.uk/Imaging/mnispace.html). Para coordenadas MNI superiores à comissura anterior - comissura posterior (AC-PC) linha (ie z coordenar ≥0):

                    x′ = 0.9900x

                    y′ = 0.9688y + 0.0460z

                    z′ = –0.0485y + 0.9189z

onde x, y, z referem-se a coordenadas MNI e x′, y′, z′ Consulte as coordenadas de Talairach. Para coordenadas MNI abaixo da linha AC-PC (ou seja, z <0), as transformações foram:

                    x′ = 0.9900x

                    y′ = 0.9688y + 0.0420z

                    z′ = –0.0485y + 0.8390z

Consistentes

Dados comportamentais

Pressões de botão e medidas de turgidez peniana média para 11 indivíduos são ilustradas na Fig. 1 para vídeo 1 e Fig. 2 para o vídeo 2. Pode-se observar que os pressionamentos de botão que indicam excitação sexual subjetiva (Botão A nas figuras), bem como respostas de ereção percebidas (Botão B), estão intimamente ligados à fase ascendente da resposta de turgidez medida, enquanto o botão pressões indicando perda de ereção (Botão C) aparecem na fase descendente, ou durante os segmentos de esportes ou vídeo de relaxamento.

FIG. 1 Turgidez peniana média e pressionamentos de botão para 11 indivíduos para o vídeo 1. O botão A foi pressionado para indicar interesse sexual, o Botão B foi pressionado para indicar o início da ereção e o Botão C foi pressionado para indicar perda de interesse. O início e a duração das três diferentes condições de vídeo, erótico, esportivo e relaxamento (R), são indicados abaixo do traço de turgidez.

FIG. 2 Turgidez peniana média e pressionamentos de botão para 11 indivíduos para o vídeo 2. As respostas dos botões A, B e C foram as descritas na Fig. 1.

As medidas de freqüência cardíaca, respiração e turgidez calculadas sobre os sujeitos estão ilustradas na Fig. 3. As correlações produto-momento de Pearson calculadas nas formas de onda médias para essas três medidas deram os seguintes resultados para o vídeo 1: (i) turgidez / respiração: r = 0.295, (ii) frequência cardíaca / respiração: r = 0.023, (iii) turgidez / turgidez: r = –0.176. Para o vídeo 2, as correlações foram: (i) turgidez / respiração: r = 0.455, (ii) respiração / respiração: r = 0.1, (iii) turgidez / turgidez: r = 0.177. Para testar a significância estatística dessas correlações, o rO valor entre duas medidas foi calculado para cada sujeito e convertido para um Z pontuação usando o Fisher r para Z transformação. Uma amostra tO teste foi então realizado com um valor por sujeito para testar se a média dessas pontuações era significativamente diferente de zero. Esta análise revelou que a correlação turgidez / respiração foi significativa para ambos os vídeos 1 (P <0.035) e vídeo 2 (P <0.013), e nenhuma outra correlação foi significativa.

FIG. 3 Frequência cardíaca, frequência respiratória e medidas de turgidez peniana para os vídeos 1 e 2, com média de 11 assuntos. O início e a duração das três diferentes condições de vídeo [erótico, esportes e relaxamento (R)] são indicados abaixo do traço de turgidez.

Ativações do cérebro

Análise de blocos

Porque os segmentos de vídeos esportivos foram separados no tempo dos segmentos eróticos em um grau maior que os segmentos de relaxamento (veja Figs. 1 e 2) e foram mais próximos aos segmentos eróticos em relação à duração dos segmentos, sendo as análises de blocos focadas no contraste entre os segmentos erótico e esportivo. Muito poucas ativações foram observadas para esta análise. Vídeo erótico provocou maior ativação do que segmentos esportivos apenas em áreas visuais. Vídeo esportivo provocou maior ativação em relação ao vídeo erótico no cerebelo e na porção posterior do giro temporal médio direito.

Análise de regressão de turgência peniana

Em contraste com os resultados obtidos para a análise de blocos, fortes ativações foram reveladas quando a turgência peniana foi usada como regressor. Os focos de ativação revelados desta análise estão listados na Tabela 1enquanto a Fig. 4 ilustra focos de ativação principais sobrepostos na média T2Imagens anatômicas ponderadas e estereotaxicamente normalizadas. Como é evidente da Fig. 4A e B, a região maior e mais significativa de ativação, foi a região subinsular / insula direita, incluindo o claustrum. FIG. 5 ilustra a correspondência próxima entre o curso de tempo médio de turgidez peniana em todos os assuntos e o curso de tempo de ativação do cérebro obtido a partir desta região durante o vídeo 1.

FIG. 4 Ativações cerebrais correlacionadas à turgidez obtidas de uma análise de efeitos aleatórios de 11 indivíduos. A escala de cor vermelho-amarelo indica regiões que exibem correlações significativas com medidas comportamentais de turgidez peniana. Esses mapas de cores foram sobrepostos na média de T2- volume cerebral normalizado e estereotaxicamente normalizado. (A) Reconstrução de superfície SPM99 representando projeções de ativações no lado direito do cérebro. (B) Corte axial representando a maior ativação cerebral observada neste experimento na ínsula e claustro direitos. (C) Corte axial ilustrando a ativação no caudado / putâmen esquerdo e giro temporal médio / occipital médio direito (BA 37/19). (D) Corte axial mostrando a ativação do giro cingulado. (E) Corte coronal ilustrando a ativação no hipotálamo direito.

FIG. 5 Concordância das flutuações temporais observadas para turgidez peniana e ativação cerebral do córtex insular direito / claustro. A forma de onda de ativação do cérebro foi obtida extraindo de cada sujeito os dados da série temporal média de voxels dentro de um raio de 5 mm do x = 41.6, y = 5.7, z = –2 coordenada, onde foi encontrada a ativação máxima do claustro / ínsula, usando a função de volume de interesse SPM99. A forma de onda resultante para cada sujeito, bem como as medidas de turgidez peniana desse sujeito, foram filtrados com um filtro passa-baixo Butterworth com frequência de corte de 0.008 e, em seguida, calculada a média entre os sujeitos.

tabela 1  

Ativações correlacionadas à turquia: correlações positivas

Hemisfério x y z SPM {Z} N Vox Estruturas cerebrais
Esquerdo -21.8 13.8 4.8 4.64 274 Putamen
Esquerdo -28.0 10.0 2.0 4.51   Putamen
Esquerdo -20.0 24.0 6.0 4.33   Caudado
Esquerdo -7.9 29.5 7.7 4.75 134 GC, BA 24
Esquerdo -19.8 44.8 1.4 4.50 77 GC, BA 32
Esquerdo -33.7 4.8 18.2 3.95 52 Formiga / claustrum
Esquerdo -21.8 21.0 -7.8 4.04 21 Putamen
Certo 41.6 5.7 -2.0 4.81 1494 Insula
Certo 34.0 10.0 -4.0 4.13   Claustrum, putamen
Certo 28.0 -10.0 18.0 4.13   Claustrum / insula
Certo 38.0 -10.0 -4.0 4.12   Claustrum / insula
Certo 26.0 -20.0 18.0 4.06   Claustrum
Certo 40.0 -8.0 -12.0 4.04   Insula
Certo 4.0 30.8 33.5 4.65 435 GC, BA 32
Certo 12.0 20.0 28.0 4.58   GC, BA 32
Certo 16.0 34.0 40.0 4.31   GFm, BA 8
Certo 0.0 18.0 32.0 4.25   GC, BA 32
Certo 41.6 5.8 38.4 4.03 168 GPrC, BA 6
Certo 52.0 -4.0 24.0 3.98   GPrC, BA 4
Certo 45.5 -65.6 8.8 4.54 133 GTm / GOm, BA 37/19
Certo 5.9 -6.4 -11.5 3.72 43 hipotálamo

Ativações cerebrais que foram significativamente correlacionadas positivamente com medições de turgidez peniana tomadas durante a sessão de varredura fMRI, com base em uma análise de efeitos aleatórios de 11 indivíduos. Não foram observadas correlações negativas significativas. As ativações em negrito foram observadas usando um cérebro inteiro corrigido P valor <0.05. As demais ativações foram observadas usando um não corrigido P limiar de 0.001 e uma pequena correção de volume para P <0.05. O sistema de coordenadas do atlas estereotáxico de Talairach e Tournoux foi usado para expressar o x, y e z coordenadas. Abreviaturas para regiões do cérebro também foram derivadas deste atlas. Ant = anterior; GC = giro cingulado; GFm = giro frontal médio; GOm = giro occipital médio; GPrC = giro pré-central; GTm = giro temporal médio; N Vox = Número de voxels no cluster (se em branco, a coordenada é um máximo ou mínimo local para a primeira coordenada acima dele que contém um valor para N Vox); SPM {Z} = mapa paramétrico estatístico máximo Z valor de pontuação para o cluster; Sup = superior.

Ativações grandes adicionais, sobrevivendo ao critério de correção de comparação múltipla mais rigoroso, também são ilustradas na Fig. 4. Estes incluem os giros temporais occipitais médios / médios direitos (Fig. 4A e C). Note que uma ativação ligeiramente menor perto do mesmo local também foi observada no lado esquerdo, com x, y, z coordena –45.5, –67.7, 5.2 na tabela 1; caudado e putâmen esquerdo (Fig. 4C), bilateralmente no giro cingulado (Fig. 4D) e nas regiões sensorimotora e pré-motora direita (observadas como as ligeiras ativações vermelhas superiores à ativação insular / claustral na Fig. 4UMA).

Das ativações menores observadas usando o critério menos rigoroso (mas ainda em P <0.001), um de particular relevância para este relato foi observado no hipotálamo direito, conforme ilustrado na seção coronal (Fig. 4E) Pequenos focos adicionais listados na Tabela 1 foram observados principalmente no lado esquerdo. Estas incluem as regiões pré-frontais mediais anteriores (com uma pequena ativação no giro frontal inferior), insula / claustrum anterior, cuneus e putâmen.

Discussão

Nossos dois objetivos eram: (i) desenvolver um paradigma experimental incluindo uma medida objetiva de tumescência e estímulos visuais eróticos, bem como segmentos de controle neutros e visualmente estimulantes usando a tecnologia de ressonância magnética funcional para avaliar a ativação cerebral regional durante a excitação sexual; e (ii) usar a resolução superior de fMRI para identificar quais regiões do cérebro exibem mudanças na ativação que se correlacionam com mudanças fisiológicas na excitação sexual em homens heterossexuais jovens e saudáveis.

Com relação ao objetivo (i), exigir que os sujeitos permanecessem imóveis dentro de um espaço fechado magnetizado não apresentou um impedimento significativo para examinar os fenômenos de interesse. Os protocolos experimentais operaram como planejado, com os sujeitos relatando de forma confiável o interesse sexual e a ereção durante os segmentos eróticos, mas não durante os dois segmentos de comparação. Além disso, o dispositivo de monitoramento de ereção projetado para este estudo mostrou-se adequado no ambiente fMRI com evidência substancial do ingurgitamento dos sujeitos durante as seqüências eróticas, sem ingurgitamento durante os segmentos de controle e correlação extremamente alta entre o tempo de auto-relato de ereção dos sujeitos e mercúrio muda no dispositivo de monitoração. Assim, nosso estudo estabelece a viabilidade da fMRI para estudar a ativação cerebral e a excitação sexual objetiva.

Em relação ao objetivo (ii), nossos resultados podem ser resumidos da seguinte forma. Primeiro, a evidência de ativação cerebral única associada a estímulos e respostas sexuais foi mais forte nas análises correlacionadas à turgidez; as análises de bloco revelaram poucas diferenças significativas. Em segundo lugar, as principais áreas de ativação associadas à tumescência foram: (i) a ínsula direita / região subinsular, incluindo o claustro; (ii) hipotálamo; (iii) núcleo caudado; (iv) putâmen; (v) área de Brodmann (BA) BA 24 e BA 32; e (vi) BA 37/19.

A ativação grande e significativa na região insula / subinsular direita (incluindo o claustrum) é notavelmente similar aos achados relatados nos estudos PET de excitação sexual masculina (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000). Enquanto a ínsula esteve ligada a funções motoras, vestibulares e de linguagem (Agostinho, 1985), também está próximo ao córtex somatossensorial secundário, e ambos projetam e recebem projeções do segundo (Agostinho, 1996). Evidências de vários estudos sugerem que a ínsula está envolvida no processamento sensorial visceral, incluindo estudos de sabor (Scott et al., 1991; Smith ‐ Swintosky et al., 1991) e estimulação esofágica via distensão do balão (Aziz et al., 1995). Além disso, evidências incluindo aumento de rCBF na ínsula após a estimulação vibrotátil (Burton et al., 1993) levou à conclusão de que a ínsula funciona como uma área de processamento somatossensorial (para uma revisão, ver Agostinho, 1996). Assim, a ativação observada na ínsula no presente estudo pode refletir o processamento somatossensorial e o reconhecimento da ereção.

Além disso, evidências adicionais sugerem o envolvimento do direito insula / claustrum na transferência de informações cruzadas. Em um estudo PET investigando a base neuroanatômica regional da transferência de informações sensoriais entre diferentes modalidades (tátil e visual), jovens adultos do sexo masculino foram expostos a condições tátil-tátil, visual-visual e tátil-visual, além de uma condição controle usando elipsóides (Hadjikhani e Roland, 1998). Consistente com as descobertas anteriores (Horster et al., 1989; Ettlinger e Wilson, 1990), os resultados revelaram que a região insula-claustrum da direita estava unicamente envolvida na correspondência cruzada modal, isto é, em tarefas que exigiam que os sujeitos identificassem visualmente os objetos que haviam sido percebidos pelo toque. Assim, nossos achados e os dos outros (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000) de claustrum / ativação subinsular durante a excitação enquanto assiste a vídeos eróticos pode refletir transferência de entrada visual para estimulação tátil imaginada. Outra evidência consistente com essa hipótese vem de dados coletados de pacientes com traumatismo cranioencefálico com excitação sexual diminuída, indicando que o comprometimento está associado a dificuldades na formação e manipulação de imagens sexualmente excitantes (Crowe e Ponsford, 1999) e de indivíduos com lesões claustro que demonstraram potencial evocado somatossensitivo anormal (Morys et al., 1988).

Outras áreas ativadas durante a tumescência foram o hipotálamo e nos gânglios da base, o estriado (isto é, o núcleo caudado e o putâmen). Um grande número de estudos com animais ligou o hipotálamo à resposta sexual. As evidências incluem estudos que demonstram que lesões na área pré-óptica medial prejudicam o comportamento copulatório masculino em todas as espécies testadas (para uma revisão, ver Meisel e Sachs, 1994) e que a estimulação elétrica do núcleo paraventricular do hipotálamo está associada à ereção em ratos (Chen et al., 1997; McKenna et al., 1997). Em estudos com seres humanos, a secreção hipofisária de ocitocina do núcleo paraventricular mostrou aumentar durante a excitação sexual em homens e mulheres (Carmichael et al., 1987, 1994).

Além disso, a dopamina é projetada tanto para o hipotálamo quanto para o estriado da área incertohipotalâmica e da substância negra, respectivamente. A evidência de que a dopamina facilita o comportamento sexual masculino é substancial. Por exemplo, os agonistas da dopamina, como a apomorfina, mostraram induzir a ereção em homens com função erétil normal e comprometida (Lal et al., 1989), enquanto os antipsicóticos que diminuem a atividade dopaminérgica estão associados ao comprometimento erétil (Marder e Meibach, 1994; Aizenberg et al., 1995). Outro agonista dopaminérgico, a dopaína, um medicamento para a doença de Parkinson, ele próprio associado a reduções de dopamina 80-90% no estriado, demonstrou produzir ereção em homens (Hyppa et al., 1970; Bowers et al., 1971; O'Brien et al., 1971). Embora existam vários sistemas de dopamina no sistema nervoso central, estudos em animais ligaram ambos os sistemas de dopamina nigrostriatal e incertohipotalâmico ao comportamento sexual (Hull et al., 1986; Eaton et al., 1991).

A ativação no córtex cingulado anterior, especificamente BA 24 e BA 32, também foi associada à tumescência. O cingulado anterior é conhecido por estar ligado a processos de atenção. Mais especificamente, Devinsky e colegas (Devinsky et al., 1995) sugeriram que BA 24 e BA 32 podem orientar a responsividade a novos estímulos ambientais. Anormalidades na função do cíngulo anterior foram relatadas em pacientes com transtorno obsessivo-compulsivo (fumaça et al., 1994) autismo (Ohnishi et al., 2000) e transtornos do espectro do autismo (Haznedar et al., 2000), todos caracterizados por comportamento repetitivo e dificuldades em desviar a atenção. No entanto, as contribuições do cíngulo anterior para a resposta sexual também podem ser mais diretas. BA 24 e BA 32 estão envolvidos na modulação das funções autonômicas e endócrinas, incluindo a secreção gonadal e adrenal (Devinsky et al., 1995) A estimulação elétrica para BA 24 demonstrou provocar ereção em macacos (Robinson e Mishkin, 1968).

A ativação durante a ereção também foi observada no giro temporal médio direito e giro occipital médio (BA 37/19). Evidências consideráveis ​​sugerem que o processamento visual é uma função importante nesta área. Em um estudo PET focado em palavras novas e familiares e estímulos de rosto, ativação significativa do hemisfério direito foi relatada nas áreas 37 e 19 nas condições de rosto novas e familiares, mas não em nenhuma das condições de palavra (Kim et al., 1999) Outros dados sugerem que BA 37/19 pode estar especificamente envolvido no processamento de novos estímulos visuais. Em uma investigação de fMRI comparando a percepção facial e a memória usando um rosto repetido, rostos novos não repetidos, rostos embaralhados sem sentido e uma tela em branco, as áreas 37 e 19 foram significativamente ativadas durante a condição de rosto novo, mas não durante as condições de comparação (Clark et al., 1998). Semelhante ao processamento facial, o foco visual de nossos participantes provavelmente envolveu uma considerável abstração de recursos.

Ao contrário dos estudos recentes de PET sobre excitação sexual (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000), as análises de bloco dos dados revelaram relativamente poucas ativações. Diferenças no projeto experimental podem explicar essa discrepância. Em primeiro lugar, em comparação com a nossa investigação, os últimos estudos incorporaram uma separação temporal substancialmente mais longa entre as condições eróticas e não eróticas (ou seja, 15 min versus 30-60 s). Em segundo lugar, a condição de comparação de esportes em nosso estudo pode ter sido um controle mais eficaz em comparação com as condições de humor nos estudos de PET. Embora houvesse algumas áreas de sobreposição, no geral encontramos regiões substancialmente diferentes de ativação em comparação com o estudo de fMRI publicado da excitação masculina (Park et al., 2001). Isto pode ser atribuído à ausência de medição objetiva da tumescência no estudo de Park e colegas (Park et al., 2001), bem como a ausência de segmentos visuais não neutros (por exemplo, esportes) para controlar a excitação geral.

Deve-se notar que estudos de neuroimagem do controle respiratório revelaram ativações insular, hipotalâmica e paralímbica em estudos em humanos submetidos à indução de falta de ar (Brannan et al., 2001; Liotti et al., 2001; Parsons et al., 2001) As modestas, mas significativas correlações que observamos entre turgidez e respiração (0.295 para o vídeo 1, 0.45 para o vídeo 2) introduzem a possibilidade de que algumas das relações observadas entre a ativação do cérebro e a resposta sexual em nosso estudo podem ser respiratórias. No entanto, dada a complexidade das funções cerebrais associadas à resposta sexual e a natureza correlacional dos dados, não podemos afirmar com certeza quais ativações são primária ou especificamente sexuais e quais se relacionam com outras funções autonômicas.

Embora não possamos tirar conclusões causais sobre as relações cérebro-comportamento, as regiões de ativação fornecem hipóteses sobre quais regiões do cérebro, se danificadas, podem produzir mudanças na função sexual. Novos estudos de pacientes com lesões cerebrais relatando tais mudanças podem lançar luz adicional sobre os papéis precisos das regiões ativadas na excitação sexual. Além disso, a contribuição potencial das influências hormonais (por exemplo, testosterona) como mediadores da resposta sexual estava além do escopo do presente estudo, mas também poderia contribuir significativamente para as ativações.

O presente estudo investigou especificamente os correlatos neurais da excitação sexual em homens saudáveis ​​jovens. De interesse significativo para estudos futuros é como essas ativações podem mudar em função da idade e como as ativações do cérebro masculino e feminino podem diferir. Com relação a essas diferenças, um estudo recente de fMRI com 1.5 T de seis fêmeas relatou locais de ativação em áreas do tálamo, amígdala, córtex temporal anterior, giro fusiforme, giro frontal inferior e regiões temporais posteriores (Maravilla et al., 2000). Essas ativações não se sobrepõem às grandes ativações de insulares / sub-insulares, cingulares e gânglios basais observadas no presente estudo. Mais estudos serão necessários para determinar se tais discrepâncias refletem as diferenças de gênero ou paradigma na ativação cerebral relacionada à excitação sexual.

Reconhecimento

Este estudo foi apoiado por uma bolsa da TAP Holdings, Inc.

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A ativação grande e significativa na região insula / subinsular direita (incluindo o claustrum) é notavelmente similar aos achados relatados nos estudos PET de excitação sexual masculina (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000). Enquanto a ínsula esteve ligada a funções motoras, vestibulares e de linguagem (Agostinho, 1985), também está próximo ao córtex somatossensorial secundário, e ambos projetam e recebem projeções do segundo (Agostinho, 1996). Evidências de vários estudos sugerem que a ínsula está envolvida no processamento sensorial visceral, incluindo estudos de sabor (Scott et al., 1991; Smith ‐ Swintosky et al., 1991) e estimulação esofágica via distensão do balão (Aziz et al., 1995). Além disso, evidências incluindo aumento de rCBF na ínsula após a estimulação vibrotátil (Burton et al., 1993) levou à conclusão de que a ínsula funciona como uma área de processamento somatossensorial (para uma revisão, ver Agostinho, 1996). Assim, a ativação observada na ínsula no presente estudo pode refletir o processamento somatossensorial e o reconhecimento da ereção.

Além disso, evidências adicionais sugerem o envolvimento do direito insula / claustrum na transferência de informações cruzadas. Em um estudo PET investigando a base neuroanatômica regional da transferência de informações sensoriais entre diferentes modalidades (tátil e visual), jovens adultos do sexo masculino foram expostos a condições tátil-tátil, visual-visual e tátil-visual, além de uma condição controle usando elipsóides (Hadjikhani e Roland, 1998). Consistente com as descobertas anteriores (Horster et al., 1989; Ettlinger e Wilson, 1990), os resultados revelaram que a região insula-claustrum da direita estava unicamente envolvida na correspondência cruzada modal, isto é, em tarefas que exigiam que os sujeitos identificassem visualmente os objetos que haviam sido percebidos pelo toque. Assim, nossos achados e os dos outros (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000) de claustrum / ativação subinsular durante a excitação enquanto assiste a vídeos eróticos pode refletir transferência de entrada visual para estimulação tátil imaginada. Outra evidência consistente com essa hipótese vem de dados coletados de pacientes com traumatismo cranioencefálico com excitação sexual diminuída, indicando que o comprometimento está associado a dificuldades na formação e manipulação de imagens sexualmente excitantes (Crowe e Ponsford, 1999) e de indivíduos com lesões claustro que demonstraram potencial evocado somatossensitivo anormal (Morys et al., 1988).

Outras áreas ativadas durante a tumescência foram o hipotálamo e nos gânglios da base, o estriado (isto é, o núcleo caudado e o putâmen). Um grande número de estudos com animais ligou o hipotálamo à resposta sexual. As evidências incluem estudos que demonstram que lesões na área pré-óptica medial prejudicam o comportamento copulatório masculino em todas as espécies testadas (para uma revisão, ver Meisel e Sachs, 1994) e que a estimulação elétrica do núcleo paraventricular do hipotálamo está associada à ereção em ratos (Chen et al., 1997; McKenna et al., 1997). Em estudos com seres humanos, a secreção hipofisária de ocitocina do núcleo paraventricular mostrou aumentar durante a excitação sexual em homens e mulheres (Carmichael et al., 1987, 1994).

Além disso, a dopamina é projetada tanto para o hipotálamo quanto para o estriado da área incertohipotalâmica e da substância negra, respectivamente. A evidência de que a dopamina facilita o comportamento sexual masculino é substancial. Por exemplo, os agonistas da dopamina, como a apomorfina, mostraram induzir a ereção em homens com função erétil normal e comprometida (Lal et al., 1989), enquanto os antipsicóticos que diminuem a atividade dopaminérgica estão associados ao comprometimento erétil (Marder e Meibach, 1994; Aizenberg et al., 1995). Outro agonista dopaminérgico, a dopaína, um medicamento para a doença de Parkinson, ele próprio associado a reduções de dopamina 80-90% no estriado, demonstrou produzir ereção em homens (Hyppa et al., 1970; Bowers et al., 1971; O'Brien et al., 1971). Embora existam vários sistemas de dopamina no sistema nervoso central, estudos em animais ligaram ambos os sistemas de dopamina nigrostriatal e incertohipotalâmico ao comportamento sexual (Hull et al., 1986; Eaton et al., 1991).

A ativação no córtex cingulado anterior, especificamente BA 24 e BA 32, também foi associada à tumescência. O cingulado anterior é conhecido por estar ligado a processos de atenção. Mais especificamente, Devinsky e colegas (Devinsky et al., 1995) sugeriram que BA 24 e BA 32 podem orientar a responsividade a novos estímulos ambientais. Anormalidades na função do cíngulo anterior foram relatadas em pacientes com transtorno obsessivo-compulsivo (fumaça et al., 1994) autismo (Ohnishi et al., 2000) e transtornos do espectro do autismo (Haznedar et al., 2000), todos caracterizados por comportamento repetitivo e dificuldades em desviar a atenção. No entanto, as contribuições do cíngulo anterior para a resposta sexual também podem ser mais diretas. BA 24 e BA 32 estão envolvidos na modulação das funções autonômicas e endócrinas, incluindo a secreção gonadal e adrenal (Devinsky et al., 1995) A estimulação elétrica para BA 24 demonstrou provocar ereção em macacos (Robinson e Mishkin, 1968).

A ativação durante a ereção também foi observada no giro temporal médio direito e giro occipital médio (BA 37/19). Evidências consideráveis ​​sugerem que o processamento visual é uma função importante nesta área. Em um estudo PET focado em palavras novas e familiares e estímulos de rosto, ativação significativa do hemisfério direito foi relatada nas áreas 37 e 19 nas condições de rosto novas e familiares, mas não em nenhuma das condições de palavra (Kim et al., 1999) Outros dados sugerem que BA 37/19 pode estar especificamente envolvido no processamento de novos estímulos visuais. Em uma investigação de fMRI comparando a percepção facial e a memória usando um rosto repetido, rostos novos não repetidos, rostos embaralhados sem sentido e uma tela em branco, as áreas 37 e 19 foram significativamente ativadas durante a condição de rosto novo, mas não durante as condições de comparação (Clark et al., 1998). Semelhante ao processamento facial, o foco visual de nossos participantes provavelmente envolveu uma considerável abstração de recursos.

Ao contrário dos estudos recentes de PET sobre excitação sexual (Stoleru et al., 1999; Reduto et al., 2000), as análises de bloco dos dados revelaram relativamente poucas ativações. Diferenças no projeto experimental podem explicar essa discrepância. Em primeiro lugar, em comparação com a nossa investigação, os últimos estudos incorporaram uma separação temporal substancialmente mais longa entre as condições eróticas e não eróticas (ou seja, 15 min versus 30-60 s). Em segundo lugar, a condição de comparação de esportes em nosso estudo pode ter sido um controle mais eficaz em comparação com as condições de humor nos estudos de PET. Embora houvesse algumas áreas de sobreposição, no geral encontramos regiões substancialmente diferentes de ativação em comparação com o estudo de fMRI publicado da excitação masculina (Park et al., 2001). Isto pode ser atribuído à ausência de medição objetiva da tumescência no estudo de Park e colegas (Park et al., 2001), bem como a ausência de segmentos visuais não neutros (por exemplo, esportes) para controlar a excitação geral.

Deve-se notar que estudos de neuroimagem do controle respiratório revelaram ativações insular, hipotalâmica e paralímbica em estudos em humanos submetidos à indução de falta de ar (Brannan et al., 2001; Liotti et al., 2001; Parsons et al., 2001) As modestas, mas significativas correlações que observamos entre turgidez e respiração (0.295 para o vídeo 1, 0.45 para o vídeo 2) introduzem a possibilidade de que algumas das relações observadas entre a ativação do cérebro e a resposta sexual em nosso estudo podem ser respiratórias. No entanto, dada a complexidade das funções cerebrais associadas à resposta sexual e a natureza correlacional dos dados, não podemos afirmar com certeza quais ativações são primária ou especificamente sexuais e quais se relacionam com outras funções autonômicas.

Embora não possamos tirar conclusões causais sobre as relações cérebro-comportamento, as regiões de ativação fornecem hipóteses sobre quais regiões do cérebro, se danificadas, podem produzir mudanças na função sexual. Novos estudos de pacientes com lesões cerebrais relatando tais mudanças podem lançar luz adicional sobre os papéis precisos das regiões ativadas na excitação sexual. Além disso, a contribuição potencial das influências hormonais (por exemplo, testosterona) como mediadores da resposta sexual estava além do escopo do presente estudo, mas também poderia contribuir significativamente para as ativações.

O presente estudo investigou especificamente os correlatos neurais da excitação sexual em homens saudáveis ​​jovens. De interesse significativo para estudos futuros é como essas ativações podem mudar em função da idade e como as ativações do cérebro masculino e feminino podem diferir. Com relação a essas diferenças, um estudo recente de fMRI com 1.5 T de seis fêmeas relatou locais de ativação em áreas do tálamo, amígdala, córtex temporal anterior, giro fusiforme, giro frontal inferior e regiões temporais posteriores (Maravilla et al., 2000). Essas ativações não se sobrepõem às grandes ativações de insulares / sub-insulares, cingulares e gânglios basais observadas no presente estudo. Mais estudos serão necessários para determinar se tais discrepâncias refletem as diferenças de gênero ou paradigma na ativação cerebral relacionada à excitação sexual.

Reconhecimento

Este estudo foi apoiado por uma bolsa da TAP Holdings, Inc.

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