Análise do curso do tempo dos correlatos neuroanatômicos de excitação sexual evocados por estímulos de vídeo eróticos em homens saudáveis ​​(2010)

coreano J Radiol. 2010 May-Jun;11(3):278-85. doi: 10.3348 / kjr.2010.11.3.278. Epub 2010, 29 de abril.

Sundaram T.1, Jeong GW, Kim TH, Kim GW, Baek HS, Kang Hong Kong.

Sumário

OBJETIVO:

Avaliar as ativações dinâmicas das principais áreas cerebrais associadas ao curso do tempo da excitação sexual evocada por estímulos sexuais visuais em sujeitos saudáveis ​​do sexo masculino.

MATERIAIS E MÉTODOS:

Quatorze voluntários heterossexuais destros participaram deste estudo. Alternativamente, período de descanso combinado e estimulação visual erótica de vídeo foram usados ​​de acordo com o desenho de bloco padrão. A fim de ilustrar e quantificar os padrões de ativação espaço-temporal das principais regiões do cérebro, o período de ativação foi dividido em três diferentes estágios como os estágios INÍCIO, MÉDIO e TARDIO.

RESULTADOS:

Para o resultado do grupo (p <0.05), ao comparar o estágio MID com o estágio EARLY, um aumento significativo da ativação do cérebro foi observado nas áreas que incluíam o giro frontal inferior, a área motora suplementar, o hipocampo, a cabeça de o núcleo caudado, o mesencéfalo, o giro occipital superior e o giro fusiforme. Ao mesmo tempo, ao comparar o estágio PRIMEIRO com o estágio MID, o putâmen, o globo pálido, a ponte, o tálamo, o hipotálamo, o giro lingual e o cuneus produziram ativações significativamente aumentadas. Ao comparar o estágio LATE com o estágio MID, todas as regiões do cérebro mencionadas acima mostraram ativações elevadas, exceto o hipocampo.

CONCLUSÃO:

Nossos resultados ilustram os padrões de ativação espaço-temporal das principais regiões do cérebro ao longo dos três estágios da excitação sexual visual.

PALAVRAS-CHAVE:

Ativação do cérebro; Imagem de ressonância magnética funcional (fMRI); Dinâmica de excitação sexual

Além das informações muito limitadas disponíveis de sujeitos humanos com lesões cerebrais, os estudos que foram conduzidos em sujeitos com epilepsia, os raros estudos de estimulação elétrica do cérebro e estudos em animais, e especialmente aqueles que usam roedores, têm sido a principal fonte de informações sobre os mecanismos neurais que controlam a excitação / comportamento sexual (1) No entanto, as inferências e informações da pesquisa com animais não são suficientes, uma vez que o comportamento sexual humano tem características específicas da espécie e a excitação sexual humana é dependente das influências complexas da cultura e do contexto (2) Recentemente, foi proposto que a excitação sexual humana, que geralmente é desencadeada por estímulos externos ou fatores endógenos, é uma experiência multidimensional que compreende quatro componentes intimamente relacionados e coordenados: um componente cognitivo, um componente emocional, um componente motivacional e um componente fisiológico (3) As contribuições do componente cognitivo para a excitação sexual não são completamente conhecidas, mas envolvem a avaliação e avaliação do estímulo, a categorização do estímulo como sexual e uma resposta afetiva (3, 4) A ativação do sistema fisiológico que coordena a função sexual em ambos os sexos pode ser dividida em excitação central, excitação periférica não genital e excitação genital (5).

Técnicas modernas de neuroimagem permitem que o in vivo observação da ativação do cérebro que está correlacionada com o processamento sensorial ou cognitivo e os estados emocionais. Os estudos anteriores usando tomografia por emissão de pósitrons (PET) (3, 4, 6-8) ou imagem de ressonância magnética funcional (fMRI) (9-15) têm se concentrado principalmente em estímulos sexuais visuais, como erótica visual, e esses estudos mostraram aumento das atividades neurais em várias regiões cerebrais, incluindo o giro frontal inferior, o giro temporal inferior, o giro cingulado, o giro da ínsula, o corpo caloso, o tálamo, o hipotálamo, a amígdala, o núcleo caudado e o globo pálido. O fMRI mede as mudanças da atividade cerebral regional através da detecção do sinal dependente do nível de oxigenação do sangue (BOLD), e esta modalidade tem vantagens metodológicas sobre o PET: o fMRI é não invasivo e não requer injeção de radiotraçador como no PET, a resolução temporal do fMRI é maior que o do PET, que permite detectar a resposta precoce aos estímulos, e o fMRI podem ser usados ​​não apenas para estudar as respostas cerebrais de um grupo de sujeitos, mas também para estudar as respostas de sujeitos individuais, o que é mais difícil de fazer com o PET (14, 16, 17).

Além disso, estudos são necessários para avaliar e separar as associações temporais da atividade do sistema nervoso central e as respostas de órgãos periféricos / finais à estimulação sexual visual (10, 18) Portanto, o presente estudo usou um scanner de fMRI 3T para analisar as ativações dinâmicas das principais regiões cerebrais associadas ao curso do tempo da excitação sexual evocada pela estimulação sexual visual sem qualquer medida invasiva objetiva e subjetiva via pletismografia peniana. A fim de identificar e quantificar os padrões de ativação espaço-temporal das principais regiões do cérebro, cada período de ativação do nosso paradigma fMRI foi dividido em três estágios diferentes, ou seja, os estágios EARLY, MID e LATE, e isso forneceu informações sobre o curso do tempo ativação neural.

Este estudo foi desenhado para avaliar as informações do curso do tempo sobre a ativação do cérebro associada à excitação sexual evocada por estímulos visuais em homens saudáveis.

MATERIAIS E MÉTODOS

Participantes

Quatorze sujeitos do sexo masculino com idade média de 25 anos (variação: 22-28 anos) participaram deste estudo. Os critérios de inclusão foram ser destros e exclusivamente heterossexuais. Os critérios de exclusão foram evidência de qualquer transtorno psiquiátrico e / ou sexual, bem como evidência de tratamento farmacológico atual. Os potenciais participantes foram entrevistados para garantir que cumpriam os critérios. O comitê de ética local aprovou este estudo e os sujeitos deram seu consentimento informado por escrito. Após a conclusão do estudo, os participantes foram convidados a preencher um questionário para avaliar suas experiências subjetivas em termos de 'graus de atratividade' e 'excitação sexual' em uma escala de 5 pontos.

Paradigma de Ativação

O estudo de fMRI foi realizado de acordo com o protocolo de desenho de bloco padrão com dois blocos de descanso que duraram cada um por 1 minuto e dois blocos de ativação que duraram cada um por 3 minutos, e os blocos foram organizados na seguinte ordem: descanso-ativação-descanso- ativação.

Durante o período de ativação, foram exibidos videoclipes eróticos com o conteúdo de interações sexuais consensuais entre um homem e uma mulher (carícias e relações vaginais). Este conteúdo dos videoclipes foi previamente aprovado por uma psicóloga e uma urologista, ambas formadas em medicina sexual. Os estímulos visuais foram gerados em um computador pessoal e depois projetados por meio de um projetor de cristal líquido em uma tela localizada dentro da sala do scanner de ressonância magnética. Os mesmos videoclipes foram visualizados pelos voluntários com o auxílio de um espelho fixado na bobina de radiofrequência da cabeça na frente da testa do sujeito.

Aquisição de imagem funcional

As imagens funcionais do BOLD foram adquiridas em um scanner MR 3.0T (Magnetom Trio, Siemens Medical Solutions, Erlangen, Alemanha) por meio da sequência de pulso de imagem planar de eco ponderada T2 * (EPI) com os seguintes parâmetros: TR = 3,000 ms, TE = 30 ms, tamanho da matriz = 64 × 64, FOV = 220 mm, tamanho do voxel no plano = 3.4 mm × 3.4 mm, ângulo de rotação = 90 ° e espessura do corte = 5 mm. Um total de 160 volumes funcionais que consistiam em 20 cortes transaxiais paralelos à linha 'comissura anterior - comissura posterior' foram adquiridos.

Análise de Dados

O pré-processamento de dados funcionais (19) e análises estatísticas (20, 21) foram realizados usando o pacote de software SPM2 (Statistical Parametric Mapping) (Wellcome Department of Cognitive Neurology, London, UK; http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/) Para cada sujeito, os dois primeiros volumes cerebrais funcionais foram descartados para permitir os efeitos de equilíbrio T1. Nas etapas de pré-processamento, os volumes foram corrigidos de movimento usando as funções de realinhamento e corte virtual (22, 23) e as imagens foram espacialmente normalizadas para um modelo padrão no espaço MNI (usando o modelo EPI.mnc SPM e isso resultou em voxels de 2 × 2 × 2 mm). As imagens normalizadas foram suavizadas com 8 mm de largura total na metade do máximo isotrópico do kernel Gaussiano.

Na análise estatística, uma análise de GLM (modelo linear geral) foi realizada dividindo o período de ativação em três durações de um minuto como três preditores de interesse nos estágios EARLY, MID e LATE.

Para pesquisar as áreas ativadas que eram consistentes para todo o grupo de assuntos, uma análise de grupo de efeito fixo por voxel foi realizada usando uma amostra t-testes (p <0.05). Nosso programa caseiro, ou seja, rotulagem funcional e anatômica de ativação cerebral (FALBA) (24), foi usado para identificar e quantificar as ativações. A atividade cerebral (%) neste estudo foi definida pela porcentagem de voxels ativados de um número total de voxels de uma determinada área anatômica e a atividade cerebral foi usada como o índice de ativação.

Contrastes de EARLY versus REST, MID versus REST e LATE versus REST

Os contrastes entre cada estágio e período de descanso foram processados ​​para visualizar e comparar as contribuições de ativação das principais regiões do cérebro de interesse (ROIs) que foram correlacionadas com cada estágio.

RESULTADOS

Avaliações subjetivas dos estímulos sexuais visuais

Os sujeitos participantes avaliaram os estímulos sexuais visuais em termos de atratividade e excitação física com base em uma escala que varia de 1 (nulo) a 5 (aumento máximo). As pontuações relatadas (média ± desvio padrão [SD]) foram 2.9 ± 0.62 para atratividade e 3.0 ± 0.88 para excitação sexual (tabela 1).

tabela 1 

Classificação de conteúdo erótico de sujeitos masculinos de acordo com atratividade e excitação física

dados de fMRI

Figura 1 ilustra o resultado do grupo com os padrões de ativação de efeito fixo (p <0.05), durante o INÍCIO (Fig. 1A), MEIO (Fig. 1B) e TARDE (Fig. 1C) estágios com relação ao período de descanso, respectivamente, sobrepostos no modelo Colin Holmes 27 (ch2) do consórcio internacional para mapeamento cerebral (ICBM). Tabelas 2, 33 e E44 mostrar o resumo das ativações cerebrais ao longo do tempo com significado (p <0.05), que foram extraídos de Figura 1: o CEDO (tabela 2), MEIO (tabela 3) e estágios MAIS TARDE (tabela 4).

FIG. 1 

Mapas de ativação regional (p <0.05) obtido a partir dos resultados do grupo. Os contrastes de ativação são sobrepostos ao modelo ch2: estágio EARLY versus período REST (A), Estágio MID versus período REST (B) e estágio TARDE versus período REST (C).
tabela 2 

Resultados do grupo masculino da análise de efeito fixo e usando uma amostra t Testes (a significância limite foi definida em p <0.05)
tabela 3 

Resultados do grupo masculino da análise de efeito fixo usando uma amostra t Testes (a significância limite foi definida em p <0.05)
tabela 4 

Resultados do grupo masculino com análise de efeitos fixos usando uma amostra t Testes (a significância limite foi definida em p <0.05)

Figura 2 compara as ativações cerebrais (p <0.05) durante os estágios EARLY, MID e LATE em relação ao período REST, respectivamente. Ao comparar o estágio MID com o estágio EARLY, um aumento significativo da ativação do cérebro foi observado nas áreas do giro frontal inferior, a área motora suplementar, o hipocampo, a cabeça do núcleo caudado, o mesencéfalo, o giro occipital superior e o giro fusiforme. Ao mesmo tempo, ao comparar o estágio PRIMEIRO com o estágio MID, o putâmen, o globo pálido, a ponte, o tálamo, o hipotálamo, o giro lingual e o cuneus produziram ativações significativamente aumentadas. Particularmente, o globo pálido e a ponte não produziram atividade durante o estágio MID.

FIG. 2 

Comparação de ativações de diferentes regiões-chave da excitação sexual durante cada estágio com relação à condição de repouso (p <0.05).

Ao comparar o estágio LATE com o estágio MID, todas as ROIs mencionadas acima produziram ativações significativamente aumentadas, exceto para o hipocampo.

DISCUSSÃO

Os sujeitos participantes avaliaram os estímulos sexuais visuais como moderadamente atraentes sexualmente e fisicamente estimulantes. Ao comparar cada estágio com o período de descanso (FIG. 2), fomos capazes de ver os padrões de ativação espaço-temporal nas principais ROIs ao longo das três durações de um minuto durante a excitação sexual.

Vários estudos de imagens médicas sobre a excitação sexual visual foram recentemente realizados para avaliar os centros cerebrais associados ao mecanismo e função sexual. No entanto, a maioria desses estudos produziu resultados e conclusões diferentes, e isso criou incerteza no campo (6-15) As principais razões para os resultados divergentes são presumivelmente devido à falta de critérios padronizados para o que constitui ativação significativa sobre os níveis basais e as diferentes metodologias que foram usadas para induzir a excitação e registrá-la. Conseqüentemente, é óbvio que é muito difícil no momento fornecer um relato consensual da ativação do cérebro humano à excitação sexual. Visto que este estudo abordou a questão com uma visão diferente, esperamos que nossas descobertas tenham resolvido alguns dos resultados contraditórios.

Neste estudo, o estímulo sexual visual de 3 minutos de duração foi usado para ativar o complexo mecanismo cerebral envolvido na excitação central, excitação periférica não genital e excitação genital. Um aumento na ativação foi observado do estágio PRECOCE para o estágio TARDIO na amígdala, o giro frontal inferior, o giro occipital superior, o giro fusiforme, a área motora suplementar, a cabeça do núcleo caudado e as regiões do mesencéfalo. O estágio EARLY foi planejado para determinar os correlatos neurais das primeiras respostas de excitação sexual (ou seja, os correlatos neurais dos componentes cognitivos, emocionais e motivacionais), o estágio MID foi planejado para identificar os centros cerebrais que têm uma influência sobre os aspectos de o início de uma resposta genital, por exemplo, os correlatos neurais da percepção da tumescência peniana, que é um processo que ocorre com uma latência mais longa, e o estágio TARDIO foi concebido para ilustrar as respostas neurais que pertencem ao estado de desenvolvimento sexual completo excitação, que está associada a um nível mais alto de respostas genitais (14) Portanto, o aumento da ativação nas regiões acima mencionadas ao longo dos três estágios confirma que os componentes cognitivos e fisiológicos operam através de mecanismos e circuitos distintos, embora sejam susceptíveis de afetar uns aos outros (25).

Além disso, fomos capazes de encontrar ativações variáveis ​​nas regiões do mesencéfalo durante o período de estimulação visual erótica. A substantia nigra e as áreas circundantes são responsáveis ​​pela produção de dopamina, que parece desempenhar um papel importante na ereção peniana e na excitação sexual (26, 27) e há evidências substanciais de que a dopamina facilita o comportamento sexual masculino (9, 27) Experimentos com animais também mostraram que as estruturas do mesencéfalo estão envolvidas na ereção (28, 29) Portanto, esperamos que este resultado seja uma boa evidência para a concordância entre as respostas genitais dos homens e as avaliações subjetivas da excitação.

Durante o estágio PRIMEIRO em comparação com os outros estágios, tanto o tálamo quanto o hipotálamo exibiram ativação elevada. No entanto, a ativação do hipotálamo em resposta a estímulos sexuais visuais tem sido um achado inconsistente em humanos (11) Este resultado conflitante é de fato consistente com os achados contraditórios na literatura animal sobre a relação entre estímulos sexuais e a ativação de regiões cerebrais que foram implicadas no comportamento sexual (30-32).

A próxima estrutura muito interessante é a amígdala. A amígdala parece ter um papel fundamental no processamento do significado do estímulo sexual contínuo. Se o estímulo for processado como positivo, a amígdala ativará a cascata de eventos neurobiológicos que levam à plena excitação sexual física e, se o estímulo for processado como negativo, a amígdala inibirá ou bloqueará totalmente qualquer estimulação física ou emocional adicional (5) Nos estudos de fMRI, existe a possibilidade de que a falta de uma resposta amigdalar esteja relacionada ao artefato de suscetibilidade. Portanto, há conflito quanto à resposta da amígdala humana aos estímulos sexuais, com alguns estudos (6, 10, 13, 15) relatando uma ativação, enquanto outros (3, 8, 12, 14) não mostrou nenhuma resposta amigdalar. No que diz respeito aos estudos anteriores com animais, eles sugerem que diferentes partes da amígdala estão envolvidas na facilitação das funções eréteis (33, 34).

Em nosso estudo, o padrão de ativação da amígdala mostrou ativação elevada durante o estágio TARDIO em relação aos outros estágios. Particularmente, nenhuma ativação foi encontrada durante o primeiro período de um minuto. Nesse mesmo período, outros estudos (9, 11) não foram capazes de confirmar a ativação da amígdala durante a ereção peniana. Curiosamente, a desativação da amígdala está relacionada ao orgasmo (35) Portanto, chegamos à conclusão de que a ativação do hipotálamo e da amídala reflete não apenas a excitação fisiológica, mas também o processamento cognitivo dos estímulos sexuais, como a motivação e o desejo.

A área motora suplementar está envolvida nos padrões de ativação da ínsula, e esses resultados são consistentes com os achados de outros estudos (9, 11) Particularmente, a região insular encontra-se na proximidade do córtex somatossensorial secundário e a região insular está bidirecionalmente conectada a ele; ambas as áreas transmitem percepções viscerais e somatossensoriais relacionadas ao processamento do conteúdo cognitivo dos estímulos sensoriais recebidos (9, 10) Um estudo anterior que usou períodos de estimulação sexual relativamente curtos (21 segundos de duração) e ainda imagens eróticas para determinar os correlatos neurais das primeiras respostas de excitação sexual (os correlatos neurais dos componentes cognitivos, emocionais e motivacionais) mostrou que a estimulação sexual visual causou atividades em o córtex somatossensorial secundário direito, que é uma região que está implicada na percepção das emoções, e nas áreas pré-motoras frontais, que estão implicadas na imaginação motora (14).

Além disso, em um estudo comparativo que utilizou vídeo e fotos, o hipotálamo, o giro cingulado anterior e os córtices somatossensoriais insular e secundário foram ativados apenas pela visualização de clipes de vídeo e, portanto, os pesquisadores chegaram à conclusão de que a ativação de essas estruturas devem estar relacionadas a um nível mais complexo e articulado de resposta sexual (10).

Em conclusão, este estudo fornece informações valiosas sobre a dinâmica espaço-temporal associada à excitação sexual através dos três diferentes estágios de ativação das áreas cerebrais relevantes usando fMRI baseado em BOLD. Este estudo pode ter um impacto prático importante do ponto de vista de sua aplicação clínica potencial para avaliar o processo de excitação sexual, bem como a disfunção sexual em homens.

Notas de rodapé

Este trabalho foi financiado pelo Fundo de Pesquisa da Coreia do Sul financiado pelo Governo da Coreia (MOEHRD, Fundo de Promoção de Pesquisa Básica) (KRF-2007-211-D00124). Este estudo foi parcialmente financiado pelo Korea Science and Engineering Foundation Grant (MEST; 2009-0077677).

Referências

1. Levin R, Riley A. A fisiologia da função sexual humana. Psiquiatria. 2007; 6: 90–94.
2. Schober JM, Pfaff D. A neurofisiologia da excitação sexual. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab. 2007; 21: 445–461. [PubMed]
3. Stoléru S, Grégoire MC, Gérard D, Decety J, Lafarge E, Cinotti L, et al. Correlatos neuroanatômicos da excitação sexual evocada visualmente em homens. Arch Sex Behav. 1999; 28: 1–21. [PubMed]
4. Redouté J, Stoléru S, Grégoire MC, Costes N, Cinotti L, Lavenne F, et al. Processamento cerebral de estímulos sexuais visuais em homens. Hum Brain Mapp. 2000; 11: 162–177. [PubMed]
5. Graziottin A. Excitação sexual: semelhanças e diferenças entre homens e mulheres. J Mens Health Gend. 2004; 1: 215–223.
6. Redouté J, Stoléru S, Pugeat M, Costes N, Lavenne F, Le Bars D, et al. Processamento cerebral de estímulos sexuais visuais em pacientes hipogonadais tratados e não tratados. Psychoneuroendocrinology. 2005; 30: 461–482. [PubMed]
7. Stoléru S, Redouté J, Costes N, Lavenne F, Bars DL, Dechaud H, et al. Processamento cerebral de estímulos sexuais visuais em homens com transtorno do desejo sexual hipoativo. Psychiatry Res. 2003; 124: 67–86. [PubMed]
8. Bocher M, Chisin R, Parag Y, Freedman N, Meir Weil Y, Lester H, et al. Ativação cerebral associada à excitação sexual em resposta a um clipe pornográfico: um estudo de PET 15O-H2O em homens heterossexuais. Neuroimage. 2001; 14: 105–117. [PubMed]
9. Arnow BA, Desmond JE, Banner LL, Glover GH, Solomon A, Polan ML, et al. Ativação cerebral e excitação sexual em homens heterossexuais saudáveis. Cérebro. 2002; 125: 1014–1023. [PubMed]
10. Ferretti A, Caulo M, Del Gratta C, Di Matteo R, Merla A, Montorsi F, et al. Dinâmica da excitação sexual masculina: componentes distintos da ativação cerebral revelados por fMRI. Neuroimage. 2005; 26: 1086–1096. [PubMed]
11. Moulier V, Mouras H, Pélégrini-Issac M, Glutron D, Rouxel R, Grandjean B, et al. Correlatos neuroanatômicos da ereção peniana evocada por estímulos fotográficos em homens humanos. Neuroimage. 2006; 33: 689–699. [PubMed]
12. Park K, Seo JJ, Kang HK, Ryu SB, Kim HJ, Jeong GW. Um novo potencial de ressonância magnética funcional dependente do nível de oxigenação do sangue (BOLD) para avaliar centros cerebrais de ereção peniana. Int J Impot Res. 2001; 13: 73–81. [PubMed]
13. Karama S, Lecours AR, Leroux JM, Bourgouin P, Beaudoin G, Joubert S, et al. Áreas de ativação cerebral em homens e mulheres durante a visualização de trechos de filmes eróticos. Hum Brain Mapp. 2002; 16: 1–13. [PubMed]
14. Mouras H, Stoléru S, Bittoun J, Glutron D, Pélégrini-Issac M, Paradis AL, et al. Processamento cerebral de estímulos sexuais visuais em homens saudáveis: um estudo de ressonância magnética funcional. Neuroimage. 2003; 20: 855–869. [PubMed]
15. Hamann S, Herman RA, Nolan CL, Wallen K. Homens e mulheres diferem na resposta da amígdala a estímulos sexuais visuais. Nat Neurosci. 2004; 7: 411–416. [PubMed]
16. Yang JC, Jeong GW, Lee MS, Kang HK, Eun SJ, Kim YK, et al. Imagem de RM funcional de amnésia psicogênica: relato de caso. Korean J Radiol. 2005; 6: 196–199. [Artigo gratuito do PMC] [PubMed]
17. Yang JC. Neuroanatomia funcional em pacientes deprimidos com disfunção sexual: imagem de RM funcional dependente do nível de oxigenação sanguínea. Korean J Radiol. 2004; 5: 87–95. [Artigo gratuito do PMC] [PubMed]
18. Maravilla KR, Yang CC. Sexo e o cérebro: o papel do fMRI para avaliação da função e resposta sexual. Int J Impot Res. 2007; 19: 25–29. [PubMed]
19. Friston KJ, Ashburner J, Frith CD, Poline JB, Heather JD, Frackowiak RSJ. Registro espacial e normalização de imagens. Hum Brain Mapp. 1995; 2: 165–189.
20. Friston KJ, Holmes AP, Poline JB, Grasby PJ, Williams SCR, Frackowiak RSJ, et al. Análise de séries temporais de fMRI revisitadas. Neuroimage. 1995; 2: 45–53. [PubMed]
21. Friston KJ, Holmes AP, Worsley KJ, Poline JP, Frith CD, Frackowiak RSJ. Mapas paramétricos estatísticos em imagens funcionais: uma abordagem linear geral. Hum Brain Mapp. 1995; 2: 189–210.
22. Friston KJ, Williams S, Howard R, Frackowiak RS, Turner R. Movement-related effects in fMRI time-series. Magn Reson Med. 1996; 35: 346–355. [PubMed]
23. Hajnal JV, Myers R, Oatridge A, Schwieso JE, Young IR, Bydder GM. Artefatos devido ao movimento correlacionado ao estímulo na imagem funcional do cérebro. Magn Reson Med. 1994; 31: 283–291. [PubMed]
24. Lee JM, Jeong GW, Kim HJ, Cho SH, Kang HK, Seo JJ, et al. Medição qualitativa e quantitativa da atividade do cérebro humano usando algoritmo de subtração de pixel. J Korean Radiol Soc. 2004; 51: 165–177. [Coreano]
25. Janssen E, Everaerd W, Spiering M, Janssen J. Processos automáticos e a avaliação de estímulos sexuais: em direção a um modelo de processamento de informação da excitação sexual. J Sex Res. 2000; 37: 8–23.
26. Kapp B, Cain M. A base neural da excitação. In: Smelser N, Baltes P, editores. A enciclopédia internacional das ciências sociais e comportamentais. Oxford: Elsevier Science Ltd; 2001. pp. 1463–1466.
27. Giuliano F, Allard J. Dopamine and sexual function. Int J Impot Res. 2001; 13: S18 – S28. [PubMed]
28. MacLean PD, Ploog DW. Apresentação cerebral da ereção peniana. J Neurophysiol. 1962; 25: 29–55.
29. MacLean PD, Denniston RH, Dua S. Estudos adicionais sobre a representação cerebral da ereção peniana: tálamo caudal, mesencéfalo e ponte. J Neurophysiol. 1963; 26: 273–293.
30. Michael RP, Clancy AN, Zumpe D. Effects of acasalamento na expressão de c-fos no cérebro de macacos machos. Physiol Behav. 1999; 66: 591–597. [PubMed]
31. Ferris CF, Snowdon CT, King JA, Sullivan JM, Jr, Ziegler TE, Olson DP, et al. Ativação de vias neurais associadas à excitação sexual em primatas não humanos. J Magn Reson Imaging. 2004; 19: 168–175. [Artigo gratuito do PMC] [PubMed]
32. Perachio AA, Marr LD, Alexander M. Comportamento sexual em macacos rhesus machos provocada por estimulação elétrica de áreas pré-ópticas e hipotalâmicas. Brain Res. 1979; 177: 127–144. [PubMed]
33. Robinson BW, Mishkin M. ereção do pênis evocada de estruturas do prosencéfalo em Macaca mulatta. Arch Neurol. 1968; 19: 184–198. [PubMed]
34. Liu YC, Salamone JD, Sachs BD. Lesões na área pré-óptica medial e núcleo leito da estria terminal: efeitos diferenciais no comportamento copulatório e na ereção sem contato em ratos machos. J Neurosci. 1997; 17: 5245–5253. [PubMed]
35. Georgiadis JR, Holstege G. Ativação do cérebro humano durante a estimulação sexual do pênis. J Comp Neurol. 2005; 493: 33–38. [PubMed]