Diferenças Individuais na Atividade do Núcleo Accumbens a Imagens de Alimentos e Sexuais Predizem Ganho de Peso e Comportamento Sexual (2012)

J Neurosci. Manuscrito do autor; disponível no PMC Oct 18, 2012.

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PMCID: PMC3377379

NIHMSID: NIHMS370916

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Sumário

Falhas de auto-regulação são comuns, levando a muitos dos problemas mais incômodos que a sociedade contemporânea enfrenta, de excessos e obesidade a comportamentos sexuais impulsivos e HIV / AIDS. Uma razão pela qual as pessoas podem estar propensas a se engajar em comportamentos indesejados é devido à maior sensibilidade às pistas relacionadas a esses comportamentos; as pessoas podem comer demais por causa da hiper responsividade às sugestões alimentares, os dependentes podem recair após a exposição à droga de sua escolha, e algumas pessoas podem se envolver em atividade sexual impulsiva porque são facilmente estimuladas por estímulos eróticos. Uma questão aberta é até que ponto as diferenças individuais na reatividade neural da sugestão se relacionam com os resultados comportamentais reais. Aqui mostramos que as diferenças individuais na atividade cerebral relacionada à recompensa humana no núcleo accumbens à comida e imagens sexuais predizem subseqüente ganho de peso e atividade sexual seis meses depois. Essas descobertas sugerem que a responsividade da recompensa aumentada no cérebro à comida e aos estímulos sexuais está associada à indulgência em comer demais e atividade sexual, respectivamente, e fornecem evidências de um mecanismo neural comum associado a comportamentos apetitivos.

Embora os seres humanos tenham uma capacidade impressionante de auto-regulação, as falhas são comuns, levando a muitos problemas de saúde evitáveis, desde excesso de comida e obesidade a comportamento sexual impulsivo e HIV / AIDS. Uma das razões pelas quais as pessoas podem se envolver em tais comportamentos é devido à maior sensibilidade às sugestões ambientais (Heatherton, 2011). Estudos de neuroimagem que avaliaram a reatividade a estímulos apetitivos observaram consistentemente a ativação de circuitos de recompensa humana, incluindo estriado ventral e amígdala (Passamonti et al., 2009; Demos et al., 2010). Por exemplo, mulheres obesas exibem maior atividade no nucleus accumbens (NAcc), em resposta a itens alimentares de alto teor calórico, do que indivíduos saudáveis ​​de controle de peso (Stoeckel e outros, 2008). As mulheres com bulimia nervosa também apresentam aumento da atividade de recompensa do cérebro quando observam as sugestões de alimentos (Brooks et al., 2011). Da mesma forma, pistas de atração física ativam NAcc em homens e mulheres (Cloutier e outros, 2008), assim como a exposição a imagens eróticas (Hamann et al., 2004).

A reatividade neural e fisiológica aos estímulos de drogas prediz importantes resultados comportamentais, como a cessação do tabagismo (Janes e outros, 2010) e recaída de cocaína (Back et al., 2010). Essa reatividade prevê resultados a longo prazo para comportamentos não relacionados a drogas? Uma questão em aberto é se as diferenças individuais na atividade cerebral, especificamente nas regiões associadas à motivação de recompensa, estão associadas a uma maior propensão à indulgência e, portanto, prever o ganho de peso futuro e / ou a promiscuidade sexual. Nossa hipótese é que as diferenças individuais na atividade NAcc em resposta à visualização de itens alimentares e cenas sexuais poderiam prever ganho de peso e comportamento sexual futuros.

Uma coorte de estudantes do primeiro ano do sexo feminino (N = 58) foi examinada logo após a chegada ao campus usando imagens de ressonância magnética funcional (fMRI) enquanto visualizava imagens de animais, cenas ambientais, alimentos apetitosos e pessoas (Figura 1). Algumas das imagens de pessoas retratavam pessoas em cenas sexuais ou consumiam álcool. As instruções da tarefa eram simplesmente para indicar se uma pessoa estava presente na imagem. Antes da digitalização, os participantes eram pesados ​​sob o disfarce de que era um passo necessário no procedimento de escaneamento. Como tal, os participantes eram ingênuos aos objetivos do estudo. Seis meses depois, 48 dos participantes retornou ao laboratório, onde foram novamente pesados, e completou questionários avaliando seu comportamento sexual. Foi hipotetizado que a atividade no NAcc refletiria diferenças individuais em comportamentos apetitivos (isto é, comer e sexo).

Figura 1 

Representação do paradigma de reatividade à sugestão. Oitenta imagens de cada categoria (animais, comida, cenas sexuais, cenas ambientais, pessoas em geral e pessoas bebendo álcool [não mostradas aqui]) foram exibidas uma de cada vez, por 2 segundos seguidos por um breve ...

O Propósito

Assuntos

Cinquenta e oito mulheres matriculando mulheres nativas de língua inglesa em seu primeiro ano de faculdade no Dartmouth College participaram deste experimento. Do 58, 48 retornou seis meses depois para uma sessão comportamental de acompanhamento, assim, apenas os participantes do 10 foram perdidos para o acompanhamento (isto é, não responderam aos pedidos de retorno) aos seis meses. Os participantes estavam entre as idades de 18 e 19 (média de idade = 18 anos). Nenhum indivíduo relatou história neurológica anormal e todos tinham acuidade visual normal ou corrigida para normal. Cada sujeito forneceu o consentimento informado de acordo com as diretrizes estabelecidas pelo Comitê para a Proteção de Indivíduos Humanos no Dartmouth College, e recebeu uma compensação monetária pela participação neste estudo.

Aparelho

A imagem foi realizada em um scanner Philips Intera Achieva 3-Tesla (Phillips Medical Systems, Bothell, WA) com uma bobina de cabeça SENSE (SENSEitivity-Encoding). Durante a digitalização, estímulos visuais foram gerados com um computador portátil Apple MacBook Pro executando o software SuperLab 4.0 (Cedrus Corporation, San Pedro, CA). Um projetor LCD Epson (modelo ELP-7000) foi usado para exibir estímulos em uma tela posicionada na extremidade da cabeça do orifício do scanner, cujos objetos eram vistos através de um espelho montado na parte superior da bobina da cabeça. Uma impressora de fibra óptica sensível à luz, que faz interface com o Cedrus Lumina Box, registrou as respostas dos sujeitos. Almofadas foram colocadas ao redor da cabeça para minimizar o movimento durante a digitalização e aumentar o conforto.

Imagiologia

As imagens anatômicas foram adquiridas usando uma sequência de eco de gradiente rápido preparada por magnetização 3-D de alta resolução (MPRAGE; 60 fatias sagitais, TE = 4.6 ms, TR = 9.9 ms, ângulo de inclinação = 8 °, tamanho voxel = 1 × 1 1 milímetros). Imagens funcionais foram coletadas usando eco de campo rápido T2 *, imagens funcionais de eco-planas (EPIs) sensíveis ao contraste BOLD (TR = 2500 ms, TE = 35 ms, ângulo de aleta = 90 °, 3 × 3 mm em plano de resolução, fator de sentido 2). A varredura funcional foi realizada em cinco execuções e, durante cada execução, foram obtidas imagens axiais 144 (fatias 36, 3.5 mm de espessura de fatia, 0.5 mm entre fatias), permitindo a cobertura completa do cérebro.

Procedimento

Tempo 1

Os participantes (n = 58) foram agendados para uma sessão de ressonância magnética no primeiro mês de sua chegada no campus da faculdade. Os participantes foram solicitados a se abster de comer, consumir álcool ou cafeína e fumar por duas horas antes da sessão de fMRI. Imediatamente antes do escaneamento, cada indivíduo foi solicitado a responder a um conjunto de perguntas para avaliar seu estado atual, em que eles listavam o consumo de alimentos e bebidas, o nível de atividade e o nível atual de fome.

Criticamente, além do auto-relato dos participantes sobre seu peso (um procedimento padrão para ressonância magnética funcional), esses participantes foram pesados ​​e medidos adicionalmente usando uma Escala Médica de Detecção calibrada (Cardinal Scale Manufacturing Company, Webb City, MO) imediatamente antes do escaneamento. A fim de explicar a necessidade de obter estes dados antropométricos, os participantes foram informados sobre a importância de se ter uma leitura precisa das medidas corporais para a varredura fMRI. Estas medidas foram usadas para calcular o Índice de Massa Corporal (IMC: [peso em kg] / [altura em m]2) e servem como uma linha de base (Time 1) de avaliação do IMC a ser usado em comparação com aqueles obtidos no Time 2 (seis meses depois).

Os indivíduos foram então escaneados em um paradigma de reatividade a sugestões relacionado a eventos enquanto visualizavam imagens de animais (80), alimentos (80), pessoas que bebiam álcool (80), pessoas em cenas sexuais (80), pessoas (não sexuais / não beber) (80) e cenas ambientais (80) (Figura 1). As imagens foram compiladas da Internet, assim como o International Affective Picture System (IAPS, Lang Bradley e Cuthbert 1997) e redimensionadas em tamanho usando o Adobe Photoshop.® 7.0 (San Jose, CA) para ser 480 por 360 pixels. Durante a varredura, os sujeitos foram solicitados a simplesmente determinar se cada imagem continha ou não uma pessoa e usar teclas pressionadas para fazer suas respostas (resposta canhota para 'não pessoa'; resposta destra para 'pessoa'). O objetivo desta tarefa foi garantir a atenção dos sujeitos às imagens. Cada imagem foi apresentada por 2000 ms seguida por uma cruz (500ms) e aleatoriamente misturada ao longo da tentativa com períodos de fixação com jitter (0 –10,000 ms; intervalo intermediário entre tentativas [ITI] = 5,000 ms).

Tempo 2 (acompanhamento de seis meses)

Aproximadamente 6 meses após o Tempo 1, os mesmos 58 participantes foram contatados e solicitados a retornar ao laboratório para uma sessão de acompanhamento comportamental. Um total de 48 participantes voltou a participar desta sessão. O tempo médio entre as sessões foi de 180.5 dias, (variação de 160 dias a 200 dias). Durante esta sessão, o Inventário de Orientação Sócio-Sexual (Simpson & Gangested, 1991) e o Inventário do Desejo Sexual (SDI) (Spector, Carey e Steinberg, 1996) foram administrados. Após a conclusão dos questionários, os participantes foram novamente pesados ​​e medidos na mesma escala médica calibrada usada no Time 1.

Análises de dados por fMRI

Os dados de RMf foram analisados ​​utilizando o software Statistical Parametric Mapping (SPM2, Departamento Wellcome de Neurologia Cognitiva, Londres, Reino Unido) (Friston e outros, 1995). Para cada execução funcional, os dados foram pré-processados ​​para remover fontes de ruído e artefato. Os dados funcionais foram realinhados dentro e entre corridas para corrigir o movimento da cabeça, co-registrados com os dados anatômicos de cada participante e transformados em um espaço anatômico padrão (voxels isotrópicos 3-mm) com base no modelo de cérebro ICBM 152 (Montreal Neurological Institute). Os dados normalizados foram então suavizados espacialmente (6-mm largura máxima no meio máximo [FWHM] usando um núcleo Gaussiano e globalmente escalonados para permitir comparações entre os grupos. As análises dos dados fMRI incluíram: formação de imagens de contraste estatístico, análise regional de respostas hemodinâmicas usando regiões anatomicamente definidas de interesse (ROI) para o nucleus accumbens e análise exploratória de regressão de todo o cérebro.

Imagens estatísticas

Para cada participante, um modelo linear geral incorporando efeitos de tarefa (modelado como uma função relacionada a eventos convolvida com a função de resposta hemodinâmica canônica), uma média e uma tendência linear foram usados ​​para calcular imagens de contraste t (estimativas ponderadas de parâmetro) para cada comparação em cada voxel. Essas imagens de contraste individuais foram então submetidas a uma análise de efeitos aleatórios de segundo nível para criar imagens t médias (com limiar em p = 0.001, não corrigido).

Análise de Região de Interesse (ROI)

Este estudo procurou investigar diferenças individuais no processamento de recompensas durante a simples visualização de estímulos alimentares e cenas sexuais. Para explorar especificamente o envolvimento do nucleus accumbens (NAcc), um centro do sistema de recompensa dopaminérgico consistentemente identificado em estudos humanos e animais de recompensa, vício e motivação, os ROIs foram criados com base em coordenadas anatômicas definidas em uma investigação estereotáxica do ser humano. NAcc (Neto et al., 2008). As ROIs esféricas de 6mm foram construídas centradas nas coordenadas MNI x = −9, y = 6, z = −4 (NAcc esquerda), bem como x = 9, y = 6, z = −4 (NAcc direito). Intensidades de sinal (valores beta) para este ROI foram então calculadas separadamente para cada condição em comparação com a linha de base de fixação e a relação entre a atividade nesta área e as medidas comportamentais foram examinadas estatisticamente.

Análises Exploratórias de Regressão do Cérebro Integral. Embora as análises principais aqui relatadas tenham sido baseadas em a priori região definida de interesse centrada no NAcc, para identificar ativações adicionais que mostraram uma relação entre o comportamento apetitivo e a atividade cerebral, realizamos análises exploratórias adicionais de regressão do cérebro inteiro. Para identificar regiões associadas à mudança de peso, a mudança de IMC para cada sujeito foi inserida em uma análise de regressão de todo o cérebro examinando a resposta neural às imagens de alimentos (comida> linha de base). Da mesma forma, para identificar regiões cuja atividade em resposta a cenas sexuais estava associada ao comportamento sexual, as pontuações SDI (diádicas e solitárias) para cada sujeito foram inseridas em uma análise de regressão de todo o cérebro examinando a resposta neural às imagens de alimentos (cenas sexuais> linha de base) .

Consistentes

Prevendo a mudança de peso

As regiões anatômicas de interesse (ROIs) foram selecionadas para o NAcc da esquerda e da direita com base nas coordenadas estereotáxicas (x, y, z = +/− 9, 6, −4) (Figura 2a) A atividade em resposta à visualização de imagens de alimentos (durante a varredura; Tempo 1) foi então usada para prever a mudança de peso aproximadamente seis meses depois (Tempo 2; calculado como Índice de Massa Corporal [IMC] no Tempo 2 - IMC no Tempo 1). Os resultados revelaram que a atividade no NAcc esquerdo se correlacionou positivamente com a mudança do IMC, de modo que maior atividade predisse o ganho de peso subsequente (r = 0.37, p <0.05; Figura 2b) É importante ressaltar que essa relação era exclusiva das imagens de alimentos. A atividade NAcc em resposta às imagens não alimentares não previu ganho de peso (animais: r = −0.07; pessoas: r = −0.17; cenas de bebida: r = 0.01; cenas sexuais: r = −0.26; cenas ambientais: −0.03 ) Quando contrastado diretamente (usando fórmulas padrão para contrastar os valores de r usando a transformação r de Fishers), a correlação da reatividade da sugestão alimentar com a mudança do IMC diferiu da correlação para imagens não alimentares (p <0.01).

Figura 2 

O núcleo accumbens atividade para alimentar e imagens sexuais prevê ganho de peso e desejo sexual, respectivamente. (A) O ROI anatômico do NAcc esquerdo com coordenadas centrais de Talairach (x, y, z) −9, 6, −4 é exibido em uma fatia do cérebro coronal. ...

A relação entre a atividade NAcc esquerda e mudança de peso também foi evidente em análises de regressão de todo o cérebro. Os resultados das análises de regressão de todo o cérebro revelaram que a atividade no nucleus accumbens esquerdo (lNAcc; −9 9 −3) foi a única região a mostrar uma correlação significativa com o IMC neste limiar. Usando um limiar estatístico mais tolerante (p <0.005), correlações positivas adicionais foram observadas no cíngulo anterior (BA 32: 6 50 0) e no giro temporal inferior (BA 20; 36 −5 −33).

Prevendo Comportamento Sexual

Assim como a reatividade-sugestão às imagens alimentares foi investigada como potenciais preditores do ganho de peso, a reatividade-sugestão às imagens sexuais foi usada para predizer o desejo sexual (indexado pelo Inventário de Desejo Sexual: desejo sexual solitário (SDI-SSD), que mede interesse em se comportar sexualmente por si mesmo, e desejo sexual diádico (SDI-DSD), que mede o interesse em se comportar sexualmente com um parceiro) (Spector et al., 1996) A atividade de NAcc esquerda em resposta à visualização de cenas sexuais foi positivamente correlacionada com o desejo sexual solitário (r = 0.36, p = 0.01) e o desejo sexual diádico (r = 0.39, p <0.01; Figura 2c) Enquanto a relação entre ganho de peso e atividade NAcc era exclusiva para imagens de alimentos, a relação entre desejo sexual e atividade NAcc era exclusiva para imagens sexuais. Nenhuma das outras categorias de imagem previu o desejo sexual (todos r's <± 0.20), e a correlação entre a reatividade de estímulo para cenas sexuais e os escores SDI diferiu das correlações de imagens não sexuais (p <0.05).

Os resultados da análise exploratória de todo o cérebro revelaram correlações positivas adicionais entre a reatividade às cenas sexuais e as medidas de desejo sexual solitário e diádico (limiar de p <0.001, tamanho mínimo do cluster = 5 voxels) em uma região do córtex orbitofrontal (BA 10: 15 58 0) giro temporal médio direito (BA 20: 39 2 −20) e giro parahipocampal esquerdo (−21 −27 −16).

Embora o número de parceiros sexuais que os participantes relataram fosse previsto para ser usado como uma variável contínua, 26 dos 48 participantes que retornaram relataram não ter parceiros sexuais. Assim, como mais da metade dos participantes não relatou nenhuma atividade sexual durante o ano, o comportamento sexual foi tratado como uma variável discreta (indivíduos que fizeram sexo durante o ano [N = 22] versus aqueles que não fizeram [N = 26]). A atividade do NAcc esquerdo durante a visualização de imagens sexuais foi maior em indivíduos que relataram atividade sexual com pelo menos um parceiro (t [46] = 6.30, p <0.0001). A atividade do NAcc esquerdo não diferiu entre os grupos para nenhuma das outras dicas de imagem ( todos os P's> 14).

Discussão

O presente estudo demonstra que a atividade de recompensa em resposta a estímulos apetitivos prediz resultados comportamentais a longo prazo e consequentes. De acordo com estudos em humanos e em animais, a exposição a estímulos apetitivos aumenta a probabilidade de que uma substância desejada seja consumida ou um comportamento decretado (Stewart e outros, 1984; Drummond et al., 1990; Jansen, 1998). Trabalho recente de Kober et al (2010) revelaram que as estratégias cognitivas destinadas a reduzir os desejos por cigarros e alimentos eram acompanhadas por atividade reduzida no estriado ventral. Martin e Delgado (2011) demonstraram reduções semelhantes de atividade estriatal durante decisões monetárias reguladas com sucesso, sugerindo talvez que a auto-regulação ativa possa estar associada à redução da sensibilidade à recompensa (Kober et al., 2010; Martin e Delgado, 2011). Estudos de imagem sugerem que a auto-regulação envolve um equilíbrio entre regiões cerebrais subcorticais que representam a recompensa, saliência e valor emocional de um estímulo e regiões fronto-parietais associadas ao controle executivo (Wagner e Heatherton, 2011), particularmente o córtex pré-frontal dorsolateral (Hare, Camerer e Rangel, 2009; Staudinger, Erk, & Walter, 2011). Coletivamente, esses achados sugerem um padrão de domínio geral para a atividade cerebral relacionada à recompensa, pela qual a atividade aumentada no nucleus accumbens pode ser usada como uma proxy para futuros comportamentos apetitivos, e a redução de tais comportamentos pode envolver sistemas cognitivos de ordem superior. Além disso, há algumas evidências de que variações genéticas podem afetar diferencialmente a relação entre atividade de recompensa e peso (Stice et al., 2010).

Parece provável que o estresse associado ao primeiro ano de faculdade possa ser um fator que contribui para mudanças no comportamento. Pesquisas em animais não humanos indicam que o estresse enfraquece o controle pré-frontal sobre o comportamento (Arnsten, 2009) e, ao mesmo tempo, sensibiliza os sistemas de recompensa a estímulos biologicamente salientes (Piazza & Le Moal, 1996). Assim, o estresse pode interromper os esforços de autorregulação porque está associado ao controle de cima para baixo reduzido do córtex pré-frontal em conjunto com respostas hedônicas aumentadas a estímulos apetitivos (Heatherton & Wagner, 2011). Por exemplo, uma quantidade considerável de pesquisas demonstra que o estresse e outros tipos de afeto negativo produzem aumentos na alimentação, particularmente para aqueles que tentam controlar seu peso (Heatherton & Baumeister, 1991). Outros fatores, como o exercício menos frequente, a ausência de influência dos pais, as mudanças nas rotinas diárias, o sono e suas conseqüências hormonais podem ser fatores que contribuem para o ganho de peso e mudanças no comportamento sexual observadas entre estudantes universitários. Pesquisas futuras são necessárias para desvincular esses mecanismos putativos.

Como observado, a exposição à sugestão aumenta a atividade nas regiões de recompensa do cérebro, mas também produz atividade espontânea na rede de observação de ação, como quando os fumantes se engajam espontaneamente em áreas do cérebro de representação de ação quando vêem outros fumando (Wagner et al., 2011). De acordo com a pesquisa contemporânea em cognição social, a exposição a estímulos primitivos apetece comportamentos fora das intenções ou consciência das pessoas (Bargh e Morsella, 2008). O mecanismo putativo para o estímulo comportamental é que a exposição ao estímulo ativa representações mentais que levam à busca inconsciente de objetivos, o que, em última análise, produz os mesmos resultados que os objetivos conscientemente perseguidos fazem (Dijksterhuis et al., 2007). De fato, mesmo que as pessoas estejam cientes de estarem expostas a sinais apetitivos, elas podem não ter consciência do efeito que tais sinais têm em seu comportamento (Stacy e Wiers, 2010). Nessa perspectiva, a exposição a alimentos ou imagens sexuais ativa representações mentais de seus comportamentos assistentes e ativa metas inconscientes para se engajar nesses comportamentos.

A implicação da pesquisa atual é que existem diferenças individuais na medida em que a sugestão de exposição estimula o comportamento, de tal forma que alguns indivíduos mostram atividade de recompensa mais robusta a estímulos apetitivos, o que, por sua vez, pode produzir uma maior estimulação comportamental. É importante notar que a reatividade-cue no presente estudo mostra especificidade material, de tal forma que aqueles que mostraram maior atividade de recompensa às imagens de alimentos ganharam peso, mas não se engajaram em mais comportamento sexual, e vice-versa. A compreensão de como as diferenças individuais na responsividade de recompensas estimulam ações específicas que têm resultados comportamentais mensuráveis ​​a longo prazo podem ajudar no desenvolvimento de estratégias mais eficazes para prevenir falhas de autorregulação, como comer em excesso ou envolver-se em atividade sexual de risco. Esta pesquisa mostra que há importantes consequências a longo prazo das diferenças individuais na responsividade seletiva às pistas apetitivas.

Agradecimentos

Agradecemos a Cary Savage, Paul Whalen, Courtney Rogers, Tammy Moran, Leah Somerville, Kristina Caudle e Dylan Wagner por sua ajuda neste projeto. Este trabalho foi apoiado pelo Instituto Nacional de Abuso de Drogas (DA022582).

Referências

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