Excitação Sexual Condicionada em um Primata Não-Humano (2011)

Horm Behav. Manuscrito do autor; disponível no PMC May 1, 2012.

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Sumário

O condicionamento da excitação sexual foi demonstrado em várias espécies, de peixes para humanos, mas não foi demonstrado em primatas não humanos. Existe controvérsia sobre se os primatas não humanos produzem feromônios que estimulam o comportamento sexual. Embora os saguis comuns copulem durante todo o ciclo ovariano e durante a gravidez, os machos exibem sinais comportamentais de excitação, demonstram aumento da ativação neural do hipotálamo anterior e da área pré-óptica medial e aumento da testosterona sérica após exposição a odores de fêmeas ovuladoras sugestivas de feromônio. Os machos também aumentaram os andrógenos antes da ovulação de seu cônjuge. No entanto, os machos apresentados com odores de fêmeas ovulantes demonstram a ativação de muitas outras áreas do cérebro associadas à motivação, memória e tomada de decisão. Neste estudo, demonstramos que os saguis machos podem ser condicionados a um odor novo e arbitrário (limão) com a observação de ereções, e maior exploração do local onde experimentaram anteriormente uma fêmea receptiva e aumento do risco de pós-condicionamento sem uma fêmea presente. Esta resposta condicionada foi demonstrada até uma semana após o término dos testes de condicionamento, um efeito muito mais duradouro do condicionamento do que o relatado em estudos de outras espécies. Esses resultados sugerem ainda que os odores das fêmeas ovulatórias não são feromônios, estritamente falando, e que os machos do sagui podem aprender características específicas dos odores das fêmeas, fornecendo uma base possível para a identificação do parceiro.

Palavras-chave: Condicionamento sexual, excitação sexual, feromônios, saguis comuns, união de pares

Introdução

Um dos enigmas da pesquisa sobre condicionamento sexual é por que os processos evolucionários devem permitir que os organismos respondam a estímulos não naturais para a excitação sexual. No entanto, alguns estudos demonstraram que o condicionamento sexual realmente aumenta o sucesso reprodutivo e fitness. Em peixes, gouramis azuis (Trichogaster trichopterusHollis e colegas ()Hollis et albordados escolares americanos dos séculos XVIII, XIX e XX, bandeiras regimentais da Guerra Civil e bandeiras e estandartes de campanhas políticas do século XIX. Virginia é membro da Art Conservators Alliance e Fellow do American Institute for Conservation of Historic and Artistic Works., 1997) constatou que Pavlovian condicionado sinalização antes da apresentação de um companheiro inibido agressão territorial e aumento do namoro e comportamento de apaziguamento. Como resultado, os machos condicionados geraram mais cedo com as fêmeas, entrelaçaram as fêmeas com mais frequência e produziram mais jovens sobreviventes do que os machos que não tiveram chegada do parceiro sinalizado. Domjan et al. (1998) demonstraram que codornas machos condicionadas a esperar uma fêmea após a apresentação de penas de cor laranja produziram maiores volumes de ejaculado e maior número de espermatozóides do que as codornas de controle, sugerindo também uma vantagem adaptativa ao condicionamento sexual.

A excitação sexual condicionada ou a inibição sexual condicionada também tem sido de considerável interesse de pesquisa por possíveis razões terapêuticas para aumentar ou diminuir a excitação sexual ou fornecer modelos de como as respostas sexuais podem ser redirecionadas para outros alvos. Muito do trabalho básico foi realizado com animais não humanos. Por exemplo, Crowley et al. (1973) usaram um tom emparelhado com leve choque elétrico para estimular a cópula em ratos machos sexualmente indiferentes, de modo que passassem o comportamento sexual apenas para o estímulo tonal. Zamble e colegas (1985, 1986) colocaram ratos machos em recipientes distintos adjacentes a fêmeas receptivas e encontraram latências diminuídas para a ejaculação. Eles também mostraram que as trilhas de condicionamento 6-9 eram necessárias e que os ratos também eram condicionados a estímulos de fundo. Kippin et al. (1998) emparelhado com um odor de amêndoa presumivelmente neutro (mas veja abaixo) com acesso a ratas sexualmente receptivas e encontrou uma preferência ejaculatória aprendida para aquela fêmea com o odor condicionado. Domjan et al. (1988) descobriu que codornas japonesas (Coturnix japonica) demonstraram comportamento de abordagem condicionada e comportamento de copulação condicionada na cabeça e no pescoço de uma fêmea adornada com penas laranjas. Johnston et al. (1978) aversão emparelhada induzindo cloreto de lítio com exposição a secreções vaginais femininas em hamsters machos (Mesocricetus auratus) e encontrou maior latência para aspirar secreções e montar uma fêmea após treinamento de aversão. Em um estudo sobre hamsters femininos Meisel e Joppa (1994) encontraram uma preferência de lugar condicionada pelo compartimento no qual eles tinham se envolvido em atividade sexual com um macho. McDonnell et al. (1985) desenvolveu um modelo de disfunção sexual em garanhões (Equus caballus) utilizando treinamento aversivo contingente à ereção e poderia reverter esses efeitos com o Diazepam. Estas são ilustrações do tipo de pesquisa de condicionamento sexual, para facilitar ou impedir comportamentos sexuais, feitos com animais não humanos. Para mais revisões, veja Pfaus et al. (2001 (2004) e Akins (2004).

Estudos similares foram feitos com humanos, com alguns exemplos aqui revisados. Letourneau e O'Donohue (1997) não conseguiu encontrar evidências de excitação sexual condicionada em mulheres quando uma luz âmbar foi emparelhada com fitas de vídeo eróticas. Lalumière e Quinsey (1998) estudaram homens usando fotos de mulheres seminuas acompanhadas de um vídeo erótico de relações sexuais e descobriram um modesto aumento, em 10%, da excitação genital ao estímulo alvo apresentado sozinho após o condicionamento. Hoffmann et al. (2004) apresentou homens e mulheres com fotos do abdome do sexo oposto versus fotos de uma arma usando os tempos de exposição subliminares e supraliminares. Ambos os sexos demonstraram maior excitação genital para as imagens subliminares do abdômen do que para as armas, mas estranhamente as mulheres mostraram maior excitação condicionada à apresentação supraliminar de fotos de armas, em vez de imagens do abdômen. Ambos et al. (2004) mediu as respostas genitais e subjetivas aos filmes neutros versus sexuais e pediu aos participantes que acompanhassem desejos sexuais, fantasias e atividades sexuais reais para o dia seguinte à exposição. Tanto homens como mulheres exibiram excitação genital e relataram sentimentos subjetivos de excitação e luxúria depois de ver o filme sexual e estes participantes também tiveram taxas mais altas de pensamentos sexuais, fantasias e atividades no dia seguinte ao estudo. O que é digno de nota sobre esses estudos em humanos é a incapacidade de encontrar um forte condicionamento para estímulos neutros e o amplo uso de estímulos eróticos, tanto como estímulos condicionados quanto incondicionados. Estes estudos diferem notavelmente dos estudos de condicionamento apetitivo em animais que usaram ambientes físicos neutros, estímulos visuais arbitrários, tons ou odores como estímulos condicionantes.

Embora uma ampla gama de táxons, de peixes a pássaros, a roedores, a garanhões e seres humanos tenha exibido alguma forma de condicionamento sexual, não localizamos nenhum estudo anterior de condicionamento sexual com primatas não humanos. Um exame do condicionamento sexual em primatas não humanos é valioso não apenas para maior completude taxonômica, mas também para fornecer dados empíricos sobre uma controvérsia sobre mecanismos de excitação sexual em primatas não humanos.

Em um artigo histórico em Natureza Michael e Keverne (1968) defendeu o papel dos feromônios (odores que liberam respostas comportamentais inatas nos receptores) na comunicação do status sexual e na indução da excitação sexual em primatas não humanos. Sua pesquisa sugeriu a presença de um sinal quimiossensorial de ácidos alifáticos em secreções vaginais em macacos rhesus variados ao longo do ciclo ovulatório e que promoveu a excitação sexual em machos. Goldfoot (1982) rejeitou a noção de um feromônio vaginal em macacos achando que os ácidos alifáticos atingiram o pico de concentração durante a fase lútea e, contraditório à hipótese de feromônio, os machos em seus estudos pareciam ter parceiros preferidos individualmente, acasalariam com fêmeas ovariectomizadas , e foram atraídos para o novo odor não-feromônio de pimentão verde. Goldfoot (1982) sugeriu que os ácidos alifáticos vaginais não serviam como excitação sexual e que as fêmeas, e não os machos, regulavam o comportamento copulatório. Ele sugeriu ainda que os machos aprendiam várias características sensoriais das fêmeas preferidas, embora ele não demonstrasse qualquer comportamento sexual condicionado.

Os primatas, saguis e micos-sagrados do Callitrichid são macacos reprodutores cooperativos do Novo Mundo, onde machos e fêmeas formam duplas-ligações e copulam durante todo o ciclo ovariano e até mesmo durante a gravidez. Durante muito tempo pensou-se que a ovulação estava oculta, mas Ziegler et al. (1993) demonstraram que os micos-presos machosSaguinus oedipus) foram sexualmente excitados, mostrando ereções aumentadas e aumentaram as montarias para seus parceiros quando apresentados com odores de um romance, ovulando uma fêmea. Subseqüentemente, Smith e Abbott (1998) demonstraram que os saguis comuns machos (Callithrix jacchus) discriminados entre odores de saguis fêmeas peri-ovulatórios e anovulatórios. Além disso, os machos de micos-tamarineiros demonstram respostas hormonais antecipatórias aos sinais ovulatórios pós-parto de seu próprio parceiro (Ziegler et al. 2004). Usando métodos de ressonância magnética funcional (fMRI), Ferris et al. (2001) mostraram que os odores de novas fêmeas peri-ovulatórias produziram aumentos significativos na ativação neural na área pré-óptica medial (MPOA) e no hipotálamo anterior (HA), áreas nas quais as lesões levavam à diminuição do comportamento sexual (Lloyd & Dixson, 1988).

Apesar do fato de os saguis comuns serem socialmente monogâmicos, os estudos em cativeiro (Anzenberger, 1985, Evans, 1983) descobriram que machos fora da vista de seus parceiros demonstrariam comportamento de namoro para novas fêmeas, e na natureza Digby (1999) e Lazaro-Perea (2001) encontraram comportamento sexual freqüente entre os saguis de diferentes grupos envolvendo todos, menos a fêmea reprodutora em cada grupo. Assim, apesar da monogamia social, os marmosets masculinos parecem prontos para acasalar com novas fêmeas, especialmente na ovulação. Essas descobertas foram apoiadas em parte por Ziegler et al. (2005) Descobriu-se que os saguis machos caseiros solteiros e em par demonstravam interesse comportamental e excitação nos odores de novas fêmeas peri-ovulatórias, como evidenciado pelo aumento das taxas de cheirar e ereções e uma elevação significativa dos níveis séricos de testosterona em relação aos odores do controle do veículo. Esses achados sugerem que, talvez, em contraste com os achados de Goldfoot (1982) em macacos rhesus, em saguis pode haver um efeito estimulador direto de aromas peri-ovulatórios femininos e excitação sexual masculina.

No entanto, existem alguns resultados contraditórios que sugerem cautela nesta interpretação. Em Ziegler et al. (2005) um grupo adicional de homens que eram pais no momento do teste não respondeu comportamentalmente e mostrou uma resposta hormonal mínima aos odores de novas fêmeas peri-ovulatórias. Portanto, algo sobre ser pai afetou a resposta ao odor. Além disso, análises adicionais de respostas neurais a odores peri-ovulatórios durante fMRI (Ferris et ai. 2004) mostraram que muitas áreas do cérebro além do MPOA e AH foram ativadas. Estes incluíram aumento do sinal de Dependente de Nível de Oxigênio no Sangue positivo (BOLD) para os odores peri-ovulatórios no estriado, hipocampo, septo, cerebelo e cerebelo periaqueductal e aumento do sinal BOLD negativo para odores anovulatórios no córtex temporal, córtex cingulado, putâmen, hipocampo, subtistância nigra, MPOA e cerebelo. Muitas dessas áreas estão envolvidas em avaliação sensorial, tomada de decisão e / ou motivação. O fato de que os pais são menos responsivos aos odores peri-ovulatórios de mulheres novas e que múltiplas áreas cerebrais além daquelas envolvidas na excitação sexual sugerem que os aromas de fêmeas peri-ovulatórias não estão agindo como um feromônio verdadeiro ou que uma verdadeira resposta neuroendócrina ocorre quando os machos são apresentados a um odor socialmente relevante, ou seja um companheiro com machos da família e uma nova fêmea com machos não pareados.

Se os saguis que não são pais podem ser condicionados a serem sexualmente estimulados por um odor novo e arbitrário, então é provável que os machos não respondam automaticamente aos odores femininos, mas na verdade são capazes de identificar características olfativas específicas associadas ao acasalamento. Se o condicionamento a um odor arbitrário for bem-sucedido, pode explicar por que os pais não respondem e por que as áreas do cérebro envolvidas na avaliação e na motivação são ativadas pelos odores femininos, além das áreas diretamente envolvidas na excitação sexual.

No presente estudo, tentamos condicionar os machos a antecipar a cópula com uma fêmea peri-ovulatória sexualmente receptiva, usando extrato de limão como um estímulo condicionado não relacionado a sinais incondicionados endógenos de excitação sexual. Selecionamos o estímulo condicionado extrato de limão porque (1) nossos sujeitos não tinham experiência anterior com este aroma e (2) limão (limoneno) apresentou baixo nível de ativação BOLD em comparação com outros odores, especialmente amêndoa (benzaldeído) que produziu ativação espontânea em muitas regiões corticais e subcorticais (Ferris et al., em revisão).

Materiais e Métodos

Assuntos e Habitação

Nós testamos quatro saguis machos adultos com idade variando de 3.5 a 6 anos. Dois dos machos eram irmãos alojados sem experiência sexual prévia ou exposição a uma fêmea ovuladora que não a mãe. Os outros dois homens foram alojados com parceiros do sexo feminino cujos ciclos ovulatórios foram controlados usando 0.75 para 1.0 μg Estrumate, um análogo da prostaglandina F2α (cloprostenol sódico). Os dois irmãos e um dos outros homens foram sujeitos em nossos estudos anteriores de ressonância magnética funcional de respostas a odores femininos (Ferris et al., 2001, 2004).

Usamos 14 novas fêmeas peri-ovulatórias (nenhuma delas familiarizada aos sujeitos do sexo masculino) para facilitar a atividade copulatória com os sujeitos do sexo masculino. Os ciclos ovarianos de todas estas fêmeas foram monitorados pelo exame dos níveis séricos de progesterona (Saltzman et al. 1994) foram controlados com Estrumato administrado durante a fase lútea do ciclo. O período peri-ovulatório subsequente ocorreu dentro de 8-11 dias após este tratamento. As fêmeas foram divididas em quatro coortes cronometradas para atingir o estado peri-ovulatório dentro de 1-2 dias um do outro. Colhemos amostras de soro de cada fêmea três vezes por semana e testamos a progesterona para confirmar que cada fêmea estava na fase peri-ovulatória no momento desejado.

Todos os animais foram alojados como pares em gaiolas que eram 0.6 × 0.91 × 1.83m (WXLXH). Os pares eram alojados em salas de colônia onde podiam ver, ouvir e cheirar outros saguis. Os animais foram alimentados ao meio-dia e nenhum teste à tarde foi feito até pelo menos 1.5 horas após a alimentação do meio-dia. Condições adicionais de colônias e manejo foram descritas por Saltzman et ai. (1994).

Design

O teste comportamental consistiu em fases 5 (FIG. 1): Duas fases de habituação, fase de teste de pré-condicionamento, fase de condicionamento e fase de teste de pós-condicionamento. Durante todas as fases, o gaiola foi removido da gaiola e cortinas foram instaladas sobre as gaiolas de outros animais na sala para evitar que machos de teste vissem outros saguis para reduzir as exibições territoriais e maximizar a atenção nos testes de condicionamento. A primeira habituação foi realizada ao longo de três dias sucessivos e envolveu remoção do parceiro, colocação de cortinas e adição da caixa vazia de estímulo à gaiola. A segunda habituação envolveu remoção de mate, colocação de cortinas e caixa de estímulo e a adição de um observador e foi realizada ao longo de quatro dias sucessivos.

Figura 1 

Linha do tempo de habituação e testes.

Na fase de testes de pré-condicionamento, cada macho recebeu seis testes 20 min após a exposição a discos saturados de madeira com cheiro de limão e seis testes 20 min após exposição a discos de madeira controle (sem odor) em um projeto randomizado contrabalançado. A caixa de estímulo estava vazia, sem nenhuma mulher presente durante as observações.

Durante a fase de condicionamento, cada macho recebeu doze ensaios (até 15 min) com pré-exposição a perfume de limão seguido de acesso a uma fêmea peri-ovulatória libertada da caixa de estímulo. Um experimento de condicionamento com limão foi encerrado imediatamente após a cópula masculina até a ejaculação (antes da preparação ou agressão pós-copulatória) ou 15 min, que ocorreu primeiro. Os testes com limão foram contrabalançados com testes de controle com dez 15 min sem odor de limão, em que uma fêmea peri-ovulatória estava sempre na caixa de estímulo, mas não foi liberada. Os ensaios de condicionamento foram igualmente equilibrados entre as sessões da manhã e da tarde e todos foram concluídos ao longo de 9 dias consecutivos.

O teste de pós-condicionamento começou 5 dias após o término dos testes de condicionamento e foi semelhante ao teste de pré-condicionamento com seis testes 20 min após a exposição ao odor de limão e seis testes 20 min control. Tal como na fase de teste de pré-condicionamento, não houve presença feminina na caixa de estímulo durante a fase de teste de pós-condicionamento. Ensaios de pré-condicionamento e pós-condicionamento contrabalançados com cada estímulo foram realizados ao longo de um período do dia 4, imediatamente antes da fase de condicionamento ou começando 5 dias depois.

Procedimento

Todas as manhãs, durante todas as fases, o gaiola foi removido e não retornou até que os testes do dia fossem concluídos. Antes de qualquer um dos testes comportamentais, cada macho foi retirado de sua gaiola de origem e transportado em uma caixa limpa de aço inoxidável para uma sala separada, onde os furos de ar da caixa de ninhos foram alinhados ao lado de uma tira contendo quatro discos de madeira. Em ensaios de aroma de limão cada disco continha 100 μl de extrato de limão e em testes de controle discos de madeira sem cheiro foram apresentados. Os machos permaneceram ao lado dos discos por quatro minutos e, em seguida, o macho foi removido manualmente da caixa e voltou para a gaiola em casa, enquanto um disco perfumado com limão ou um disco sem cheiro (dependendo da condição) era mantido sob o nariz.

Para testes de condicionamento, a caixa de estímulo foi colocada na gaiola do macho durante a exposição ao perfume e sempre continha uma fêmea peri-ovulatória. A porta da caixa de estímulo estava presa com um clipe contendo um disco de madeira, ou com aroma de limão ou sem perfume. Três minutos depois de o macho ser devolvido, o clipe foi removido e colocado em um saco selado para conter o cheiro. Nas tentativas de controle, substituímos imediatamente o clipe por outro clipe sem disco e a fêmea peri-ovulatória permaneceu no ninho. Nas provas de limão a porta permaneceu aberta e as fêmeas imediatamente deixaram o ninho. Registramos dados comportamentais no macho para 15 min após a troca do clipe da caixa de estímulo, ou até a ejaculação ter ocorrido (somente tentativas com limão). Os dados foram coletados continuamente usando um programa de computador portátil com marcação de tempo por um observador experiente. No final de cada tentativa de condicionamento ou ejaculação, a caixa feminina e de estímulo foram removidas imediatamente e a caixa ninho do macho retornou com a porta aberta. Caixas de estímulo frescas e limpas foram usadas em cada trilha. No final do dia, as cortinas foram removidas e o companheiro de gaiola do macho retornou.

Os machos receberam pelo menos um teste de condicionamento de limão e um de controle por dia e em cada teste de condicionamento, o macho recebeu uma nova fêmea. Nenhum homem e mulher foram pareados mais de uma vez. Uma fêmea foi usada em uma pista de condicionamento de limão apenas uma vez por dia. Para cada macho, uma fêmea serviu em um teste de controle antes de entrar em um teste de condicionamento de limão, de modo que um macho nunca encontrasse em um teste de controle uma fêmea que havia copulado anteriormente naquele dia.

Para os testes de pré-condicionamento e pós-condicionamento, nenhuma mulher estava presente na caixa de estímulo. A caixa de estímulo foi colocada na gaiola e após 3 min o clipe com disco de madeira perfumado ou controle de limão foi substituído por outro clipe e nós registramos dados comportamentais para 20 min.

Coleta e análise de dados comportamentais

Durante todas as fases de teste, um observador experiente codificou o ator marcado pelo tempo: dados de comportamento em um laptop usando um software personalizado. Todos os animais estavam habituados à presença do observador. Para os testes de pré-condicionamento e pós-condicionamento (nenhuma fêmea estava presente), registramos a frequência de comportamentos dirigidos por caixa de estímulo de olhar, cheirar ou tocar a caixa que foram somados em uma única medida de comportamento dirigido por caixa. Também registramos a atividade locomotora com base na freqüência de cruzamento do quadrante dentro da gaiola, coçando a frequência como medida de ansiedade (Cilia & Piper, 1997; Barros et al., 2000) e numa base ad lib (dependendo da visibilidade da genitália) se foi ou não observada uma erecção. Durante os testes de condicionamento com limão, coletamos dados sobre essas medidas, bem como sobre o comportamento sexual, incluindo a cópula para a ejaculação. Os dados foram analisados ​​usando testes t comparativos de amostras de duas caudas correlacionadas com alfa definido no 0.05. Nenhum conjunto de dados foi usado em mais de uma comparação.

Consistentes

Todos os machos e fêmeas copularam para a ejaculação em todos os testes de condicionamento de limão. Não houve diferença entre os odores controle e de limão nos atos direcionados ao ninho durante a fase de teste de pré-condicionamento (Média ± SEM limão 2.03 ± 0.48, controle 1.95 ± 0..50, t(3) = 0.151, ns) mas uma diferença significativa entre o limão e as condições de controle na fase de teste de condicionamento (limão 17.5 ± 3.4, controle 1.75 ± 0.85, t(3) = 4.70, p = 0.018, Figura 2). Em contraste com o comportamento dirigido por caixa, não houve diferença na locomoção entre os ensaios de limão e nenhum de limão em qualquer pré-condicionamento (limão 28.5 ± 5.83, controle 29.1 ± 7.43, t (3) = 0.130, ns) ou fases pós-condicionamento (limão 23.1 ± 4.97, controle 28.9 ± 9.52, t (3) = 0.764, ns, Figura 3). Nós nunca observamos ereções em testes de pré-condicionamento nem nos ensaios de controle pós-condicionamento. Entretanto, ereções foram observadas em uma média de 79.2 ± 14.4% de pós-condicionamento de trilhas de limão (t(3) = 6.33, p = 0.008, Figura 4). A taxa de coçar não diferiu entre limão e controle na fase de pré-condicionamento (limão 25.1 ± 7.36, controle 18.0 ± 3.52, t (3) = 1.54, ns) diferiram na fase de pós-condicionamento (limão 41.0 ± 8.23, controle 18 ± 4.76, t (3) = 4.00, p = 0.028, Figura 5).

Figura 2 

Média de comportamentos direcionados por caixa por tentativa (olhar, cheirar, tocar) nas fases de pré-condicionamento e pós-condicionamento. Comportamentos dirigidos por caixas nas trilhas de limão pós-condicionamento são significativamente maiores do que nos ensaios de controle (p = 0.018).
Figura 3 

Comportamento locomotor médio por trilha nas fases de pré-condicionamento e pós-condicionamento. Não há diferenças significativas entre os testes de limão e controle para as duas fases.
Figura 4 

Porcentagem média de tentativas de pré e pós-condicionamento, onde uma ereção foi observada. Houve significativamente mais sessões com ereção ao limão do que para controle em ensaios pós-condicionamento (p = 0.008).
Figura 5 

Taxa média de arranhadura por ensaio nas fases de pré-condicionamento e pós-condicionamento. Houve significativamente mais arranhões nos ensaios de limão do que os ensaios de controle na fase de pós-condicionamento (p = 0.028).

Discussão

Este estudo mostra que os saguis machos podem ser condicionados com sucesso para mostrar respostas sexuais a uma sugestão olfativa arbitrária, aroma de limão. É importante ressaltar que o estímulo condicionado, odor de limão, foi pareado com um período de tempo precedendo a aparência de um parceiro em potencial e não estava presente quando a fêmea estava disponível para a cópula. A maior proximidade com a caixa de estímulo na fase de pós-condicionamento é semelhante a uma preferência de lugar condicionada demonstrada em alguns outros estudos (por exemplo, Meisel e Joppa, 1994). Nenhum macho demonstrou uma ereção em qualquer teste de limão ou controle pré-condicionado ou em qualquer teste de controle pós-condicionamento. No entanto ereções foram observadas em uma média de 79.2% de ensaios pós-condicionamento indicando excitação sexual condicionada clara para o aroma de limão na ausência de quaisquer sugestões de uma fêmea. Assim, os saguis exibiram respostas comportamentais antecipadas robustas e funcionalmente apropriadas aos odores de limão após o condicionamento. Este resultado demonstra que os saguis são capazes de associar uma nova pista olfativa ao acesso a uma fêmea peri-ovulatória.

Como os ensaios de pós-condicionamento começaram cinco dias após o término do condicionamento e continuaram por quatro dias, os efeitos do condicionamento foram relativamente duradouros. Noutros estudos com animais não humanos, os ensaios foram administrados imediatamente após os últimos ensaios de condicionamento ou, o mais tardar, um dia após o condicionamento (por exemplo, Domjan et ai. 1988, Hollis et ai. 1989, Hollis et ai. 1997; Kippin et albordados escolares americanos dos séculos XVIII, XIX e XX, bandeiras regimentais da Guerra Civil e bandeiras e estandartes de campanhas políticas do século XIX. Virginia é membro da Art Conservators Alliance e Fellow do American Institute for Conservation of Historic and Artistic Works.; Zamble et al., 1985, 1986).

Embora dois dos quatro homens em nosso estudo fossem sexualmente ingênuos, não houve diferença entre esses machos e machos experientes em número de cópulas (todos os machos copularam para a ejaculação com todas as fêmeas em testes de condicionamento) e não houve diferenças comportamentais claras em ensaios de condicionamento. Sagüis sexualmente ingênuos eram tão excitados e tão fáceis de condicionar quanto os machos sexualmente experientes.

Um resultado um pouco intrigante é o aumento significativo no comportamento de arranhar no pós-condicionamento das trilhas de limão. O coçar foi identificado como um comportamento indicativo de ansiedade em estudos com espécies intimamente relacionadas ((Barros et al. 2000). Uma razão possível para o aumento da taxa de raspagem nos testes de pós-condicionamento com limão é que durante o condicionamento os machos esperavam copular com uma fêmea após a presença de odor de limão e então em ensaios de pós-condicionamento nenhuma fêmea estava presente na caixa e, portanto, nenhuma estava disponível cópula. Estudo adicional será necessário para entender melhor esse resultado.

Tanto os saguis comuns quanto os micos de copa de algodão têm sido distinguidos entre os odores de fêmeas peri-ovulatórias e não-ovulatórias com excitação sexual aumentada e liberação de testosterona (Smith & Abbott, 1998, Ziegler et al. 1993, 2005). Os odores peri-ovulatórios podem ativar a área pré-óptica medial e o hipotálamo anterior em saguis comuns, como mostrado por ressonância magnética funcional (Ferris et al., 2001).

No entanto, a demonstração de condicionamento sexual a um odor arbitrário ajuda a resolver um aparente paradoxo sobre saguis comuns. Em ambos estudos cativos e de campo (Anzenberger, 1985, Digby, 1999; Evans, 1983; Lazaro-Perea, 2001) saguis comuns se envolvem em comportamento de corte e copulação extra-par com animais de outros grupos, mas um vínculo entre parentesco parece ser essencial para a criação bem-sucedida de filhotes desde que os pais se envolvem em cuidados parentais extensivos. Sob tais circunstâncias, o comportamento que comunicaria a certeza da paternidade seria importante. O comportamento sexual masculino com outras fêmeas em cativeiro é restrito quando os machos têm acesso visual aos seus parceiros (Anzenberger, 1985) e na natureza, embora machos adultos tenham sido observados em cópulas extra-grupo quando não estão presentes bebês dependentes, as fêmeas reprodutoras não participam de cópulas extra-grupo (Lazaro-Perea, 2001), algumas fêmeas não reprodutoras que participam de cópulas extra-grupo podem engravidar, mas não são capazes de criar com sucesso nenhum lactente resultante (Digby 1995; Roda & Medes Pontes 1998; Lazaro-Perea et al 2000; Melo et al 2003; Arruda et al 2005; Sousa et al 2005; Bezerra et al 2007), proporcionando certeza de paternidade. Os fatos adicionais de que os pais (1) não respondem aos odores de fêmeas novas, peri-ovulatórias, não demonstrando nem interesse comportamental e falta de aumento da testosterona, como demonstrado por machos não-paternos (Ziegler et albordados escolares americanos dos séculos XVIII, XIX e XX, bandeiras regimentais da Guerra Civil e bandeiras e estandartes de campanhas políticas do século XIX. Virginia é membro da Art Conservators Alliance e Fellow do American Institute for Conservation of Historic and Artistic Works.) e (2) odores de novas fêmeas induzem a ativação de áreas cerebrais envolvidas na memória, motivação e avaliação (Ferris et al. 2004ambos sugerem que o comportamento sexual masculino do sagui não é impulsionado simplesmente por um excitante feromônio secretado por uma fêmea peri-ovulatória. Em vez disso, outros processos devem estar envolvidos.

Sugerimos (como Goldfoot (1981) para os macacos) que as sugestões que estimulam o comportamento sexual masculino são multivariadas e envolvem a condição social masculina, seja solteira ou pareada, pai ou não pai e também que os machos aprendem sobre sinais específicos relacionados aos seus próprios parceiros e não apenas odor sugestões específicas, mas também dicas vocais e visuais também. Observe que Anzenberger (1985) descobriu que a presença visível de um parceiro era suficiente para inibir o namoro de uma fêmea nova.

Estudos de várias espécies de saguis e micos relataram reconhecimento individual apenas por odor (ver Epple, 1986 para a revisão) e o estudo atual demonstra que os machos podem aprender a associar sinais de odor arbitrários com a experiência sexual, sugerindo que os machos podem aprender pistas identificando seu parceiro através de interações sexuais. Será um tópico interessante e importante para futuras pesquisas examinar as respostas neurais de saguis machos aos odores e outras sugestões sensoriais de seus próprios parceiros e de novas fêmeas como uma função do status social masculino.

Agradecimentos

Apoiado pelos Institutos Nacionais de Subsídios de Saúde MH058700 para Craig F. Ferris, MH035215 para Charles T. Snowdon e Toni E. Ziegler e RR00167 para o Centro Nacional de Pesquisa de Primatas de Wisconsin.

Referências

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